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Comportamento e Criadouros de Toxorhynchites

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CONTEÚDO DOS CRIADOUROS LARVAIS E COMPORTAMENTO

DE ADULTOS DE TOXORHYNCHITES (L YNCHIELLA )


HAEMORRHOIDALlS HAEMORRHOIDALlS (FABRICIUS )
(DIPT ERA , CULlCIDAE) NUMA FLORESTA DE TERRA -FIRME
DA AMAZÔNIA CENTRAL

Rosa Sá Gome'! Hutchings I

ABSTRACT. LARVAL HREEDIN<i srrE CONTENTS ANIJ AIJULT BEIIAVIOR 01' TOXOIi/Il'N-
(,IIIT/:':; (LYNI '/IIEUA) HAfMOIiRIIO/DAU S IIAEMORRIIO/DAUS (FAHRIC'IlIS) (DwrEI<A .
CI ILll"IIJAE) 11'1 AN III'LA:\1l FOREST OF TIIE CENTRAL AMAZON. 111~ nalural llf~~ding
sil~s 01' Tmorh)'lIchil/'S (L)'lIchiella) haclI/onhoida/is haclI/onl/Oida/is (Fahricill s.
1794). in two study ar\!as. WI.!I'I.! sampll.!d Illonthly. during a P\! I' i lxl of Olll.! )'I.!él r. in
an upland "h!rra-firml.!" t~)!,l.! st or thl! Cl!I1tral Amuzon. Th'.!s\.! natura) hrl.!l.!ding sitl.!s.
consi!-'ting nf wat..:r tilh!d palm hrads 011 the ground. contain..:d invl.!rkhratl.!s aml
verh!brah!s alnng Wilh palm inflorl.!scl.!llcl.!s. kavl.!s and twigs . llh! inhabitants 01' th\.!
non-suhml.!rscd ar\!a oflhl.! hrm.:ts indudl.! Diplopoda. Acarina . Aranl.!é.ll.!. PSI.!Udosc(,lr-
pinn~s. Isopnda. BlaIlO(ka. Cnkoplera (Carahida~. ClIrclllionida~. S cn lylida~ .
Slaphilinida~) . Colkmhola. D~rmaptaa. Dipl~ra (C~cidol11yida~. Drosophilida~ .
Myc dophilida~. Tipulida~). H~l11iJ1kra. Hylll~noJ1I~ra and Trichopl~ra. Th~ sllh-
ll1~rs~d ar~as of Ih~ bracls w~re inhahiled hy Oligochacla. Col~()pt~ra ( DysliciJa~.
Hd(xlida~. Hisl~rida~. Hydrophilida~. Lillln~hiida~). Dipl~ra (Ceralopogonida~.
Chironoll1ida~. Culicidae. Psychodida~ , Slraliol11yida~. Syrphida~). Odonala. along
with itlltnaturl.! Dcndrohatidae I.:! Hylidae . Th!.! ovipositing. rl.!~ting and fel.!ding
h~haviors of T. h. Iwell/ol7hoida!is adulls ar~ d~sc rihed .
KEY WORDS. Toxo!1'y"clliles haclI/onhoida/is. hr~~ding siles. h~havior. Amazon

Os estudos sobre ToxorhYl1chites Theobald, 1901 baseiam-se prim:i pal-


mente nas larvas , as quais são predadoras de imaturos de outros mosquitos e de
pequenos artrópodes. Considerando q ue os ad ultos não possuem háhitos
hematóhlgos, des têm o potencial de serem agentes de controle biológico de outros
culicídeos (STEFFAN 1975; STEFFAN & EVENHUIS 1981; HUTCH INGS 199 1). Das
q u atro espécies de ToxorhYl1chir('s registradas para a região amazônica hrasileira
(CERQUEIRA 1961), ToxorhYl1chires (LYl1chiella) haelllorrhoidalis hlll'1II0rrhoidll-
lis (Fabricius, 1794) ocorre em Manaus, Amazonas onde util iza hrácteas de
pal mei ras como criado uros naturais j untam ente co m outros invertebrados e verte-
brados, e ainda vários criadouros arti f iciais (HUTCHINGS 1990). Os co m porta-
mentos de predação, canibalismo e em ergência de T. h. ha('lIIorrhoidlllis no
laboratório junto com dados sobre o desen vo l v imento e a cr iação desta espéc ie no
labor atório fora m apresen tados por H UTC HI NGS ( 1993). A disponihili d ade e
durab ilidade das brácteas de pal meiras e a di nâmica populacional das l arvas desta
espécie nestes cr iadouros naturai s foram desc ri tos por HUTCH INGS ( 1994).

I) Cnor<knadoria de Pesquisa em Entomologia. Instituto Nacional eh! Pesquisas da Am<lzlHlia. Caixa


Pnslal 47R. 69011-970 Manaus. Amazonas. Brasil.

Re v ta bras. Zool. 12 (21: 313 - 319. 1995


314 HUTCHINGS

o presente trahalho visa complementar as informações disponíveis sohre


esta esp~cie com o o~ietivo de identificar a fauna existente nos criadouros utilizados
pelo T. h. haclllorrhoidalis e de descrever o SeU comportamento de oviposição,
repouso e ali mentação.

MATERIAL E MÉTODOS

As coletas nos criadouros naturais e as ohservaç<ies de comportamento dos


adultos foram efetuadas na Reserva Florestal Adolpho Ducke, localizada a 26 Km
ao norte do município de Manaus (02°55'S, 59° 59'W) pela Rodovia Torquato
Tapajós (AM-OIO) (ARAUJO 1967) . A época da seca nesta região, ocorre entre
junho e novemhro e a ~poca de chuva entre dezemhro e maio. A pn::cipitação
pluvial média anual é de 21 05mm, com 75 % ocorrendo durante a estação chuvosa
(RIBEIRO & ADIS 1984). Dados obtidos do Boletim Meteorolcígico do INPA -
Estação Meteorológica da Reserva Ducke (1986, mimeografado) revelam que a
precipitação mínima ocorreu no mês de agosto (41 ,5 111m) e a máxima no mês de
novembro (445,8mm). A umidade relativa do ar foi quase constante durante o ano,
com a mínima no mês de agosto (73,8 %) e a máxima no mês de fevereiro (86,8 %).
A temperatura média mensal manteve-se relativamente constante durante todo o
ano (25,3°, 27.5°C).
Foram delimitadas duas áreas de estudo de 50x50m onde as palmeiras foram
numeradas, mapeadas e identificadas (ver detalhes em HUTCHINGS 1994). A área
I (denominada de "bosque ") é constituída de árvores de grande porte , algumas
cultivadas, outras nativas e palmeiras. Esta área é bosqueada regularmente , não
tendo sub-hosque. A área 2 (denominada de "haixio") é atravessada por um igarap~
formando assim áreas alagadiças contendo árvores de grande porte e palmeiras de
vánas esp~cies.
Os criadouros, hrácteas de palmeiras que ao cair no chão retém água pluvial,
foram coletados mensalmente no período de janeiro a dezembro de 1986. No
primeiro mês, foi escolhida uma bráctea com material para se fazer a coleta; no
mês seguinte, coletou-se na mesma bráctea do mês anterior e em uma segunda; no
terceiro mês , repetiram-se a primeira e segunda brácteas, e em uma terceira,
prosseguindo assim até completar 12 meses.
No laboratório, toi feita a triagem do material coletado nas hrácteas
separando larvas de ToxorhYllchircs, larvas de outros culicídeos, outros inverte-
brados, vertebrados e o material orgânico existente. Os registros das larvas de
ToxorhYllchirc.I' coletadas são apresentados e discutidos em HUTCHINGS (1994). Os
outros culicídeos toram separados em copos e colocados em gaiolas com água do
próprio criadouro até a emergência do adulto para serem montados e identificados.
Os demais invertehrados presentes nas coletas foram triados e identificados,
quando possível, até nível de família.
Observaç<ies sohre oviposição, repouso e alimentação foram feitas nos dias
em que as hrácteas foram amostradas nas duas áreas de estudo. A atividade dos
adultos era acompanhanda, das 6:00 as 18:00 horas, mensalmente durante um dia
em cada área.

R,wtll bras. Zool. 12 (2) : 313 - 319.1995


Criadouros e comportamento de Toxorhynchites ... 315

RESULTADOS E DISCUSSÃO

CONTEÚDO DAS BRÁCTEAS


O conteúdo das brácteas coldadas incluiu organismos pertencentes a três
filos diferentes: Annelida, Arthropoda e Chordata (Tah. I). A matéria orgânica
coldada , .iunto com estes organismos, consistia em intlorescências das palmeiras ,
folhas e pedaços de gravetos.
Os anelídeos, representados pelos Oligochada, estiveram presentes nas
duas áreas de estudo, por~m somente ocorreram durante um mês em cada local:
ahril e fevereiro, nas áreas 1 (hosque) e 2 (haixio), respectivamente .
Entre os artrópodes ocorreram Diplopoda, Acarina, Araneae, Pseudoscor-
piones , Isopoda , Blattodea , Colt!optera (Carahidae, Curcu!ionidae, Scolytidae,
Staphilinidae), Collemhola, Dermaptera, Diptera (Cecidomyidae, Drosophilidae ,
Mycétophilidae , Tipulidae), Hel1liptera , Hymenoptera e Trichoptera hahitando as
partes não suhmersas das brácteas. Entre os coleópteros, que estiveram presentes
na água das brácteas, as famílias Histeridae e Limnehiidae restringiram-se apenas
à área 2 (haixio), enquanto as famílias Dysticidae, Hdodidae e Hydrophilidae
ocorreram nas duas áreas. Os dípteros que ocorreram na água das hrác teas, nas
duas áreas, incluíram indivíduos das tàmílias Ceratopogonidae, Chironomidae.
Culicidae, Psychodidae, Stratiomyidae e Syrphidae por~m com uma maior diver-
sidade na área 2 (baixio). A ordem Odonata foi encontrada em .iulho na área 2
(haixio), enquanto que na área I (hosque) ocorreu durante vários meses do ano.
Os membros do filo Chordata, representados pelos anuros das famílias
Dendrobatidae e Hylidae , tiveram padriíes de presença sazonais, ocorrendo
somente na área I (hosque).
LOPES ('( III. (1983, 1985) assinalaram cinco gêneros de Culicidae em
criadouros artiticiais, .iuntamente co m T. h. haelllorrhoidlllis. Em criadouros
artificiais co locados em diferentes alturas (nívd do chão até onze metros) as larvas
de T. h. !welllorrhoir/((!is só foram registradas entre um a seis metros , estando
ausentes ao nívd do chão e de sete a onze metros . Os cinco gêneros de c uli cídeos
registrados por LOPES er III. (1983, 1985) tamh~m ocorreram na presente pesquisa
de c riadouros ao nível do solo.
LOUNIBOS er III. (1987a, 1987h) assinalaram para a Venezuda a presença
da larva de T. IrlleIllIJ/T/lOid((!is associada com larvas de Diptera (Cul ic idae,
Syrphidae, Psychodidae, Ceratopogonidae, Tipulidae , Stratioll1yidae,
Thaull1aleidae, Chironomidae, Ephydridae, Tabanidae), Coleoptera (Helodidae,
Hydrophilidae) , Odonata (Coenagrionidae), Platyhdminthes , Oligochaéla e co m
Acarina , sem especificar o estágio de desenvolvimento dos mesmos e co ncluíram
que a predação por larvas de T. //{{elllorrhoidlllis reduziu signi ti cativall1ente a
ahundância de Culicidae, Ceratopogonidae, Psychodidae, Thaull1aleida e e
Chironoll1idae. Comparando os presentes resultados com LOUNIBOS er ((I. (1987a,
1987h), notou-se que a diversidade, a nível de família, foi bastante similar com
exceção da presença de nove hUTIllias de Coleoptera, contra duas na Venezuela, e
de duas famílias diferentes de Odonata. É importante ressaltar a ausência de Anura
nas co letas feitas por LOUNIBOS er a!. (l987b) podendo ser devida à di t~rença nos

Revta bras. Zoo!. 12 (2) : 313 - 319.1995


316 HUTCHINGS

T ab. I. Ocorrência mensal de invertebrados e vertebrados nas co letas em brácteas de


palmeiras, criadouros naturais de Toxorh ynchites h. haemorrhoidalis, nas áreas de estudo
da Reserva Du cke durante 1986 na Am azônia Central.

Grupo Família Gênero Fase Jan Fev Mar Abr Mal Jun Jul Ago' Set' Out O
Nov' Dez·

Oligochaeta Ad X O
Dlplopoda Ad O O
Acanna Gamasldae Ad XO X X
Ataneae Ad O O O
Pseudoscorplones AlplIdae Ad X
Iso poda Ad X
Blattodea Blattldae Ad X XO

Carabldae Ad 1 1m X
Curcuhonldae 1m X X X O O
Dystlcldae Ad O XO X XO XO XO O O O
Helodldae 1m O XO XO O XO XO O O O
Coleoptera Hlsterldae Ad X X X
Llmneblldae Ad X
Hydrophllldae Ad X X XO O XO O O
Scolytldae Ad XO O
Staphlllnldae Ad O X

Col1embola Podundae Ad O O O
Oermaptera Forflculldae Ad X O O O

Ad X X
CecldornYldae Ad O O

Ceratopogonld ae Andchopogon 1m X X
Forcipomyia 1m X

Chlronomldae 1m XO X XO Xo O O XO O O

Anophefes 1m XO XO O
Cu/ex 1m XO XO XO X XO O O
Dlptera Cuhcldae Llmarus 1m X X O
Toxorhynchires 1m XO XO XO XO XO XO X
Trichoprosopon 1m XO O
Wyeomyia 1m O

Drosophilldae Ad X
Mycetophllldae Ad X
Psychodldae 1m X X X X X X
StratlomYldae 1m X X
Syrphldae 1m O
Tlpulldae Ad X X
Hemlptera Ad O X X X

Hymenoptera Ad O O O O O

Odonata Aeshnldae 1m O O O XO O O O
Llbellulldae 1m O O O O
°
Trlchoptera Hydropsychldae Ad O

Anura Dend robatld ae Dendrobates 1m O O O O


Hylldae Osteocepha!us 1m O O O O O

UI Não identificado, (O) presente n a Área 1, (X) presente na Área 2, (') sem criadouro
disponível com água na Área 2, (1m) imaturo, (Ad) adulto.

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Criadouros e comportamento de Toxorhynchites ... 317

criadouros amostrados (bráctea de Hdicotlia, duas espécies de Aechll/ell e inta-


nódio de Ball/busa). Considerando-se que as informaçôes sobre o çontelÍdo de
brácteas é qualitativa, e não quantitativa , não foi possível testar correlaçôes entre
a presença de presas e predadores nos mesmos criadouros.
A baixa precipitação pluvial do mês de agosto pode ter influenc iado sohre
a baixa ocorrência de invertebrados nos criadouros nas duas áreas; durante este
mês só se tem registro de cu li cídeos.
COMPORTAMENTO DOS ADULTOS
As observaçôes sobre o comportamento da femea de T. h. /llIell/lirr/lOida/is
na desova , mostraram que o horário de postura é vespertino , no período das 14:00
às 18:00 horas. A fêmea se aproxima da bráctea com água, sobn:!voa toda sua
abertura e inicia o vôo característico da desova com movimentos de subidas e
descidas sucessivas , sem tocar na superfície da água, e a cada desc ida ejeta um
ovo . Fêmeas coletadas na natureza desovaram em gaiolas no laboratlÍrio, mos-
trando o mesmo comportamento da oviposição.
No levantamento preliminar de criadouros potenciais, efetuado na Resava
Ducke, encontrou-se uma preferência pelos criadouros localizados ao nível do
solo; em apenas dois criadouros localizados acima do nível do solo, dos mais de
100 observados, coletaram-se larvas de Toxorhytlchires. As brácteas onde havia
decomposição de matéria orgânica, com fórte odor de putrdação, e de cor escura,
eram as preferidas para ovipositar, mesmo quando ao lado havia outra bráctea sem
estas características.
Não foram observadas duas fêmeas ov ipositando simultaneame nte num
mesmo criadouro. Se uma femea está ovipositando e chega uma segunda. a
primeira fêmea interrompe a oviposição e fica pousada próxima ao criadouro.
retornando na maioria das vezes, para ovipositar quando da saída da segunda. Este
comportamento não foi anteriormente registrado para esta espécie, nem para outra
espécie do gênero. Observou-se que as fêmeas interrompem a oviposição nos
períodos de chuva e , na maioria das vezes, o excesso da água pode .iogar os ovos
para fóra do criadouro. Esta interferência da chuva também foi registrada por
LOUNIBOS er a/. ( 1987b), onde os ovos de T. haell/orrhoida!is colm:ados nas
brácteas de He/icIJtlill sp . foram .iogados para tóra das mesmas durante as chuvas
pelo excesso de água. Não foi encontrado registro na literatura descrevendo o
comportamento de oviposição de T. h. haell/orrhoidalis, porém as descriçõcs
existentes sobre a oviposição em outras espécies do genêro indicam um compor-
tamento similar entre elas (BüNNET & Hu 1951; FOCKS & BOSTON 1979; STEFFAN
era!. 1980;TRPIS 1981;STEFFAN&EvENHUIS 1981).
As fêmeas observadas ovipositando , nos criadouros na natureza (hnícteas) ,
depositaram um mínimo de um e um máximo de doze ovos por postura com uma
média de 4,6±3,6 (X± Desvio Padrão , n = 18) . Informações na literatura para este
gênero, sohre o nlÍmero de ovos são eSCaSsas. Dados puhlicados para a espécie T.
brevipa/pis indicam que cada femea pode depositar quinze ovos num período
relativamente pequeno (TRPIS & GERBER 1973 apud M ACHADO-ALLlSON 1980) .
°
Ao pousar numa túlha, macho e a temea apoiam-se nas pernas anteriores

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318 HUTCHINGS

e médias. As posteriores ticam suspensas com moviméntos léves para L:ima é para
baixo, alternando a pérna ésquérda é direila. Ao voar, o macho e a fél llléa podem
produzi r um "zumhido" característico .
Tanto a félméa como o macho dé T. h. haC'lI/orrhoidlllis alillléntam-Sé dé
néctar de tlorés na natureza. Em cativeiro aceitam substâncias açucaradas e/ou
frutas como mamão, maçã e melancia as quais foram oféreciuas durante as
criações. Na tlorésta ohservou-se a éspécie aliméntando-se nas tlorés ue uma
Violaceae, Rillorill jlavC'scells (Alhl.) O. Kuntze, e em uma RuhiaL:éae. Borrerill
verricilillra ([Link]) (nome vulgar - vassourinha de botão) . MACHADO-
ALLISON (1982) confirma a alimentação à base de néctar e outras suhstâncias
açucaradas pelos adultos de ToxorhYllchires. Existem poucos régistros de ohser-
vações de campo sobre alimentação no gélnero e não foi encontrada nenhuma
observação para T. h. haelllor/'hoidlllis. A descoberta de B. verriciliilfa, uma erva
comum de fácil obtenção, como fonté de alimento natural de T. h. /we/l/orrhoidalis
poderá ajudar na criação désta éspécie em cativeiro.

AGRADECIMENTOS. Agrad~ço ao Dr. Jos.! A.S . NUIl"' ,k Mello pelo inc~nlivo rara"
dl.!sl.!l1volvillll.!Jllo dl.!sh! trahalho: a Nair O. Aguiar pda i<jl.!ntijj~a':fãn dos PSI.![Link]..:orpinIlI.!S lo!

Cokoptl.!ra: a Eloy Castdlnl1 pda iUI!Jltilicação dos Cl.!ratopngnnidal.!: a Hugo tvll.!squita pda
jckntifica'jãn das Odonata: lo! a Jl.!an-Man.: Hl.!ro pda idl.!l1tificação dos Anura.

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