UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA

unesp “JÚLIO DE MESQUITA FILHO”

INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
RIO CLARO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

BIOLOGIA VEGETAL

Distribuição do alumínio (Al) em folhas de espécies

acumuladoras de Al do Cerrado

MATHEUS ARMELIN NOGUEIRA

Dissertação apresentada ao
Instituto de Biociências do Câmpus
de Rio Claro, Universidade
Estadual Paulista, como parte dos
requisitos para obtenção do título
de Mestre em Ciências Biológicas
(Biologia Vegetal).

Agosto - 2018
 UNIVERSIDADE ESTADUAL PAULISTA INSTITUTO DE BIOCIÊNCIAS
RIO CLARO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

BIOLOGIA VEGETAL

Distribuição do alumínio (Al) em folhas de espécies acumuladoras

de Al do Cerrado

MATHEUS ARMELIN NOGUEIRA

Dissertação apresentada ao
Instituto de Biociências do Câmpus
de Rio Claro, Universidade
Estadual Paulista, como parte dos
requisitos para obtenção do título
de Mestre em Ciências Biológicas
(Biologia Vegetal).

Orientador: [Link]. Gustavo Habermann

Agosto - 2018
 Nogueira, Matheus
N778d Distribuição do alumínio (Al) em folhas de espécies
acumuladoras de Al do Cerrado / Matheus Nogueira. --
Rio Claro, 2018
34 p. : il., tabs., fotos

Dissertação (mestrado) - Universidade Estadual Paulista

(Unesp), Instituto de Geociências e Ciências Exatas, Rio
Claro
Orientador: Gustavo Habermann

1. Botânica. 2. Fisiologia Vegetal. 3. Ecofisiologia. 4.

Anatomia Vegetal. 5. Alumínio. I. Título.
Sistema de geração automática de fichas catalográficas da Unesp. Biblioteca do
Instituto de Geociências e Ciências Exatas, Rio Claro. Dados fornecidos pelo
autor(a).

Essa ficha não pode ser modificada.

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 i

“A saudade é uma estrada longa

Nem é boa e nem é ruim
Vou seguindo sempre adiante
Nunca volto, Eu sou mesmo assim”

- Almir Sater
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AGRADECIMENTOS

Aos meus pais, Regina e José, agradeço de coração pelo amor e esforço imensurável
que foi me ajudar a chegar onde estou agora. Com vocês pude sonhar e conseguir trilhar o meu
caminho. Obrigado!
A toda minha família que também sempre desejou o meu bem e fez de tudo para que eu
um dia conseguisse um lugar ao sol.
A minha companheira, Juliana, a quem amo partilhar a vida, por ter me ajudado em
praticamente todos os aspectos dessa jornada, por estar sempre ao meu lado e por me fazer uma
pessoa melhor. Te amo!
Ao meu orientador Prof. Dr. Gustavo Habermann. Mais do que um orientador, um
exemplo de pessoa. Obrigado pelos ensinamentos, por confiar em mim, por compartilhar suas
experiências de vida comigo e pela sua grande amizade. Vou levar tudo o que aprendi de você
por toda minha vida.
As amigas do grupo de pesquisa, Anna, Brenda, Carol, Giselle, Lorena, Mariana e
Marina, por todo o apoio. Obrigado pela amizade e respeito.
A minha amiga e mentora Anna, por me ajudar demais nos trabalhos, sempre atenciosa
e disposta a me ensinar. Obrigado pelas conversas sobre a vida e pelo companheirismo.
A todos meus amigos que de alguma forma me ajudaram (e ainda ajudam) na minha
formação: Caio Araújo, Caio Zamuner, Carol, Felipe, Fernando, Karina, Marina Silveira,
Marina Abreu, Rafaela, Renan, Thiago e Vitor.
Ao Prof. Dr. Marcelo Pinheiro pela grande ajuda em campo, por toda sua
disponibilidade e atenção.
Aos integrantes da banca avaliadora por aceitar o convite e pelo comprometimento com
a avaliação desse trabalho.
Ao Instituto de Biociência da Unesp de Rio Claro pelo apoio e infraestrutura.
A CAPES pelo apoio e auxílio financeiro.
 iii

Sumário
Resumo ................................................................................................................................ 6

Abstract ............................................................................................................................... 7

1. Introdução .................................................................................................................... 8

2. Material e métodos ..................................................................................................... 12

Área de estudo................................................................................................................. 12

Material vegetal .............................................................................................................. 12

Características dos solos ................................................................................................. 15

Área foliar específica (AFE) e conteúdo de Al na folha ................................................... 15

Estudos anatômicos ......................................................................................................... 15

Análise dos dados............................................................................................................ 16

3. Resultados .................................................................................................................. 16

4. Discussão .................................................................................................................... 27

5. Considerações finais ................................................................................................... 30

6. Referências ................................................................................................................. 30
 6

DISTRIBUIÇÃO DO ALUMÍNIO (AL) EM FOLHAS DE ESPÉCIES

ACUMULADORAS DE AL DO CERRADO

Resumo
As espécies arbóreas do Cerrado podem ser divididas em acumuladoras de alumínio
(Al) e não-acumuladoras. Ambos os grupos crescem bem em solos distróficos que são ácidos
e ricos em Al. Não há evidências do papel fisiológico do Al nessas plantas, diferentemente do
que é conhecido sobre a maioria das plantas cultivadas.
Nós comparamos a área foliar específica (AFE) e os conteúdos foliares de Ca e Al de
duas espécies acumuladoras de Al (Qualea grandiflora Mart. e Qualea. Parviflora Mart.) que
crescem em dois tipos de solos distintos. Um desses, foi distrófico típico do Cerrado, e o outro,
de características únicas, calcário, com alta disponibilidade de Ca e baixa saturação de Al. As
folhas também foram separadas em limbo e nervura foliar.
A AFE foi similar para plantas da mesma espécie, independentemente do solo em que
cresceram, indicando que o Al não influencia neste parâmetro. O conteúdo de Ca na folha
refletiu sua disponibilidade entre os tipos de solo e foi mais acumulado nas nervuras foliares.
No entanto, o acúmulo de Al foi independente de sua disponibilidade nos diferentes tipos de
solos e sua concentração foi maior no limbo foliar de ambas as espécies, o que foi confirmado
por análises químicas e histoquímicas.
Concluímos que Ca e Al não parecem competir em espécies acumuladoras de Al e o
padrão da distribuição e alocação de Al nas folhas merece novos estudos.

Palavras-chave: Alumínio, cálcio, limbo foliar, Qualea sp,

 7

Abstract
The wood species of Cerrado can be classified in Al-accumulators and non-
accumulators. Both groups grow well on acidic and Al rich distrophic soils. There is no
evidence of physiological role for Al in these plants, regardless of what is known in
cultivated plants.
We compared the specific leaf area (SLA), Ca and Al contents in leaves of two
Al-accumulating species (Qualea grandiflora and Q. parviflora) growing in two distinct
soil types. One from a typical dystrophic cerrado soil, and another one with unique
features, a calcareous soil with high Ca and low Al availabilities. The leaves were also
divided into leaf blade and leaf veins.
The SLA was similar in the same plant species, regardless of the soil in which
they grew, indicating that this parameter is not affected by Al. The leaf Ca content
reflected its availability between the soil types, and was higher in the leaf veins when
compared to the leaf blade. However, the Al accumulation was independent of its
availability between the different soil types, and Al concentration was higher in the leaf
blade of both species, which was confirmed by chemical and histochemical analyses.
We concluded that Ca and Al do not seem to compete in Al-accumulating species
and the distribution pattern and Al allocation in the leaves deserve further studies.

Key words: Al, Calcium, Leaf blade, Qualea sp,

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1. Introdução
A disponibilidade de nutrientes e as características do solo normalmente são
fatores que influenciam as condições morfofisiológicas das plantas (Haridasan, 2001;
Haridasan & Araújo 2005). Uma alta fertilidade do solo pode refletir, por exemplo, na
concentração de nutrientes nas folhas dos vegetais (Rossatto et al., 2015), assim
garantindo uma serapilheira com maior qualidade química que pode estimular um maior
desempenho de microrganismos (Seastadt, 1984). No passado, a expansão da agricultura
em áreas ocupadas principalmente por vegetações nativas implicou, na maioria dos casos,
em correções do solo (aplicação de calcário) e o uso de fertilizantes (Ratter et al., 1997;
Habermann & Bressan-Smith, 2013). Contudo, conceitos relacionados à deficiência de
nutrientes, toxicidade e pH do solo, os quais são bem estabelecidos para plantas
cultivadas, em plantas nativas não são considerados apropriados (Haridasan, 2008).
Solos ácidos representam 30% dos solos do planeta, somando 50% das terras
cultiváveis (Kochian et al., 2004). O alumínio (Al) é o terceiro elemento químico mais
abundante da crosta terrestre e, em solos ácidos (pH < 5,0), é encontrado na forma solúvel
(Al3+), o que o torna disponível para as plantas (Matsumoto, 2000; Vardar & Ünal, 2007).
O alumínio edáfico (Al3+) diminui a taxa de crescimento das raízes, além de causar
necrose em plantas cultivadas em solos ácidos (Kochian, 1995), e isso tem sido apontado
como um dos principais fatores limitantes da produtividade de culturas nesses tipos de
solos. Por ser uma forma altamente reagente, o Al interage com diferentes sítios do
simplasto e apoplasto das células e pode ser acumulado nas paredes celulares dos ápices
radiculares e induzir à inibição do crescimento nessa região (Delhaize & Ryan, 1995;
Matsumoto, 2000).
Por outro lado, plantas pertencentes à comunidades nativas de savanas (como por
exemplo o Cerrado) e florestas tropicais, que se desenvolvem em solos naturalmente
ácidos e com alto teor de Al, possuem estratégias que podem tolerar os efeitos tóxicos
deste elemento (Ma, et al, 2001; Haridasan, 2008). Certas espécies são consideradas
“excludentes” e classificadas como não acumuladoras, podendo impedir o transporte de
Al para o interior de seus tecidos. Esses mecanismos de exclusão estão relacionados à
liberação de ácidos orgânicos pelos ápices radiculares como, malato, oxalato e citrato,
que quelam e detoxificam o Al formando compostos estáveis ainda na rizosfera limitando
sua absorção simplástica (Ryan, 2011). Outras apresentam mecanismos de tolerância
interna e são capazes de imobilizar e fixar o Al que adentra o simplasto em sítios como
parede celular e vacúolos. (Brunner & Sperisen, 2013).
 9

Dentre as espécies tolerantes, contudo, existem aquelas classificadas como

acumuladoras, que são capazes de acumular elevadas concentrações de Al,
principalmente em seus tecidos nas partes aéreas e até mesmo em frutos e sementes, sem
prejudicar, aparentemente, suas estruturas internas ou externas (Haridasan, 1982; Scalon,
2010). A maioria das plantas que acumulam Al têm sua distribuição pelos trópicos úmidos
e savanas, onde os solos são ácidos e a disponibilidade de Al é alta, sendo que algumas
destas espécies são nativas da vegetação do Cerrado e foram descritas pela primeira vez
por Haridasan (1982). Desde então, o estudo da relação de plantas acumuladoras de Al
com seu ambiente tem se intensificado.
Estratégias de resistência parecem ser frequentes em plantas que foram
selecionadas, cresceram e se desenvolveram onde a capacidade de resistência ao Al é
crucial para a sobrevivência, como nos trópicos e mais especificamente no Cerrado (Ryan
& Delhaize, 2011). A vegetação do Cerrado na América do Sul, amplamente conhecida
como ‘savana brasileira’, apresenta entre 1000 e 2000 espécies vegetais arbóreas por ha
e é o segundo maior bioma brasileiro (Coutinho, 2002), sendo superado em área apenas
pela Amazônia, ocupando 21% do território nacional (Klink & Machado, 2005). Devido
a sua alta riqueza de espécies vegetais, alto grau de endemismo e seu estado de
conservação atual, o cerrado é considerado um dos “hotspots” de biodiversidade mundial
(Myers et al., 2000). Além disso, sua flora se estabelece bem em solos que são ácidos [pH
(em CaCl2) < 5], pobres em P e saturação de bases e com alta saturação de Al (m% >
70%) (Haridasan, 2008; Andrade et al., 2011; Habermann & Bressan, 2011; Souza et al.,
2015; Bressan et al., 2016).
O Cerrado é considerado um mosaico de fisionomias vegetais incluindo florestas,
formações savânicas (campo sujo, campo cerrado) e formas campestres bem abertas
(campo limpo), que juntas são referidas como Cerrado sensu lato (Oliveira & Ratter,
2002). Espécies lenhosas são distribuídas em fisionomias mais densas, florestais, como é
o caso do ‘Cerradão’. Já no cerrado sensu strictu (s. str.) as espécies constituem um tipo
de fisionomia savânica contendo uma vegetação mais arbustiva e árvores de sub-bosque,
com alta irradiância ao nível do solo (Ribeiro & Walter, 2008; Kissmann et al., 2012).
Estas formações vegetacionais são influenciadas não apenas pelo clima (sazonalidade),
mas também por fatores edáficos (Pinheiro & Monteiro, 2010). As espécies vegetais do
Cerrado, tanto as acumuladoras quanto as não acumuladoras, crescem naturalmente em
solos distróficos e ricos em Al, sem danos aparente em suas estruturas (Andrade et
al., 2011; Souza et al., 2015).
 10

Das 1000-2000 espécies vegetais por ha no Cerrado (Ratter et al., 2003), somente
poucas espécies de poucas famílias são acumuladoras de Al, embora todas cresçam nos
solos distróficos deste bioma. Essas espécies acumuladoras pertencem principalmente às
famílias Melastomataceae, Rubiaceae, Simplocaceae e Vochysiaceae (Haridasan, 1982;
Andrade et al., 2011; Souza et al., 2015; Malta et al., 2016). Em geral, plantas que
apresentam mais de 1000 mg de Al por kg de massa seca são classificadas como
acumuladoras de Al (Chenery, 1948; Jansen et al., 2002). No entanto, no Cerrado,
espécies acumuladoras de Al podem exibir entre 4000 e 20.000 mg de Al por kg de massa
seca e são classificadas como hiperacumuladoras (Haridasan, 1982; Haridasan & Araújo,
1988).
A relevância das espécies acumuladoras de Al nas fitofisionomias do cerrado foi
demonstrada em estudos anteriores de Haridasan (1987) e Haridasan & Araújo (1988).
Em tais estudos, espécies acumuladoras de Al chegaram a atingir números acima de 40%
de índice de valor de importância (IVI), que é a soma da densidade, dominância e
frequência da espécie em uma determinada área. Ainda, os mesmos autores obtiveram
um IVI acima de 11% em regiões com solos calcários, o que indica que algumas espécies
acumuladoras de Al também ocorrem em solos de pH elevado, e ainda assim conseguem
acumular grandes quantidades de Al em seus tecidos.
Espécies como Miconia albicans (Sw.) Steud. e Vochysia thyrsoidea Pohl, típicas
do cerrado, demonstraram pouca eficiência quando colocadas em tratamentos com baixos
teores de Al (Haridasan et al., 1988, Machado, 1985). Isso garantiu o aparecimento de
sintomas de deficiência nutricional quando submetidas a um substrato calcário, com pH
alcalino. Tais autores observaram que, quando transplantadas para solos ácidos, as mudas
tiveram uma certa recuperação de seu crescimento e notou-se diferenças entre suas
concentrações foliares de Al
Em um estudo com uma espécie de trigo considerada acumuladora (Fagopyrum
esculentum Moench. Cv. Jianxi), Shen & Ma (2001) demonstraram que o Al em solução
nutritiva é mais acumulado em folhas mais velhas do que folhas jovens e que, após a
transferência das plantas para solução isenta de Al, a concentração de Al permaneceu
baixa nas folhas jovens, mas continuou a aumentar nas folhas mais velhas. Esses autores
concluíram que o acúmulo contínuo nas folhas velhas pareceu ser proveniente do Al
remanescente nas raízes e que o Al é pouco mobilizado entre esses órgãos vegetais.
Não há evidências do porquê essas plantas acumulam altas concentrações de Al
em suas folhas. Estudos anteriores demonstraram deposições de Al em tecidos vegetais
 11

não lignificados no mesofilo de espécies acumuladoras de Al do Cerrado, assim como o

floema, colênquima e parênquima clorofiliano (Haridasan et al., 1986; Andrade et al.,
2011; Malta et al., 2016). Isso levanta a possibilidade de que o Al poderia estar envolvido
em processos fotossintéticos nessas espécies. No entanto, o Al também foi encontrado em
associação com grânulos presentes na nervura central dessas plantas (Bressan et al.,
2016), criando a hipótese de que haja uma atribuição mais estrutural para esse elemento
nesse contexto. Portanto, o Al poderia estar também associado com tecidos
metabolicamente ativos da folha como os parênquimas paliçádico (limbo foliar) e
esponjoso, ou com componentes não fotossintéticos, isto é, a estrutura da folha (nervuras).
No presente estudo, nós reconhecemos um remanescente de cerrado s. str. com
características singulares que se encontra sobre um solo calcário com pH (em CaCl2) =
5.0, com alto teor de Ca (16.4 mmolc/dm3) e baixas concentrações de Al disponível (m%
= 3.6%) em relação à média dos solos comumente encontrados no Cerrado. O fragmento
é composto por um estrato arbóreo-arbustivo, o qual não forma um dossel fechado, além
disso encontram-se espécies típicas do Cerrado como Qualea grandiflora Mart. e Qualea.
parviflora Mart. (Vochysiaceae), duas espécies de plantas acumuladoras de Al.
Para este estudo, nós apontamos a área foliar específica (AFE), os conteúdos
foliares de Ca e Al, assim como a presença de Al nas folhas por meio de reações
histoquímicas dessas duas espécies e as comparamos com outras das mesmas espécies, as
quais foram encontradas em um solo de Cerrado distrófico. O solo coletado possuía
características ácidas pH (em CaCl2) = 4.0, apresentava baixo teor de Ca (3.4 mmolc/dm3)
e alta disponibilidade de Al (m% = 63%). Nós utilizamos folhas inteiras para medir a
quantidade de Al. No entanto, também fizemos uma separação do limbo e nervura foliar
a fim de verificar se a disposição de Al diferia entre tecidos estruturais e metabolicamente
ativos. Neste trabalho nós testamos a hipótese de que o acúmulo de Al nas folhas de
plantas que crescem em solos ácidos seria maior do que aquelas que crescem em solo
calcário.
 12

2. Material e métodos
Área de estudo
O estudo de campo foi realizado em duas áreas contendo fragmentos de cerrado
sensu. stricto. com características de solos contrastantes, onde duas espécies
acumuladoras de alumínio (Qualea grandiflora Mart. e Q. parviflora) ocorrem
naturalmente. Qualea grandiflora consegue acumular entre 4000 e 6000 mg de Al por Kg
de massa seca, enquanto Q. parviflora, por volta de 10.000 mg de Al por kg de massa
seca (Haridasan, 1982; Bressan et al., 2016).
A primeira área se encontra nas dependências da fazenda São Vicente (19º 10’
39” S e 49º 42’ 60” W; 680 m de altitude) localizada no município de Ituiutaba, no estado
Minas Gerais (MG), sudeste do Brasil. Uma característica marcante dessa área foi a
presença do mineral calcita em afloramentos rochosos, distribuídos esparsamente ao
longo do terreno, evidenciado pela coloração da rocha (esbranquiçada) e pela reação de
efervescência com ácido clorídrico diluído, como também observado por Alves et al.
(2018) em um estudo realizado em um remanescente de Cerrado semelhante, próximo a
área experimental. O perfil do solo foi considerado raso (~ 50-60 cm de profundidade) e
classificado como neossolo calcário, aqui denominado “solo calcário” (Fig. 1C).
A segunda área, está localizada na fazenda Campininha (22° 15′ 19″ S e 47° 09 ′
30″ W; 680 m de altitude), a qual vem sendo preservada em suas condições naturais desde
1950 e se encontra dentro da Reserva Biológica de Mogi Guaçu, no município de Mogi
Guaçu, estado de São Paulo, sudeste do Brasil. Nesta área, o perfil do solo foi considerado
profundo e classificado como latosolo, aqui denominado “solo ácido” (Fig. 1D).

Material vegetal
Cinco árvores adultas de Qualea grandiflora e Q. parviflora (Vochysiaceae),
ambas espécies consideradas típicas acumuladoras de Al (Haridasan, 1982; Bressan et al.,
2016), foram avaliadas em março de 2017 nas duas áreas experimentais. Na área contendo
o solo calcário (Ituiutaba, MG) as plantas dessas espécies apresentavam de 2 a 3 m de
altura e mostravam copas de 2 a 3 m de diâmetro (Fig. 1E, F), configurando uma estrutura
de vegetação mais esparsa (Fig. 1A). Já na área de cerrado contento solo ácido (Mogi
Guaçu), essas plantas apresentavam mais de 7 m de altura e copas com 2 a 3m de diâmetro
(Fig. 1G, H), configurando uma estrutura mais densa da vegetação (Fig. 1B).
A espécie Q. grandiflora, popularmente conhecida como pau-terra ou pau-terra-
do-cerrado, é uma espécie decídua, com distribuição na Amazônia, São Paulo, Minas
 13

Gerais, Goiás, e Mato Grosso do Sul, sempre associada à vegetação do tipo Cerrado ou
campo cerrado. Essa espécie pode apresentar de 7 a 12 m de altura, tronco de 30 a 40 cm
de diâmetro, folhas simples, opostas, rígidas e tomentosas na face abaxial. Esta espécie
floresce durante os meses de novembro a janeiro e seus frutos amadurecem de agosto a
setembro (Lorenzi, 1992). A espécie Q. parviflora, popularmente conhecida como pau-
terra-mirim, é uma espécie decídua ou semidecídua e ocorre nos estados da Bahia, Minas
Gerais, Mato Grosso do Sul e São Paulo, sempre associada a áreas de Cerrado. Essa
espécie pode apresentar de 6 a 10 m de altura, tronco de 20 a 30 cm de diâmetro, folhas
simples, glabras e brilhantes. Esta espécie floresce durante os meses de novembro e
dezembro e seus frutos amadurecem de setembro a outubro (Lorenzi, 1992).
Em cada uma das áreas, amostras de solo e de folhas foram coletadas. O solo foi
coletado a 20-40 cm de profundidade, e foram medidos os parâmetro físicos (Tabela 1) e
de fertilidade (Tabela 2), assim como a saturação de Al (m%) para confirmar as
características contrastantes entre os solos calcário e o ácido. A copa dos indivíduos de
ambas as espécies foi dividida em quatro quadrantes (N, S, L, O) e a coleta das folhas foi
feita em cada um desses quadrantes. As folhas foram usadas para medir a área foliar
específica (AFE) e o conteúdo de cálcio (Ca) e Al. Para a medição dos últimos dois
elementos, as folhas foram divididas em folhas inteiras, limbo e nervura foliar afim de
identificar o órgão que apresenta maior quantidade desses componentes armazenados. A
presença de Al nos tecidos foliares foi verificada por meio de testes histoquímicos com
chromo azurol S, um indicador de presença de Al (Kukachka & Miller, 1980; Bressan et
al., 2016). Tais elementos foram escolhidos para análise devido ao maior contraste entre
as áreas estudadas (Tabela 2).
 14

Fig. 1 Estrutura da vegetação dos remanescentes de cerrado sensu stricto (A, B) crescendo
em solo calcário (C; detalhes do perfil do solo) e em solo ácido (D; detalhes do perfil do
solo). Indivíduos (E-H) e detalhes das folhas (I-L) de Qualea grandiflora (E, G, I, K) e
Q. parviflora (F, H, J, L). As setas indicam a superfície das rochas no perfil do solo
calcário. (C). Barras: 0.5 m (C), 1 m (D).
 15

Características dos solos

Cinco amostras de solo foram coletadas a aproximadamente 1 a 2 metros de
distância de cada um dos cinco indivíduos em ambas as áreas e levadas ao Laboratório de
Ciência do Solo da Universidade de São Paulo (Esalq, USP, Piracicaba, SP) para análise
física de rotina (segundo Embrapa, 1997) e químicas (fertilidade), incluindo pH do solo
(em CaCl2). Os procedimentos para a análise química foram realizados de acordo com
van Raij et al. (2001).

Área foliar específica (AFE) e conteúdo de Al na folha

Cinco folhas por planta de cada espécie em ambas as áreas foram utilizadas para
a obtenção de um disco foliar com área pré-determinada (2 cm em diâmetro). A AFE foi
calculada como a razão entre a área foliar (cm2) e a massa seca da folha (g).
As amostras de folhas (± 50 folhas por árvore) foram separadas em folhas inteiras,
limbo e nervura foliar com o auxílio de uma lâmina de barbear, e posteriormente levadas
ao Laboratório de Nutrição Vegetal no Instituto Agronômico de Campinas (IAC) para
análises de concentração de Al. As folhas foram secas em estufa de circulação forçada de
ar à 60°C até massa constante. Em seguida foram secas, moídas e digeridas em solução
de ácidos sulfúrico:nítrico:perclórico (1:10:2, v/v/v). Após a digestão, as concentrações
de Al foram determinadas pelo método de espectrofotômetro de absorção atômica
(Sarruge & Haag 1974) e expresso em mg de Al por kg de folhas secas.

Estudos anatômicos
Amostras da nervura central e limbo foliar de todas as plantas coletadas foram
fixadas em FAA 50% (37% formaldeído, ácido acético glacial e etanol 50%; 1:1:18 v/v/v)
e preservadas em etanol 70% (Johansen, 1940), de acordo com Bressan et al. (2016). Tais
amostras foram seccionadas consecutivamente, do mesmo fragmento foliar, à mão livre,
utilizando-se lâminas de barbear, e coradas com solução 0,5% de chromo azurol S (CAS)
(3″sulpho-2″,6″-dichloro-3,3′-dimethyl-4hydroxyfuchson-5,5′-dicarboxylic acid).
Os cortes ficaram imersos na solução de corante por 40 minutos e, posteriormente,
foram lavados em água destilada por três vezes (5 minutos cada), até que não saísse mais
excesso de corante das amostras. Testes realizados anteriormente mostraram que não
havia diferença na reação histoquímica após 30 minutos, sendo o resultado o mesmo em
30, 40, 50 e 60 minutos após o contato com o corante (Bressan et al., 2016).
 16

A solução de 0,5% de chromo azurol S (CAS) foi preparada dissolvendo-se 0,5 g

de chromo azurol S e 5,0 g de acetato de sódio (tampão) em 80 mL de água destilada.
Após a dissolução, completou-se o volume para 100 mL com água destilada (Kukachka
& Miller, 1980), obtendo-se assim uma concentração final de 8.3 mM (5 g/L) (pH = 4.76
± 0.01).
Foram confeccionadas lâminas histológicas com água destilada, as quais foram
observadas em microscópio de luz (DMLB, Leica Microsystems, Wetzlar, Germany). As
imagens foram capturadas com câmera digital (DFC-290, Leica Microsystems, Wetzlar,
Germany) acoplada ao DMLB.

Análise dos dados

Foi utilizado o teste estatístico Student t-test ( = 0.05) para diferenciar os
parâmetros físicos e químicos entre os solos calcário e ácido. Uma análise de variância
bidirecional (two-way ANOVA) foi conduzida usando o fator solo (solos calcário e ácido)
e o fator espécie (Qualea grandiflora e Q. parviflora) para verificar possíveis diferenças
entre as medidas de AFE. De forma a testar os conteúdos foliares de Ca e Al nós
utilizamos uma análise fatorial de três fatores (three-way ANOVA) também considerando
os fatores “folha inteira”, “limbo” e “nervura”. O teste de Tukey (P < 0,05) foi utilizado
para realizar comparações a posteriori para determinar a diferença significativa entre os
resultados médios dos conteúdos foliares de Ca e Al.

3. Resultados
Embora a análise física dos solos de ambas as áreas tenha apresentado
características semelhantes (Tabela 1), a fertilidade entre tais solos foi significativamente
diferente. O solo calcário apresentou pH 5,0, m% de 3.6% (< 2 mmolc dm-3) e 53.3 mmolc
dm-3 de CTC, enquanto que o solo ácido exibiu pH 4,0, m% de 63% (7.8  0.5 mmolc
dm-3) e 33.7 mmolc dm-3 de CTC. Entretanto, as concentrações de P e S foram as mesmas
entre os solos de ambas as áreas. O solo calcário apresentou saturação de bases 85% maior
do que o solo ácido, e as disponibilidades de K, Ca e Mg foram 60%, 80% e 93% maiores
no solo calcário em relação ao solo ácido, respectivamente (Tabela 2).
 17

Tabela 1. Valores médios (n = 5  s.e.) dos parâmetros físicos dos solos calcário e ácido dos remanescentes de cerrado sensu stricto do município
de Ituiutaba, MG (calcário) e Mogi Guaçu, SP (ácido), no sudeste do Brasil. Diferentes letras representam as diferenças significativas entre os tipos
de solo pelo teste t-Student

Argila Argila
Tipo de solo Total de Areia Silt Floculação
(in H2O) (in NaOH)

--------------------------------- g kg·¹--------------------------------- %

780.6 ± 9.52 a 25 ± 0 a 135 ± 12.74 b 84.2 ± 6.99 a 80.8 ± 1.82 a

Calcário

Ácido 692.6 ± 13.48 b 30 ± 5 a 224.8 ± 13.69 a 82.4 ± 4.90 a 86.6 ± 2.27 a

 18

Tabela 2. Parâmetros de fertilidade, conteúdo de macro e micronutrientes dos solos calcário e ácido dos remanescentes de cerrado sensu stricto do
município de Ituiutaba, MG (calcário) e Mogi Guaçu, SP (ácido), no sudeste do Brasil. BS = Saturação de Base = K+Ca+Mg; CTC = Capacidade
de troca catiónica. Diferentes letras representam as diferenças significativas entre os tipos de solo pelo teste t-Student

Solos pH P S K Ca Mg Al BS CTC
(in CaCl2) ------mg dm-3------ ----------------------------------------------[Link]-3-----------------------------------------
Calcário 5 ± 0.05 8.6 ± 0.67 2.16 ± 0.13 16.4 ± 1.02 15.4 ± 1.07 <2 33.96 ± 1.93 53.36 ± 1.42
4±0a
a a a a a b a a
4.08 ± 0.03 10.6 ± 0.87 0.9 ± 0 3.4 ± 0.24 1±0 7.8 ± 0.5 4.56 ± 0.26 33.76 ± 3.18
Ácido 4±0a
b a b b b a b b

Solos Cu Fe Mn Zn Al (m%)
---------------------------------------------mg dm-3------------------------------------------------- %
Calcário 0.96 ± 0.07 44 ± 1.73 5.32 ± 0.20 0.2 ± 0 3.6 ± 0.87
a a a a b
0.48 ± 0.04 54.2 ± 8.44 1.6 ± 0.14 0.2 ± 0 63 ± 2.64
Ácido
b a b a a
 19

A área foliar específica foi similar para as plantas da mesma espécie, independentemente
da área a qual elas foram coletadas (Fig. 2, Tabela S1). Qualea grandiflora e Q. parviflora
demonstraram maior conteúdo foliar de Ca (P < 0.001 para ambas espécies) em plantas
que cresceram em solo calcário em relação àquelas que cresceram em solo ácido (Fig. 3).
O conteúdo foliar de Ca foi maior nas nervuras em relação ao limbo e à folha inteira para
ambas as espécies em solo calcário (Fig. 3, Tabela S2). Para as plantas em solo ácido, a
nervura foliar apresentou maior conteúdo foliar de Ca em relação ao limbo, ao passo que
a folha inteira apresentou valores intermediários (Fig. 3).
Qualea grandiflora e Q. parviflora apresentaram a mesma concentração de Al nas
folhas nas duas áreas estudadas (P = 0.91 e P = 0.88, respectivamente). A concentração
de Al nas folhas inteiras e no limbo foliar foi maior do que nas nervuras (Fig. 4),
independentemente da espécie e da área estudada (Tabela S. 3).
O padrão de acúmulo de Al foi similar para ambas as espécies em ambas as áreas (Tabela
3). Testes histoquímicos com chromo azurol S demonstraram a presença de Al em tecidos
não lignificados nas nervuras centrais (Fig. 5A, 5C, 5E e 5G) e no parênquima clorofiliano
(Fig. 5B, 5D, 5F e 5H).
 20

Fig. 2 Área foliar específica (AFE) de plantas adultas de Qualea grandiflora e Q.

parviflora crescendo em solo calcário e ácido em remanescentes de cerrado sensu stricto
nos municípios de Ituiutaba (MG) e Mogi Guaçu (SP), sudeste do Brasil. Para cada
espécie, mesmas letras foram indicadas para representar a ausência de diferença
significativa entre os tipos de solos pelo teste t-Student.

Tabela S1. Resultado da análise de variância biderecional (two-way analysis ANOVA)

entre os tipos de solo, espécies e região foliar para área foliar específica (AFE) em Qualea

grandiflora e Q. parviflora.

Fatores Valores de P

Tipo de solo 0.846

Espécies < 0.001

Tipo de solo x Espécies 0.999

 21

Fig. 3 Conteúdo de cálcio (Ca) contido no limbo foliar, nervuras e de folhas inteira de
indivíduos adultos de Qualea grandiflora (A) e Q. parviflora (B) crescendo em solo
calcário e ácido em remanescentes de cerrado sensu stricto nos municípios de Ituiutaba
(MG) e Mogi Guaçu (SP), sudeste do Brasil. Para cada espécie e tipo de solo, diferentes
letras indicam diferenças significativas entre o limbo foliar, nervuras e a folha toda pelo
teste Tukey (P < 0.05)
 22

Tabela S2. Resultados da análise fatorial de três fatores (three-way ANOVA) entre os

tipos de solo, espécies e região foliar para o conteúdo foliar de Ca em Qualea grandiflora

e Q. parviflora.

Fatores Valores de P

Tipo de solo < 0.001

Espécies 0.279

Região Foliar < 0.001

Tipo de solo x Espécies 0.936

Tipo de solo x Região foliar 0.011

Espécies x Região foliar 0.017

Tipo de solo x Espécies x Região foliar 0.241

 23

Fig. 4 Conteúdo de alumínio (Al) contido no limbo foliar, nervuras e de folhas inteira de
indivíduos adultos de Qualea grandiflora (A) e Q. parviflora (B) crescendo em solo
calcário e ácido em remanescentes de cerrado sensu stricto nos municípios de Ituiutaba
(MG) e Mogi Guaçu (SP), sudeste do Brasil. Para cada espécie e tipo de solo, diferentes
letras indicam diferenças significativas entre o limbo foliar, nervuras e a folha toda pelo
teste Tukey (P < 0.05).
 24

Tabela S3. Resultados da análise fatorial de três fatores (three-way ANOVA) entre os

tipos de solo, espécies e região foliar para o conteúdo foliar de Al em Qualea grandiflora

e Q. parviflora.

Fatores Valores de P

Tipo de solo 0.853

Espécies < 0.001

Região Foliar < 0.001

Tipo de solo x Espécies 0.980

Tipo de solo x Região foliar 0.756

Espécies x Região foliar < 0.001

Tipo de solo x Espécies x Região foliar 0.617

 25

Tabela 3. Padrões das reações histoquímicas feitas com chromo azurol-S (indicador de Al) na nervura central e no mesofilo das folhas de Qualea
grandiflora e Q. parviflora dos remanescentes de cerrado sensu stricto do município de Ituiutaba, MG (calcário) e Mogi Guaçu, SP (ácido), no
sudeste do Brasil.

Nervura central Mesofilo

Solo Espécie Células

Cutícula Xilema Epiderme Floema Parênquima Colênquima Paliçádico Esponjoso
esclerificadas

Q.
- - - + + + + + +
grandiflora
Calcário

Q. parviflora - - - + + + + + +

Q.
- - - + + + + + +
Ácido grandiflora

Q. parviflora - - - + + + + + +
(-) = Reação negativa

(+) = Reação positiva

 26

Fig. 5 Fotomicrografias sob microscópio de luz de cortes transversais da nervura central

e do limbo foliar de Q. grandiflora e Q. parviflora crescendo em solo ácido (Mogi Guaçu,
SP, Brasil) (A, B, C, e D) e solo calcário (Ituiutaba, MG, Brasil) (E, F, G, e H). A
presença de Al nos tecidos é indicada pela cor púrpura (chromo azurol S). Barras: 100
µm
 27

1. Discussão
No presente estudo, nós observamos que Qualea grandiflora e Q. parviflora
apresentaram uma associação positiva entre o conteúdo foliar de Ca em relação à sua
disponibilidade no solo. Ambas as espécies apresentaram uma alta concentração foliar de
Ca em solo calcário quando comparadas àquelas que cresceram em solo ácido (Fig.3,
Tabela S2). As plantas podem refletir em sua morfologia, por exemplo, as
disponibilidades de nutrientes e as características dos solos em que crescem (Haridasan,
2001; Haridasan & Araújo 2005). Em um estudo anterior, a concentração foliar de Ca de
plantas lenhosas semidecíduas que cresceram em solo calcário foi maior do que em
plantas que cresceram em solo arenítico (Haridasan & Araújo, 2005). Em um outro
estudo, a aplicação de até 8,7 t de calcário por ha em um latossolo vermelho-escuro
causou um aumento de 87% do conteúdo de Ca nas folhas em uma vegetação de Cerrado
(Vilela & Haridasan, 1994). Por outro lado, no presente estudo, essa associação entre o
conteúdo foliar e a saturação dos elementos no solo não ocorreu para o Al. Qualea
grandiflora e Q. parviflora acumularam ~6000 e ~18.000 mg Al por kg de massa seca,
respectivamente, independentemente do solo. Esses valores se encontram próximos
daqueles já reportados para essas espécies em estudos semelhantes (Haridasan, 1982;
Bressan et al., 2016). Esses resultados não confirmam nossa hipótese de que plantas que
crescem em solo calcário com baixa saturação de Al apresentam baixa concentração de
Al foliar em relação a plantas que crescem em solo ácido.
Estudos anteriores tem demonstrado que espécies acumuladoras de Al o estocam
em suas folhas quando se encontram em solos eutróficos com pouca disponibilidade de
Al (Andrade et al., 2011; Malta et al, 2016). Esses estudos demonstraram a acumulação
de Al em plantas da família Vochysiaceae (Andrade et al., 2011) e Rubiaceae (Malta et
al., 2016) quando o contraste na disponibilidade de Al entre solos distróficos [m% = 78.2
(Andrade et al., 2011); m% = 96.7 (Malta et al., 2016)] e solos eutróficos [m% = 25.1
(Andrade et al., 2011); m% = 50.9 (Malta et al., 2016)] foram de 53.1% e 45.8%,
respectivamente. No presente estudo, o contraste na disponibilidade de Al entre os solos
calcário e ácido foi mais acentuado, e o m% no solo calcário foi próximo a zero. O solo
calcário apresentou um m%= 3.6  0.87% e o solo ácido, m% = 63  2.64%, resultando
em um contraste de 59.4%. Isso significa que do total de 53.3 mmolc dm-3 (CTC) no solo
calcário, menos de 2 mmolc dm-3 foi ocupado pelo Al, enquanto que no solo ácido, do
total de 33.7 mmolc dm-3 (CTC), 7.8  0.5 foi ocupado pelo Al (Tabela 2). Então, embora
não confirmando nossa hipótese, nós acrescentamos mais evidências de que não há uma
 28

relação direta entre a disponibilidade de Al no solo e o acúmulo de Al por espécies

acumuladoras. Em um estudo sobre a distribuição natural de espécies lenhosas do Cerrado
(Haridasan & Araújo, 2005), de nove espécies apresentando mais de 1000 mg Al por kg
de massa seca, cinco ocorriam em solo calcário [pH (em KCl) ~ 6.0] rico em Ca e com
baixa saturação de Al, enquanto que três delas eram comuns entre os solos calcário e o
solo ácido arenítico, rico em Al [pH (em KCl) ~ 4.0]. Isso reforça a teoria de que a
distribuição de plantas acumuladoras de Al pode não estar restrita a solos fortemente
ácidos e distróficos (Haridasan & Araújo 1988). No entanto, o(s) mecanismo(s) e a razão
pela qual essas espécies acumulam Al em solos calcários, extremamente pobres em Al,
tal como o que nós encontramos em Ituiutaba, MG, Brasil, não está esclarecida, e avaliar
o padrão de deposição de Al em tecidos foliares poderia fornecer mais evidências a esse
respeito.
Nossos resultados também demonstraram que o conteúdo de Ca é maior nas
nervuras em relação ao limbo foliar, independentemente das espécies e dos solos nos
quais essas plantas crescem (Fig. 3; tabela S2). A relação estrutural do Ca em plantas é
relativamente bem conhecida. O Ca é utilizado na formação de novas células da parede
celular nos meristemas, e é necessário para o funcionamento adequado das membranas
celulares das plantas, sendo relativamente imóvel sob um quadro de deficiência de Ca
(Epstein & Bloom, 2005; Taiz et al., 2017). Então, a presença de Ca em maior
concentração nas nervuras em relação ao limbo foliar reforça o seu papel estrutural para
essas espécies de Vochysiaceae. Por outro lado, o conteúdo de Al foi maior no limbo
foliar em relação às nervuras (Fig.4). Em Q. grandiflora e Callisthene major Mart.
(Vochysiaceae) secções transversais de tecidos foliares tratados com hematoxilina, um
indicador de Al, mostraram uma positiva reação nas células do parênquima paliçádico e
esponjoso (Andrade et al., 2011). Em Rudgea viburnoides (Cham.) Benth. (Rubiaceae),
outra espécie acumuladora de Al do Cerrado, a alta fluorescência obtida a partir de
microscopia confocal (tecidos tratados com lumogallion) foi observada no parênquima
paliçádico (Malta et al., 2016), embora esses resultados devam ser tomados com cuidado
devido à autofluorescência do parênquima clorofiliano. Em Miconia rubiginosa (Bonpl.)
DC. (Melastomataceae), também uma planta acumuladora de Al do Cerrado, testes
histoquímicos com chromo azurol S (CAS) mostraram reações positivas no parênquima
esponjoso (Bressan et al., 2016). No presente estudo, nós também observamos a presença
de Al (reação positiva de CAS) nos parênquimas paliçádico e esponjoso em ambas as
espécies e em ambos os tipos de solo. Nossos resultados e os da literatura acima citados,
 29

juntos, poderiam indicar que provavelmente plantas acumuladoras de Al armazenam este

elemento em seus cloroplastos, e que o Al poderia estar associado a processos
fotossintéticos nessas plantas, como foi sugerido por Andrade et al (2011) e Malta et al.
(2016). Contudo, o Al ainda não foi demonstrado ser essencial em plantas acumuladoras
de Al (Haridasan, 2008; Souza et al., 2015). Por outro lado, como visto em estudos
anteriores (Haridasan et al., 1986; Andrade et al., 2011; Bressan et al., 2016; Malta et al.,
2016), enquanto reações entre indicadores de Al e células não-lignificadas são positivas,
nos vasos do xilema e células esclerificadas elas são negativas, um padrão que também
foi confirmado no presente estudo (com CAS). Portanto, ao atingir o mesofilo de plantas
acumuladoras de Al, o padrão de deposição de Al pode ser simplesmente uma questão de
afinidade química, já que o Al parece reagir com tecidos não lignificados. De fato há
evidências de que o Al está fortemente ligado às células primárias da parede celular e à
pectina (Wehr et al., 2010).
A área foliar específica (AFE) foi similar para as plantas das mesmas espécies,
independentemente da área em que cresceram (Fig. 2; Tabela S1). Esse parâmetro é
usualmente reconhecido como resposta à luminosidade de um ambiente (Gvinish, 1988).
Assim, pares congêneres da vegetação do Cerrado apresentam um aumento da AFE
quando cultivados em mata ciliar em relação à borda de uma fisionomia florestal do
Cerrado denominada ‘Cerradão’ e de cerrado sensu. stricto. (Habermann & Bressan,
2011). Em relação às plantas acumuladoras de Al, há evidências demonstrando que a AFE
aumenta da fase juvenil para a adulta, e que altos valores de AFE são importantes nessas
plantas nas estações quente e úmida, quando a captura de luz solar é crítica para o
crescimento de novos ramos (Souza et al., 2015). Então, no presente estudo, como
coletamos folhas maduras totalmente expandidas, não se poderia esperar que a AFE
diferisse entre plantas da mesma espécie que se encontravam nos diferentes tipos de solo,
embora a comunidade de plantas que cresce em solo ácido fosse mais densa do que a que
cresce em solo calcário. Esses dados em conjunto parecem mostrar que o conteúdo foliar
de Ca, que foi diferente entre plantas que cresceram em ambas as áreas experimentais,
não foi capaz de influenciar a AFE de folhas maduras das plantas acumuladoras de Al
estudadas aqui.
 30

2. Considerações finais
A vegetação do Cerrado normalmente cresce em solos ácidos ricos em Al, mas neste
estudo nós encontramos uma comunidade de plantas de Cerrado, incluindo espécies de
plantas acumuladoras de Al, crescendo em um solo calcário. Nós observamos que o
conteúdo foliar de Ca foi positivamente associado com sua disponibilidade no solo,
enquanto que a captação de Al foi a mesma entre as espécies crescendo nos dois tipos de
solo. Independentemente do tipo de solo, Ca e Al são armazenados em diferentes regiões
da folha, e esses elementos não competem em espécies acumuladoras de Al, mesmo em
solos com contrastante disponibilidade desses cátions. Embora o Al seja mais acumulado
no limbo foliar dessas plantas, sugerindo uma associação com os tecidos
fotossintetizantes, isso pode ser apenas uma questão de afinidade química deste metal
com os tecidos foliares não lignificados do parênquima clorofiliano, ao invés de um
provável papel no limbo foliar, sendo que mais evidências quanto a isso precisam ser
encontradas.

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