[Link]

1590/1980-549720200026

ARTIGO ESPECIAL / SPECIAL ARTICLE

Coorte retrospectiva de crianças e adolescentes

hospitalizados por COVID-19 no Brasil do início
da pandemia a 1º de agosto de 2020
Retrospective cohort of children and adolescents hospitalized by COVID-19
in Brazil from the beginning of the pandemic to August 1st, 2020
Nivreanes Tcherno Nulle GomesI , Maria Isabella Claudino HaslettI , Ana Julia Silva e
AlvesI , Jadher PercioI , Magda Machado Saraiva DuarteI , Juliane Maria Alves Siqueira
MaltaI , Felipe Cotrim de CarvalhoII , Walquiria Aparecida Ferreira de AlmeidaII ,
Caroline GavaII , Libia Roberta de Oliveira SouzaII , Francieli Fontana Sutile
Tardetti FantinatoII , Elizabeth David dos SantosI

RESUMO: Objetivos: Caracterizar a população do estudo, estimar a taxa de letalidade intra-hospitalar por estado
e analisar fatores associados aos óbitos por COVID-19. Métodos: Foi realizado estudo de coorte retrospectiva de
crianças e adolescentes hospitalizados com diagnóstico de COVID-19 confirmado por transcrição reversa seguida
de reação em cadeia da polimerase (RT-PCR), tendo como desfecho óbito por COVID-19 ou recuperação, entre
1º de março e 1º de agosto de 2020. A fonte de dados foi o Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica
da Gripe (SIVEP-Gripe), ao qual são notificados pacientes internados com Síndrome Respiratória Aguda
Grave (SRAG). Consideraram-se crianças os pacientes com idade entre 0 e 11 anos completos e adolescentes
aqueles com idade entre 12 e 18 anos completos. Realizou-se análise bi e multivariável por meio de Regressão
de Poisson com variância robusta, utilizando-se como medida de associação final o Risco Relativo ajustado
(RRa). Resultados: Dos 4.930 casos analisados, 2.553 (51,8%) eram do sexo masculino. A raça/cor autodeclarada
parda foi a mais frequente, com 2.335 (47,4%). A unidade federativa de Roraima apresentou a maior taxa de
letalidade intra-hospitalar, com 68,8% (n = 11/16). A análise multivariada mostrou que pertencer ao grupo
etário adolescente (RR = 1,59; IC95% 1,12 – 2,25; p = 0,009), ter sido classificado como SRAG-crítico (RR =
4,56; IC95% 2,77 – 7,51; p < 0,001) e apresentar imunopatia (RR = 2,24; IC95% 1,58 – 3,17; p < 0,001) como
comorbidade configuraram-se como fatores associados ao óbito pela COVID-19. Conclusão: Observou-se que
ser adolescente, ter classificação de SRAG-crítico e imunopatia como comorbidade foram importantes fatores
associados ao óbito. Recomenda-se vigilância ativa e cuidados diferenciados a portadores de doenças crônicas
e condições imunológicas especiais.
Palavras-chave: Criança. Adolescente. Hospitalização. Infecções por coronavírus. Síndrome respiratória aguda grave.

I
Programa de Treinamento em Epidemiologia Aplicada aos Serviços do Sistema Único de Saúde, Coordenação-Geral de
Emergências em Saúde Pública, Departamento de Saúde Ambiental, do Trabalhador e Vigilância das Emergências em Saúde
Pública, Secretaria de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde – Brasília (DF), Brasil.
II
Coordenação-Geral do Programa Nacional de Imunizações, Departamento de Imunização e Doenças Transmissíveis, Secretaria
de Vigilância em Saúde, Ministério da Saúde – Brasília (DF), Brasil.
Autor correspondente: Nivreanes Tcherno Nulle Gomes. QMSW 5, Lote 3, Bloco H, ap. 207, Setor Sudoeste, CEP: 70680-500,
Brasília, DF, Brasil. E-mail: nullegomes@[Link]
Conflito de interesses: nada a declarar – Fonte de financiamento: Programa de Treinamento Epidemiologia Aplicada aos Serviços
do Sistema Único de Saúde, da Secretaria de Vigilância em Saúde do Ministério da Saúde, e Projeto Regional de Reforço dos
Sistemas de Vigilância das Doenças em África Ocidental (REDISSE).

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REV BRAS EPIDEMIOL 2021; 24: E210026
 GOMES, N.T.N. ET AL.

ABSTRACT: Objectives: To characterize the study population, estimating the in-hospital lethality rate by state
and analysing associated factors with COVID-19-related deaths. Methods: A retrospective cohort study was
carried out of hospitalised children and adolescents diagnosed with COVID-19, confirmed by RT-PCR, whose
outcome was death by COVID-19 or recovery, from 2020 March 1 to August 1. The data source was the Influenza
Epidemiological Surveillance Information System (SIVEP-Gripe in Brazilian acronym), where patients with
Severe Acute Respiratory Syndrome (SARS) are notified. Children were defined as those between the ages of 0
and 11, and adolescents those between 12 and 18. A bi and multivariate analysis were performed using Poisson
Regression with robust variance, with adjusted Relative Risk as the final association measure. Results: A total of
4,930 cases were analysed; 2,553 (51.8%) were males, 2,335 (47.4%) were brown-skinned. The Federative Unit of
Roraima presented the highest in-hospital case-fatality rate, with 68.8% (11/16). Multivariate analysis showed that
belonging to the age group adolescent (RR = 1.59; 95%CI 1.12 – 2.25; p = 0.009), SARS-critical patient (RR = 4.56;
95%CI 2, 77 – 7.51; p < 0.001) and presenting immunological disorders (RR = 2.24; 95%CI 1.58 – 3.17; p < 0.001)
as comorbidities were statistically associated factors with death by COVID-19. Conclusion: It was observed that
adolescents, SARS-critical patients, and presence of immunological disorders were important factors associated
with death. Active surveillance and differentiated care are recommended for patients with chronic diseases and
special immunological conditions.
Keywords: Child. Adolescent. Hospitalization. Coronavirus infections. Severe acute respiratory syndrome.

INTRODUÇÃO
Em dezembro de 2019 o mundo se colocou em estado de alerta, quando um novo tipo
de coronavírus (denominado posteriormente de SARS-CoV-2) foi descoberto por afetar o
trato respiratório de humanos, causando desde infecções assintomáticas às manifestações
mais graves, com síndromes respiratórias agudas que podem evoluir para óbito. Os primeiros
casos, que tiveram origem em Wuhan, na China, propagaram-se rapidamente pelo território
chinês, atingindo todo o continente asiático e expandindo-se para os continentes europeu
e americano em menos de três meses1-3, até que, em 30 de janeiro de 2020, a Organização
Mundial da Saúde (OMS) declarou que a dispersão dos casos da COVID-19 pelo mundo
constituía-se numa Emergência de Saúde Pública de Importância Internacional (ESPII)2.
A transmissão do vírus ocorre por meio do contato com gotículas respiratórias geradas
por pessoas infectadas. As manifestações diferenciam-se de organismo para organismo, a
depender do sistema imunológico, das condições preexistentes, da idade e da quantidade
de vírus com a qual se teve contato4.
Crianças e adolescentes parecem ter sido menos afetados pela pandemia, já que neles a
infecção ocorre de maneira mais leve5. Mais de um mês após o início dos casos, em 20 de
janeiro de 2020, a China notificou o primeiro caso em criança. Estudos realizados na China,
em países Europeus e nos Estados Unidos da América estimam que de 1 a 5% dos casos con-
firmados de COVID-19 ocorram no subgrupo populacional de crianças e adolescentes5,6.
Ainda, o primeiro grande relatório do Centro de Controle e Prevenção de Doenças da China
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 CRIANÇAS E ADOLESCENTES HOSPITALIZADOS POR COVID-19, BRASIL 2020

mostrou que, dos 44.672 casos confirmados, apenas uma morte ocorreu entre crianças e
adolescentes7. Já no Brasil, a notificação do primeiro caso nesse grupo etário foi em 4 de
março, cerca de uma semana após a notificação da chegada do vírus ao país8.
Até a semana epidemiológica (SE) 31, que teve fim no dia 1º de agosto de 2020, foram
confirmados 17.580.163 casos da doença em todo o mundo. Na ocasião, o Brasil já acumu-
lava 2.707.877 casos9.
Entre as questões que buscam explicar o número relativamente pequeno de crianças e
adolescentes afetados pela COVID-19 estão o fato de essas pessoas apresentarem o desen-
volvimento do sistema imunológico celular e humoral em curso, a possível proteção por
infecções prévias pelo vírus sincicial respiratório e a imaturidade dos receptores chamados
de enzimas conversoras da angiotensina 2 (ACE-2) na infância10. Além disso, destacam-se as
medidas de controle propostas pelos governos, que incluem o fechamento das instituições
de ensino e o consequente maior isolamento social11.
Um aspecto muito discutido refere-se ao papel das crianças e adolescentes como reser-
vatórios do SARS-CoV-2 e na dinâmica de transmissão da doença12-16. A adoção de medi-
das preventivas como a etiqueta respiratória, a lavagem das mãos, o distanciamento social,
entre outras, não é bem compreendida por esse grupo etário e, para as crianças menores
de dois anos, pediatras recomendam a não utilização de máscaras, pois existe o risco de
sufocamento17,18.
No fim do mês de abril de 2020, médicos do Reino Unido lançaram um alerta sobre a ocor-
rência de manifestações clínicas temporalmente relacionadas à infecção pela COVID-19 em
crianças e adolescentes, denominada de Síndrome Inflamatória Multissistêmica Pediátrica19.
Diante dessas peculiaridades relacionadas a essas faixas etárias e da importância de se
compreender o impacto do novo coronavírus nessa população, faz-se necessário gerar evi-
dências sobre as hospitalizações de crianças e adolescentes pela COVID-19 no Brasil a fim
de contribuir com a condução de ações que protejam e promovam a saúde desse público,
bem como subsidiar a tomada de decisão.
Nesse sentido, este artigo tem como objetivo geral analisar as crianças e adolescentes
hospitalizados por COVID-19 no Brasil, com os objetivos específicos de:
• caracterizar a população de estudo em tempo, pessoa e lugar;
• estimar a taxa de letalidade intra-hospitalar por unidade federativa (UF);
• analisar fatores associados aos óbitos por COVID-19 nesse subgrupo populacional.

MÉTODOS
Realizou-se um estudo de coorte retrospectiva de crianças e adolescentes hospitaliza-
dos, com diagnóstico de COVID-19 confirmado no teste de biologia molecular (transcrição
reversa seguida de reação em cadeia da polimerase — RT-PCR em tempo real) e com resul-
tado detectável para SARS-CoV-2, tendo como desfecho óbito por COVID-19 ou recuperação.
Foram utilizados dados secundários, não nominais, provenientes do Sistema de Informação
de Vigilância Epidemiológica da Gripe (SIVEP-Gripe), de domínio público, disponibilizados
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 GOMES, N.T.N. ET AL.

no sítio eletrônico do Ministério da Saúde (MS) e acessados no dia 14 de setembro de 2020,

incluindo os casos notificados com data de início de sinais e sintomas entre 1º de março e
1º de agosto de 2020 (SE 10 a 31).
Os dados analisados compreenderam as 27 UF do País, com população estimada de 211,7
milhões de pessoas em 2020. Os menores de 19 anos representam 31,2%, com 66,1 milhões
de crianças e adolescentes20.
Considerou-se como criança o indivíduo com idade entre 0 (zero) e 11 anos completos
e adolescente aquele pertencente à faixa etária de 12 a 18 anos completos21.
Foram utilizadas as seguintes definições de caso:
• Síndrome Respiratória Aguda Grave (SRAG): caso de COVID-19 com a presença de
pelo menos um dos seguintes sinais e sintomas: dispneia, desconforto respiratório,
baixa saturação de O2 (< 95%) em ar ambiente e cianose22.
• SRAG-crítico: caso de SRAG que necessitou de internação em Unidade de Terapia
Intensiva (UTI) ou precisou de suporte ventilatório, invasivo ou não invasivo.

A definição de SRAG foi baseada naquela descrita no capítulo de Vigilância de Síndromes

Respiratórias Agudas do Guia de Vigilância Epidemiológica22, e a definição de SRAG-crítico
elaborada para este estudo foi adaptada das classificações de Chung et al.23, a fim de analisar
o nível de gravidade e o fator de risco para o óbito.
As variáveis de interesse abordadas neste estudo foram: semana epidemiológica de início
dos primeiros sintomas; evolução (óbitos e recuperados); data de evolução; UF de residên-
cia e de internação; sexo (masculino, feminino e indeterminado); idade em anos; raça/cor
autodeclarada (branca, preta, amarela, parda e indígena); sinais e sintomas; comorbidade;
resultados de Raio X de tórax (normal, infiltrado intersticial, consolidação, misto e outros);
internação em UTI; suporte ventilatório (invasivo e não invasivo); e uso de antiviral. Para a
análise de fatores associados ao óbito, foram criadas e acrescentadas variáveis secundárias
com base nas principais, a saber: idade em anos/grupo etário (criança e adolescente); raça/
cor (preta/parda e branca)24,25; SRAG e SRAG-crítico.
Para a análise descritiva foram calculadas medidas de frequência absoluta e relativa, de
tendência central e dispersão. A taxa de letalidade intra-hospitalar foi calculada conside-
rando-se o número total dos óbitos hospitalares dividido pelo total de casos hospitaliza-
dos, multiplicado por 100. Para a análise bivariada, aplicou-se o teste de hipóteses Exato de
Fisher, como medida de associação o Risco Relativo bruto (RR) com intervalo de confiança
(IC) de 95% e p < 0,05, e, na comparação entre medianas, utilizou-se o teste não paramé-
trico de Mann-Whitney.
A fim de retirar possíveis fatores de confundimento, realizou-se análise estatística multi-
variada por meio de Regressão de Poisson com variância robusta, considerando-se o número
de variáveis independentes obtidas pela análise bivariada (p < 0,20). Sendo assim, optou-se
pela realização de uma regressão do tipo backward stepwise. A medida de associação adotada
foi o Risco Relativo ajustado (RR ajustado), respeitando-se a ausência de multicolinearidade
(correlação entre duas ou mais variáveis independentes) no modelo. Foi considerado o teste
de razão de verossimilhança para a escolha do melhor modelo.
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Para o processamento e a análise dos dados, foram utilizados os programas Epi InfoTM
7.2, Stata/SE 13.1, QGIS 2.18 “Las palmas” e Microsoft Excel 2016.

RESULTADOS
No período entre 1º de março e 1º de agosto de 2020, correspondente às SE 10 a 31,
foram notificados 302.066 casos hospitalizados por COVID-19, dos quais 295.867 (97,9%)
eram adultos e idosos e 6.199 (2,1%) eram crianças e adolescentes. Destes, 365 (5,9%) foram
diagnosticados pelos critérios clínico e epidemiológico e 904 (14,6%) não tinham registro do
desfecho. Conforme demonstrado na Figura 1, no período do estudo, 4.930 (79,5%) casos
com desfecho (óbito ou recuperação) constituíram a população do estudo, dos quais 500
(10,1%) evoluíram ao óbito e 4.430 (89,9%) foram classificados como recuperados. Entre
os óbitos, 323 (64,6%) eram crianças (zero a 11 anos completos).

Número de casos hospitalizados por

COVID-19 = 302.066

Adultos e idosos Crianças e

295.867 (97,9%) adolescentes
6.199 (2,1%) Confirmados por critérios
Sem desfecho
clinico e epidemiológico
904 (14,6%)
365 (5,9%)
População do estudo
4.930 (79,5%)

N= 4.930 (79,5%)

Óbitos Recuperados
500 (10,1%) 4.430 (89,9%)

Fonte:
Fonte: Dados
Dados do SIVEP-Gripe
do SIVEP-Gripe atualizados
atualizados até 14 de até 14 de de
setembro setembro
2020. de 2020.
Figura 1. Fluxograma de distribuição de casos hospitalizados por COVID-19, de 1º março a 1º
agosto, Brasil, 2020.
Figura 1. Fluxograma de distribuição de casos hospitalizados por COVID-19, de 1º
5
março a 1º agosto, Brasil, 2020.
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Com relação à distribuição dos casos ao longo do período, observou-se que 1.554 (31,5%)
das hospitalizações ocorreram entre as SE 10 a 20 (1º de março a 16 de maio de 2020), com
média de três óbitos/dia, e 3.376 (68,5%) entre as SE 21 a 31 (17 de maio a 1º de agosto de
2020), com média de quatro óbitos/dia (dados não apresentados em tabela).
Considerando-se a distribuição dos casos de acordo com a UF de residência, São Paulo
teve a maior frequência de pacientes hospitalizados, com 1.320 (26,8%), dos quais 1.247
(94,5%) se recuperaram e 73 (4,5%) evoluíram a óbito. Em seguida, vem o Amazonas com
517 (10,5%) pacientes hospitalizados, dos quais 491 (95,0%) se recuperaram e 26 (5%) foram
a óbito (Figuras 2A e 2B e Material Suplementar).

Fonte:Dados
Fonte: Dados do SIVEP-Gripe
do SIVEP-Gripe atualizados
atualizados até 14 de
até 14 de setembro de setembro
[Link] 2020.
Figura 2. (A) Casos recuperados de crianças e adolescentes hospitalizados por COVID-19 segundo
unidade federativa de residência, 1º de março a 1º de agosto, Brasil, 2020; (B) Óbitos de crianças
eFigura 2. (A) Casos
adolescentes recuperados
hospitalizados de crianças
por COVID-19 e adolescentes
segundo hospitalizados
unidade federativa por COVID-
de residência, 1º de
19 segundo
março a 1º de unidade federativa
agosto, Brasil, 2020; de residência,
(C) Taxas 1º de março
de letalidade a 1º de agosto,
intra-hospitalar Brasil,
por unidade 2020;
federativa
de internação, 1º de março a 1º de agosto, Brasil, 2020.
(B) Óbitos de crianças e adolescentes hospitalizados por COVID-19 segundo unidade
federativa de residência, 1º de março a 61º de agosto, Brasil, 2020; (C) Taxas de
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letalidade intra-hospitalar por unidade federativa de internação, 1º de março a 1º de
agosto, Brasil, 2020.
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No que se refere às maiores taxas de letalidade intra-hospitalar por UF de internação, Roraima

apresentou 68,8% (n = 11/16), Acre 35,7% (n = 5/14) e Alagoas 24,6% (n = 17/69) (Figura 2C).
Do total de 4.930 casos, 3.610 eram crianças (73,2%) e 1.320 (26,8%) adolescentes. O sexo
masculino representou 2.553 (51,8%).
A média de idade das crianças e adolescentes foi de 6,2 anos (DP = 6,4). A média dos
que evoluíram a óbito foi de 6,8 anos (DP = 7,1) e, para os recuperados, foi de 6,1 anos
(DP = 6,4) (Tabela 1).
As maiores taxas de letalidade ocorreram nas faixas etárias de 15 a 18 anos, com 13,6%,
de 12 a 14 anos, com 13,1%, e de menores de um ano de idade, com 12,6% (Tabela 1).
Entre os menores de um ano de idade, 171 (4,7%) tiveram início de sintomas no mesmo dia
de nascimento, dos quais 33 (19,3%) evoluíram a óbito. Entre estes últimos, 18 (54,5%) foram
internados em UTI, com mediana de zero dia (Q1–Q3: 0 – 0) entre a data do início dos sinais

Tabela 1. Caracterização de casos hospitalizados por COVID-19 em crianças e adolescentes, segundo

sexo, faixa etária, raça/cor e evolução (n = 4.930) de 1º de março a 1º de agosto, Brasil, 2020.
Óbitos (n = 500) Recuperados (n = 4.430)
Características
n % n %
Sexo
Masculino 266 10,4 2.287 89,6
Feminino 234 9,8 2.142 90,2
Indeterminado 0 0,0 1 100,0
Faixa etária (anos)
<1 190 12,6 1.318 87,4
1a4 67 6,0 1.048 94,0
5 a 11 66 6,7 921 93,3
12 a 14 54 13,1 359 86,9
15 a 18 123 13,6 784 86,4
Raça/cor autodeclarada
Branca 98 7,9 1.139 92,1
Preta 14 10,4 121 89,6
Amarela 2 8,0 23 92,0
Parda 250 10,7 2.085 89,3
Indígena 19 22,1 67 77,9
Sem informação 117 10,5 995 89,5
Idade (anos) Média Desvio Padrão
Todos os casos 6,2 6,4
Óbitos 6,8 7,1
Recuperados 6,1 6,4
Fonte: Dados do SIVEP-Gripe atualizados até 14 de setembro de 2020.

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e sintomas e a internação. A mediana entre a data do início dos sinais e sintomas e a data do
diagnóstico por RT-PCR foi de seis dias (Q1–Q3: 3 – 9) (dados não apresentados em tabela).
Dos 4.930 casos, 2.335 (47,4%) autodeclararam-se da raça/cor parda, dos quais 250 (10,7%)
evoluíram a óbito. A raça/cor branca vem em seguida, com 1.237 (25,1%) casos, dos quais
98 (7,9%) foram a óbito (Tabela 1).
O total de 1.219 (24,7%) casos foi internado em UTI. Destes, 300 (24,6%) evoluíram a
óbito e 919 (75,4%) recuperaram-se. Quanto aos exames de imagem dos casos que se inter-
naram em UTI, 667 (54,7%) tinham registro de radiografia de tórax, com resultado de infil-
trado intersticial presente em 68 (22,7%) óbitos e 187 (20,3%) recuperados. No que se refere
ao suporte ventilatório durante a internação em UTI, de 822 casos (67,4%) que receberam
esse recurso, 442 (53,8%) necessitaram do tipo invasivo, dos quais 220 (49,8%) foram a óbito
e 222 (50,2%) recuperaram-se (dados não apresentados em tabela).
Dos 4.930 casos, 3.180 (64,5%) atenderam à definição de SRAG, entre os quais 1.857
(37,7%) se enquadraram na definição de SRAG-crítico.
Os sinais e sintomas mais frequentes, entre os 500 casos de SRAG que evoluíram para
óbito, foram dispneia com 350 (70%), desconforto respiratório com 346 (69,2%), febre com
339 (67,8%) e baixa saturação de oxigênio com 300 (60%) (Figura 3A). Entre os 207 óbitos
com registro de comorbidades, as mais frequentes foram a imunopatia com 56 (27,1%), a
cardiopatia com 53 (25,6%) e a neuropatia com 50 (24,2%) (Figura 3B).
A mediana de tempo entre o início dos sintomas e a hospitalização foi de três dias tanto
para os óbitos como para os recuperados (Q1–Q3: 0 – 6 e 1 – 6, respectivamente; p = 0,006);
A mediana de tempo entre a internação e a evolução, para os que foram a óbito, foi de seis
dias (Q1–Q3: 2 – 14) e, para os recuperados, de cinco dias (Q1–Q3: 3 – 11) com valor de
p = 0,971; e, entre a internação em UTI e a evolução, a mediana foi de cinco dias tanto para
os óbitos quanto para os recuperados (Q1–Q3: 2 – 14 e 2 – 11 respectivamente; p = 0,591).
Na análise bivariada, observou-se que tiveram maior risco de evoluir ao óbito os casos que
apresentaram os seguintes fatores: ser do grupo etário de adolescentes (RR = 1,49; IC95%
1,26 – 1,78; p < 0,001); ser da raça/cor autodeclarada preta/parda (RR = 1,34; IC95% 1,08
– 1,68; p < 0,008); ter sido classificado como SRAG-crítico (RR = 4,13; IC95% 3,43 – 3,96;
p < 0,001); ter cardiopatia (RR = 2,07; IC95% 1,58 – 2,72; p < 0,001), imunopatia (RR = 1,74;
IC95% 1,32 – 2,30; p < 0,001), diabetes (RR= 1,57; IC95% 1,08 – 2,30; p = 0,032) e neuropa-
tia (RR = 1,47; IC95% 1,09 – 1,97; p = 0,013). A asma configurou-se como fator de redução
do risco para o óbito (RR = 0,25; IC95% 0,10 – 0,62; p = 0,003 (Tabela 2).
Outras variáveis relacionadas aos sinais e sintomas respiratórios foram testadas na análise
bivariada, quais sejam: baixa saturação de oxigênio (RR = 4,12; IC95% 3,33 – 5,09; p < 0,001),
desconforto respiratório (RR = 3,23; I95% 2,57 – 4,06; p < 0,001), dispneia (RR = 3; IC95%
2,39 – 3,78; p < 0,001) e cianose (RR = 2,89; IC95% 1,66 – 5,05; p = 0,003) (dados não apre-
sentados em tabela). Essas variáveis foram agrupadas no conjunto da variável SRAG-crítico
para compor o melhor modelo de regressão.
A análise multivariada mostrou que permaneceram como fatores associados ao óbito pela
COVID-19: pertencer ao grupo etário adolescente (RR = 1,59; IC95% 1,12 – 2,25; p = 0,009),
ter sido classificado como SRAG-crítico (RR = 4,56; IC95% 2,77 – 7,51; p < 0,001) e apresentar
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 CRIANÇAS E ADOLESCENTES HOSPITALIZADOS POR COVID-19, BRASIL 2020

Fonte: Dados do SIVEP-Gripe atualizados até 14 de setembro de 2020.

Fonte:
FiguraDados do SIVEP-Gripe
3. (A) Sinais atualizados
e sintomas dos até 14 de setembro
casos hospitalizados de 2020.
por COVID-19 em crianças e adolescentes
segundo evolução, 1º de março a 1º de agosto, Brasil, 2020 (n = 4.930); (B) Comorbidades dos
casos hospitalizados por COVID-19 em crianças e adolescentes segundo evolução, 1º de março
Figura 3. (A) Sinais e sintomas dos casos hospitalizados por COVID-19 em crianças e
a 1º de agosto, Brasil, 2020 (n = 1.214).
adolescentes segundo evolução, 1º de março a 1º de agosto, Brasil, 2020 (n = 4.930);
9
REV BRAS EPIDEMIOL 2021; 24: E210026
 GOMES, N.T.N. ET AL.

Tabela 2. Análise bivariada e multivariada de fatores associados ao risco de evoluir ao óbito por
COVID-19 em crianças e adolescentes, 1º de março a 1º de agosto, Brasil, 2020 (R2 = 0,1381).
RR Bruto RR Ajustado
Variáveis
RR IC95% Valor p RRa IC95% Valor p
Grupo etário/adolescente 1,49 1,26 – 1,78 < 0,001 1,59 1,12 – 2,25 0,009
Raça/cor preta/parda 1,34 1,08 – 1,68 0,008 - - -
Tosse 0,81 0,67 – 0,98 0,035 0,78 0,55 – 1,10 0,162
Cefaleia 0,37 0,27 – 0,81 0,003 0,38 0,09 – 1,49 0,167
Dor de garganta 0,79 0,60 – 1,03 0,084 - - -
SRAG-crítico 4,13 3,43 – 4,97 < 0,001 4,56 2,77 – 7,51 < 0,001
Cardiopatia 2,07 1,58 – 2,72 < 0,001 1,49 0,94 – 2,37 0,086
Neuropatia 1,47 1,09 – 1,97 0,013 1,45 0,92 – 2,27 0,107
Imunopatia 1,74 1,32 – 2,30 < 0,001 2,24 1,58 – 3,17 < 0,001
Diabetes 1,57 1,08 – 2,30 0,032 - - -
Doença renal 1,64 1,07 – 2,51 0,044 - - -
Asma 0,22 0,12 – 0,39 < 0,001 0,25 0,10 – 0,62 0,003
Obesidade 1,81 1,09 – 3,00 0,035 - - -
Síndrome de Down 1,57 0,95 – 2,58 0,124 - - -
Uso de antiviral 1,16 0,93 – 1,45 0,180 - - -
RR: risco relativo; IC95%; intervalo de confiança de 95%; RRa: risco relativo ajustado.
Fonte: Dados do SIVEP-Gripe atualizados até 14 de setembro de 2020.

imunopatia (RR = 2,24; IC95% 1,58 – 3,17; p < 0,001). A asma permaneceu como fator asso-
ciado à redução do risco para o óbito (RR = 2,24; IC95% 1,58 – 3,17; p < 0,001) (Tabela 2).

DISCUSSÃO
O presente estudo caracterizou os casos de COVID-19 ocorridos em crianças e adoles-
centes no Brasil que foram hospitalizados e notificados no SIVEP-Gripe. Mais de dois terços
dos casos foram registrados em menores de cinco anos e mais da metade dos casos ocorreu
em crianças e adolescentes do sexo masculino.
Embora a população mais suscetível ao novo coronavírus seja composta principalmente
por idosos com baixa imunidade26, destaca-se que os vírus respiratórios são uma causa
comum de infecção do trato respiratório em crianças, sendo considerados importante
motivo de internações27.
No começo da pandemia, iniciou-se a discussão sobre o papel das crianças e adoles-
centes como reservatórios do SARS-CoV-2 e na dinâmica de transmissão da doença12-16.
É importante ressaltar que esses cenários mudaram com as novas apresentações clínicas
da doença em crianças. Isso porque algumas delas evoluíram para a Síndrome Inflamatória
10
REV BRAS EPIDEMIOL 2021; 24: E210026
 CRIANÇAS E ADOLESCENTES HOSPITALIZADOS POR COVID-19, BRASIL 2020

Multissistêmica Pediátrica, com manifestações clínicas graves e quadro semelhante aos

observados em crianças e adolescentes com síndrome de Kawasaki, Kawasaki incompleto
e/ou síndrome do choque tóxico28, os quais não foram objetos deste estudo.
Verificou-se que um número considerável de crianças apresentou sinais e sintomas com
menos de 24 horas do nascimento e que quase um quinto dessas crianças evoluíram a óbito,
a maioria tendo sido internada em UTI no mesmo dia em que nasceu — embora ainda fal-
tem informações sobre a condição sorológica das mães durante a gestação. Mesmo assim,
levanta-se a suspeita de transmissão vertical, corroborando Alzamora et al., que relataram
casos de infecção em recém-nascidos com RT-PCR positivo entre 16 e 30 horas após o nas-
cimento, apontando para essa possibilidade29.
A raça/cor autodeclarada parda representa metade dos que evoluíram ao óbito, tratan-
do-se da raça/cor predominante na população brasileira de baixa renda, ao lado da preta25,
o que indica a importância das desigualdades sociais na evolução da doença. O estudo de
Silva Filho et al. sugere que a carência da infraestrutura domiciliar leva a maior risco de con-
tágio e propagação de infecções respiratórias30. Souza mostrou ainda que a mortalidade por
doenças do aparelho respiratório aumentou de forma preocupante em todas as regiões do
Brasil31. Diante dos considerados níveis de desigualdade social no país, é provável um efeito
desproporcional da COVID-19 entre os mais vulneráveis.
No que se refere aos sinais e sintomas apresentados, a maioria dos que evoluíram a óbito
apresentou dispneia, desconforto respiratório, febre, baixa saturação de oxigênio e tosse.
Quanto às comorbidades, houve predomínio de imunopatias, seguido de cardiopatias não
especificadas e neuropatias.
Um estudo realizado no Irã com 30 crianças hospitalizadas com COVID-19 encontrou
resultados semelhantes em relação às manifestações clínicas e comorbidades. Houve relato
de leucemia entre as comorbidades presentes em algumas crianças que evoluíram ao óbito,
sendo febre, dispneia e tosse os sinais e sintomas mais frequentemente apresentados32.
Quase um terço dos hospitalizados necessitaram de cuidados em UTI. Porém, mais de
um terço dos que precisaram de suporte ventilatório o receberam de forma invasiva. Entre
as alterações observadas na radiografia de tórax desses pacientes, mais de dois terços dos
que apresentaram infiltrado intersticial foram a óbito.
A UF de Roraima apresentou a maior taxa de letalidade intra-hospitalar no período ana-
lisado. Essa taxa pode estar superestimada, pois essa UF e o Acre, juntamente, apresentam
os menores registros de hospitalização, o que pode sugerir subnotificação dos casos hospi-
talizados. Cabe recordar que, para este estudo, foram considerados somente os casos com
desfecho (óbito ou recuperação).
A análise multivariada dos fatores associados ao óbito por COVID-19 mostrou que os ado-
lescentes apresentaram maior risco de evoluir a óbito em relação às crianças. Algumas hipó-
teses podem explicar tal peculiaridade, entre elas a de que as crianças apresentam menor
expressão da ECA-2, e os receptores ECA-2 imaturos na infância podem dificultar a invasão
celular. A outra seria a existência de alguma proteção em razão de infecções anteriores pelo
vírus sincicial respiratório10,33. Os que evoluíram para a fase crítica da doença (SRAG-crítico)
apresentaram quase cinco vezes mais risco de evoluir para óbito. A tosse e a cefaleia não
11
REV BRAS EPIDEMIOL 2021; 24: E210026
 GOMES, N.T.N. ET AL.

foram fatores diretamente associados, mas foram determinantes para o aumento do risco
quando presentes, ajustando de maneira independente com outras variáveis o modelo de
regressão analisado.
Entre as comorbidades, a imunopatia foi fator importante associado ao óbito por COVID-
19 em crianças e adolescentes hospitalizados. Neste estudo, observou-se que, apesar de
grande parte dos que evoluíram a óbito terem apresentado cardiopatia e/ou neuropatia
como doença de base, essas comorbidades não permaneceram como fatores diretamente
associados ao óbito, tendo sido, porém, importantes para o aumento de risco, ajustando de
forma independente com outras variáveis o modelo de regressão analisado.
Considerando-se que a COVID-19 afeta predominantemente o trato respiratório e que
as infeções por vírus respiratórios são causas frequentes de complicação da asma, existe
a preocupação de que a COVID-19 tenha apresentação mais grave em doentes asmáti-
cos. Dessa forma, várias instituições ligadas à saúde consideraram os doentes com asma
como provável grupo de risco para COVID-1934,35. Neste estudo, a asma foi observada
como fator de redução de risco para o óbito por COVID-19 na análise bivariada e multi-
variada. É possível que aqueles que têm essa doença de base estivessem controlados no
momento que foram infectados por SARS-CoV-2 ou tenham recebido cuidados diferen-
ciados durante a internação. Também pode ser que estivessem sob tratamento com corti-
costeroide antes de se infectarem com SARS-CoV-2, o que pode influenciar positivamente
na evolução da COVID-1936.
Destaca-se que os resultados deste estudo representam a população de crianças e ado-
lescentes hospitalizados por COVID-19 e notificados no SIVEP-Gripe em todo o territó-
rio nacional. Entre as limitações, não foi possível analisar as variáveis tiragem intercostal
e batimento de asa nasal, que são sinais de gravidade importantes em criança por serem
variáveis não existentes no banco, e esses dados foram registrados facultativamente como
outros sinais. Ainda, muitos sinais e sintomas podem estar subestimados em razão da alta
ocorrência de incompletude, decorrente da falta de atualização do banco de acordo com a
evolução do paciente.
É importante destacar que as crianças e adolescentes, além de serem vistos como grupo
etário com importante papel na dinâmica de transmissão12-16, também apresentam fatores
de vulnerabilidade para agravamento. Portanto, realça-se que ainda há muito a se desco-
brir sobre a infecção pelo SARS-CoV-2 em crianças e adolescentes. Entretanto, os achados
deste estudo fazem refletir sobre os subgrupos mais vulneráveis e as condições imunológi-
cas relacionadas à gravidade e ao óbito.
É importante que crianças e adolescentes vulneráveis à gravidade e ao óbito pela COVID-
19 sejam incluídos nas políticas públicas de saúde como grupo de risco. Além disso, é neces-
sário, durante a pandemia, manter a vigilância ativa para crianças e adolescentes, principal-
mente as portadoras de doenças crônicas, sobretudo imunopatias, cardiopatias e neuropatias,
as quais fazem parte de um grupo de grande importância e de maior risco para a gravidade
e óbito pela COVID-19. Ademais, é importante realizar investigação detalhada das crianças
diagnosticadas com COVID-19 que tiveram início de sinais e sintomas em menos de 24 horas
do nascimento, para evidenciar uma possível transmissão vertical.
12
REV BRAS EPIDEMIOL 2021; 24: E210026
 CRIANÇAS E ADOLESCENTES HOSPITALIZADOS POR COVID-19, BRASIL 2020

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org/10.14744%2Fnci.2020.90277 investigadas e resolvidas.

© 2021 Associação Brasileira de Saúde Coletiva

Este é um artigo de acesso aberto distribuído nos termos de licença Creative Commons.

14
REV BRAS EPIDEMIOL 2021; 24: E210026
[Link]

ERRATA / ERRATUM

No artigo “Coorte retrospectiva de crianças e adolescentes hospitalizados por COVID-19

no Brasil do início da pandemia a 1º de agosto de 2020”, DOI: 10.1590/1980-549720200026,
publicado no periódico Rev Bras Epidemiol. 2021; 23: e210026:

Página 5, Figura 1:
Onde se lia:

Fonte: Dados do SIVEP-Gripe atualizados até 14 de setembro de 2020.

Figura 1. Fluxograma de distribuição de casos hospitalizados por COVID-19, de 1⁰ de março
a 1º de agosto. Brasil, 2020.

Leia-se: Leia-se:

Número de casos hospitalizados por

COVID-19= 302.066

Adultos e idosos Crianças e

295.867 (97,9%) adolescentes
6.199 (2,1%)
Confirmados por critérios
Sem desfecho
clinico e epidemiológico
904 (14,6%)
365 (5,9%)
População
N= 4.930 (79,5%)

Óbitos Recuperados
500 (10,1%) 4.430 (89,9%)

Fonte: Dados do SIVEP-Gripe atualizados até 14 de setembro de 2020.

Figura 1. Fluxograma
Fonte: Dados do SIVEP-Gripe de distribuição
atualizados até 14dede
casos hospitalizados
setembro por COVID-19, de 1⁰ de março a 1º
de 2020.
de agosto. Brasil, 2020.
Figura 1. Fluxograma de distribuição de casos hospitalizados por COVID-19, de 1⁰ de março
a 1º de agosto. Página
Brasil,6, 2º2020.
parágrafo:
Onde se lia:
I acordo com a UF de residência, São Paulo teve a
Considerando-se a distribuição dos casos de
REV BRAS
maior frequência de pacientes EPIDEMIOL
hospitalizados, com2021;
1.32024: E210026
(26,8%), dos quais 1.247 (94,5%) se
recuperaram e 73 (4,5%) evoluíram a óbito. Em seguida, vem o Amazonas com 517 (10,5%) pacientes
hospitalizados, dos quais 491 (95,0%) se recuperaram e 26 (5%) foram a óbito (Figuras 2A e 2B e
Material Suplementar).
 ERRATA

Página 6, 2º parágrafo:
Onde se lia:
Considerando-se a distribuição dos casos de acordo com a UF de residência, São Paulo
teve a maior frequência de pacientes hospitalizados, com 1.320 (26,8%), dos quais 1.247
(94,5%) se recuperaram e 73 (4,5%) evoluíram a óbito. Em seguida, vem o Amazonas com
517 (10,5%) pacientes hospitalizados, dos quais 491 (95,0%) se recuperaram e 26 (5%) foram
a óbito (Figuras 2A e 2B e Material Suplementar).

Leia-se:
Considerando-se a distribuição dos casos de acordo com a UF de residência, São Paulo
teve a maior frequência de pacientes hospitalizados, com 1.320 (26,8%), dos quais 1.247
(94,5%) se recuperaram e 73 (4,5%) evoluíram a óbito. Em seguida, vem o Amazonas com
517 (10,5%) pacientes hospitalizados, dos quais 491 (95,0%) se recuperaram e 26 (5,0%)
foram a óbito (Figuras 2A e 2B e Material Suplementar).

Página 8, 7º parágrafo:
Onde se lia:
Na análise bivariada, observou-se que tiveram maior risco de evoluir ao óbito os casos
que apresentaram os seguintes fatores: ser do grupo etário de adolescentes (RR = 1,49;
IC95% 1,26–1,78; p < 0,001); ser da raça/cor autodeclarada preta/parda (RR = 1,34; IC95%
1,08–1,68; p < 0,008); ter sido classificado como SRAG-crítico (RR = 4,13; IC95% 3,43–3,96;
p < 0,001); ter cardiopatia (RR = 2,07; IC95% 1,58–2,72; p < 0,001), imunopatia (RR = 1,74;
IC95% 1,32–2,30; p < 0,001), diabetes (RR= 1,57; IC95% 1,08–2,30; p = 0,032) e neuropatia
(RR = 1,47; IC95% 1,09–1,97; p = 0,013). A asma configurou-se como fator de redução do
risco para o óbito (RR = 0,25; IC95% 0,10–0,62; p = 0,003 (Tabela 2).
Outras variáveis relacionadas aos sinais e sintomas respiratórios foram testadas na análise
bivariada, quais sejam: baixa saturação de oxigênio (RR = 4,12; IC95% 3,33 – 5,09; p < 0,001),
desconforto respiratório (RR = 3,23; I95% 2,57 – 4,06; p < 0,001), dispneia (RR = 3; IC95%
2,39 – 3,78; p < 0,001) e cianose (RR = 2,89; IC95% 1,66 – 5,05; p = 0,003) (dados não apre-
sentados em tabela). Essas variáveis foram agrupadas no conjunto da variável SRAG-crítico
para compor o melhor modelo de regressão.

Leia-se:
Na análise bivariada, observou-se que tiveram maior risco de evoluir ao óbito os casos
que apresentaram os seguintes fatores: ser do grupo etário de adolescentes (RR = 1,49;
IC95% 1,26–1,78; p < 0,001); ser da raça/cor autodeclarada preta/parda (RR = 1,34; IC95%
1,08–1,68; p=0,008); ter sido classificado como SRAG-crítico (RR = 4,13; IC95% 3,43–4,97;
p < 0,001); ter cardiopatia (RR = 2,07; IC95% 1,58–2,72; p < 0,001), imunopatia (RR = 1,74;
IC95% 1,32–2,30; p < 0,001), diabetes (RR= 1,57; IC95% 1,08–2,30; p = 0,032) e neuropatia
(RR = 1,47; IC95% 1,09–1,97; p = 0,013). A asma configurou-se como fator de redução do
risco para o óbito (RR = 0,22; IC95% 0,12–0,39; p < 0,001 (Tabela 2).

II
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 ERRATA

Outras variáveis relacionadas aos sinais e sintomas respiratórios foram testadas na análise
bivariada, quais sejam: baixa saturação de oxigênio (RR = 4,12; IC95% 3,33 – 5,09; p < 0,001),
desconforto respiratório (RR = 3,23; IC95% 2,57 – 4,06; p < 0,001), dispneia (RR = 3,0; IC95%
2,39 – 3,78; p < 0,001) e cianose (RR = 2,89; IC95% 1,66 – 5,05; p = 0,003) (dados não apre-
sentados em tabela). Essas variáveis foram agrupadas no conjunto da variável SRAG-crítico
para compor o melhor modelo de regressão.

Páginas 8 e 10, 9º parágrafo:

Onde se lia:
A análise multivariada mostrou que permaneceram como fatores associados ao óbito pela
COVID-19: pertencer ao grupo etário adolescente (RR = 1,59; IC95% 1,12 – 2,25; p = 0,009)
ter sido classificado como SRAG-critico (RR = 4,56; IC95% 2,77 – 7,51; p < 0,001) e apresentar
imunopatia (RR = 2,24; IC95% 1,58 – 3,17; p < 0,001). A asma permaneceu como fator asso-
ciado à redução do risco para o obito (RR = 2,24; IC95% 1,58 – 3,17; p < 0,001) (Tabela 2).

Leia-se:
A análise multivariada mostrou que permaneceram como fatores associados ao óbito
pela COVID-19: pertencer ao grupo etário adolescente (RRa = 1,59; IC95% 1,12 – 2,25;
p = 0,009), ter sido classificado como SRAG-critico (RRa = 4,56; IC95% 2,77 – 7,51;
p < 0,001) e apresentar imunopatia (RRa = 2,24; IC95% 1,58 – 3,17; p < 0,001). A asma
permaneceu como fator associado à redução do risco para o óbito (RRa = 0,25; IC95%
0,10 – 0,62; p = 0,003) (Tabela 2).

© 2021 Associação Brasileira de Saúde Coletiva

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