Annales de Parasitologie (Paris), t. 41, 1966, n° 3, pp.

255 à 277

REVUE CRITIQUE

Biologie des Pentastomides

Par R.-M. NICOLI et J. NICOLI *

INTRODUCTION

Les Pentastomides constituent un groupe très original et très énigmatique.

Tous parasites — et à tous les stades pratiquement de leur existence —, ces êtres
sont universellement répandus, mais, de loin, plus fréquents dans les régions chaudes
de l’ancien et du nouveau monde. Ils sont également très diversifiés (avec vraisembla­
blement deux phylums indépendants : Cephalobaenida et Porocephalida), mais les espè­
ces restent peu nombreuses : une soixantaine environ.
Les Pentastomides posent au naturaliste des problèmes difficiles, souvent encore
non résolus. Nous désirerions évoquer ceux-ci dans ce rapport à la lumière des travaux
très nombreux et très dispersés (six cents environ depuis la fin du XVIIIe siècle) qui leur
ont été consacrés.
Nous étudierons donc successivement :

1) La répartition géographique des Pentastomides,

2) leur adaptation morphologique,
3) leur adaptation biologique à la vie parasitaire.

P rem ièr e pa r tie

LA REPARTITION GEOGRAPHIQUE DES PENTASTOMIDES

La répartition géographique des Pentastomides est encore mal connue. Trop d’au­
teurs anciens — et même modernes — se contentent d’indications vagues, ce qui rend
la synthèse biogéographique aléatoire. Peut-être, à la suite de L. W. Sambon (1922),
serait-il indiqué de confondre la répartition d’une espèce de Pentastomide avec celle
de son hôte (ou de ses hôtes) définitif : L. W. Sambon distingue ainsi des espèces orien­
tales, éthiopiennes, néotropicales, néarctiques, paléarctiques, australiennes.

(*) Ce travail a fait l’objet d’un rapport au ler Congrès international de Parasitologie, Rome,
1964.

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256 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI

Toutefois, les deux divisions fondamentales — Céphalobaenidés et Porocépha-

Iides — montrent très curieusement une distribution comparable :
a) un certain nombre d’espèces groupé en plusieurs genres relativement voisins et
localisé aux territoires de l’antique Gondwanie (Amérique du Sud, Madagascar, Indes,
Australie), avec cependant des rameaux isolés vers le nord (Amérique centrale, Amé­
rique septentrionale, région méditerranéenne, Europe), et vers l’est (Indo-Malaisie,
Pacifique) ;
b) très à part, un seul genre isolé dans une famille ou même une superfamille,
genre qui est alors cosmopolite. Cette extension extrême est d’ailleurs le fait de l’hôte
définitif (oiseaux et mammifères) (*).
Il est donc possible d’opposer les premiers genres dont la forme adulte est inféo­
dée aux poïkilothermes au genre unique dont la forme adulte est inféodée aux homéo-
thermes, et cela dans chacune des deux divisions Céphalobaenides et Porocéphalides.
Cephalobaenida :
deux familles :
Cephalobaenidae avec quatre genres dont trois localisés (Cephalobaena, Mega-
drepanoïdes, Mahafaliella) (Amérique du Sud, Pacifique, Madagascar) et un
plus largement répandu (Raillietiella),
Reighardiidae avec le seul genre Reighardia cosmopolite,
Porocephalida :
cinq familles :
Sebekiidae avec quatre genres localisés (Diesingia, Sebekia, Alofia, Leiperia),
Subtriquetridae avec un genre localisé (Subtriquetra),
Samboniidae avec trois genres localisés (Sambonia, Elenia, Waddycephalus),
Porocephalidae avec six genres localisés (Porocephalus, Kiricephalus, Armillifer,
Cubirea, Gigliolella, Ligamifer),
Linguatulidae avec le seul genre Linguatula cosmopolite.

D euxième pa r tie

L’ADAPTATION MORPHOLOGIQUE DES PENTASTOMIDES

L’Ontogénèse des Pentastomides.
L’évolution des Pentastomides est souvent encore bien mal connue. Quelques
espèces seulement ont été l’objet de recherches à peu près complètes (*) :

(*) Nous adoptons ici, malgré les discussions dont elle peut être l’objet et à titre d’hypothèse
de travail, la théorie gondwanienne précédemment émise en 1922 par L. Giglioli pour les Pentasto­
mides.
(*) Il semble bien, de plus, que G. Neumann, 1899, ait observé une jeune larve de stade II
d’Armillifer armillatus parasitant accidentellement un chien.
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 257

Le tableau ci-dessous résume ces faits :

Extension nord-Amérique
Homéothermes définitifs

Extension ancien monde

Extension Indo-Malaisie
Poïkilothermes hôtes
Nombre d’espèces

Amérique du sud
Afrique du sud

Cosmopolite
Madagascar

Australie

Pacifique
Indes
C ephalobaenida :
Cephalobaenidae ............
Cephalobaena R. Heymons,
1922 ......................... 1 + +
Raillietiella L. W. Sambon,
1910......................... 20 + + + + + (+) + + +
? Megadrepanoïdes J. Self
et R. E. Kuntz, 1957 . . . 2 + +
Mahafaliella E. R. Brygoo,
1963 ......................... 1 + +
Reighardiidae ................
Reighardia Ward, 1899 . . . 1 + +
POROCEPHALIDA :
Sebekiidae ....................
Diesingia L. W. Sambon,
1922 ........................ 1 + +
Sebekia L. W. Sambon,
1922........................... 7 + + + +
Alofia G. Giglioli, 1922 . . 5? + + + ?+ ?+
Leiperia L. W. Sambon,
1922 ......................... 2 + + +
Subtriquetridae ..............
Subtriquetra L. W. Sambon,
1922 ......................... 2 + + +
Samboniidae ..................
Sambonia F. Noc. G.
Giglioli, 1922 ................ 1 + + + ?+
Elenia R. Heymons, 1932 . 2 + + +
Waddycephalus L. W.
Sambon, 1922 ........... 2 4 + +
Porocephalidae ..............
Porocephalus A. von Hum­
boldt, 1809 ................ 5 + + +
Kiricephalus L. W. Sambon,
1922 ......................... 3 + + + + + +
Armillifer L. W. Sambon,
1922 ......................... 3 + + + +
Cubirea K. Kishida, 1929 . 2 + +
Gigliolella A. G. Chabaud
et M. T. Choquet, 1954 . 1 + +
Ligamifer R. Heymons,
1922 ......................... 1 + + ?+ +
Linguatulidae.................
Linguatula J. A. Frölich,
1789 ........................ 4 + +
Annales de Parasitologie humaine et comparée (Paris), t. 41, 1966. n° 3 18
258 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI
Linguatula serrata (J. A. Frölich, 1789), étudiée en 1860 par R. Leuckart à la
suite des travaux de P. J. Van Beneden (1848) et T. D. Schubaert (1853).
Porocephalus clavatus (J. Wyman, 1845), étudié par C. W Stiles (1891) L.
Giglioli (1927), L. Van den Berghe (1939), G. H. Penn Jr (1942) et tout
récemment J. H. Esslinger (1962) à la suite d’infestations expérimentales sur
le rat.
Sambonia lohrmanni (L. W. Sambon, 1910), dont les stades élémentaires sont
connus depuis l’observation de A. Fain et J. Mortelmans (1960).
Mais, le plus souvent, nous ne connaissons bien que les adultes, les embryons et
les larves infestantes, les stades intermédiaires étant inconnus.
I. L’adulte sexué est inféodé aux voies respiratoires supérieures des reptiles, par­
fois des Amphibiens, exceptionnellement des oiseaux (genre Reighardia) et des Mam­
mifères (genre Linguatula).
Il y aurait polyspermie : 2 à 4 spermatozoïdes pour un ovule. La copulation, de
longue durée, en tête-bêche, avec pénétration des deux filaments péniens, a été décrite
par F. Noc et G. Curasson, 1920, chez Armillifer armillatus.
Ces œufs à membrane externe mince présentent une segmentation totale et sont
probablement déméroblastisés. Ils sont rejetés à l’extérieur.
II. L’embryon, sur le point d’éclore, est enfermé dans trois enveloppes, dont la
moyenne présente au pôle dorsal de l’embryon une petite plaque discoidale l'Operculum
(L. Giglioli, 1927) ou facette de Schubärt (facette dorsale, croix dorsale de Leuckart,
pore) dont la nature reste énigmatique. Il est probable que cette plaque correspond à
un canalicule mettant en rapport les tissus embryonnaires et la grande cavité de l’œuf
(L. Giglioli, 1927).
L’embryon (λ I = larve acariforme = larve tardigradiforme - larve primaire)
après éclosion montre un aspect bien caractéristique : trois sillons transversaux divi­
sent le corps en quatre segments (C. W. Stiles), deux de ces segments étant pourvus
chacun d’une paire de « pattes » terminées par deux griffes.
Au pôle antérieur de l’embryon, existent plusieurs pièces chitineuses constituant
l’appareil perforant (= perforatorium).
Au pôle postérieur, un prolongement caudal plus ou moins bifide, et que F. Noc,
1923, a considéré comme l’ébauche d’une 3e paire de pattes.
En fait, il existe de grosses différences entre les embryons des Céphalobaenides et
les embryons des Porocéphalides. Nous les résumons dans le tableau suivant (A. Fain,
1961) =
L’organisation des embryons est déjà assez complexe (ganglion nerveux double,
intestin borgne, cellules glandulaires, deux grosses cellules génitales).
En fait, l’embryon des Pentastomides reste assez mal connu et l’unanimité reste
souvent à faire entre les divers observateurs : les divergences portent d’ailleurs essen­
tiellement sur les homologies pouvant exister entre les organes embryonnaires vestigiaux
et les organes correspondants des Arthropodes supérieurs. Ainsi, récemment (1959-
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 259

Cephalobaenida Porocephalida

griffes ...................... deux inégales deux égales ou subégales un

coxa ........................ un anneau basal chitineux axe chitineux en cupule
sur lequel s’articule le tarse échancré ventralement
également annulaire
anneau buccal ........... en trapèze long et étroit
perforatorium ........... 1 stylet médian à 2 pointes. 1 stylet médian simple
3 paires d’aiguillons latéraux 2 stylets latéraux en Y
pourvue chacun d’une
glande annexe
appendice caudal ...... long, bifurqué à 2 longues court à 2 épines réduites
griffes

1963), G. Osche, étudiant l’embryon très particulier de Reighardia sternae, a consi­

déré les deux extrémités comme des mandibules et des maxilles, des renflements anté­
rieurs étant homologués à des antennes. Nous ne saurions, dans le cadre étroit de ce
rapport, nous attarder sur cet intéressant problème.
Les larves primaires perforent le tube digestif de l’hôte et gagnent des organes
variés, en particulier des séreuses (plèvre, mésentère).
Le rôle du système porte a été souligné dès 1927, par L. Giglioli.
III. Chez l’hôte intermédiaire, une première mue prive la larve de ses griffes, de
son appareil buccal, du perforatorium. C’est la première involution parasitaire.
Ainsi apparaît la larve secondaire (λ II = nymphe I des auteurs anglo-saxons),
encore très souvent inconnue et dont le destin sera très particulier.
En effet, la larve secondaire va subir une série de mues et présenter une évo­
lution spéciale :
a) involution totale des organes internes primitifs de l’embryon (histolyse) ;
b) réapparition du tube digestif, d’abord, rudimentaire, puis d’un ganglion ner­
veux unique, de grosses cellules glandulaires et d’une glande génitale allongée et
flexueuse (histogénèse).
Il existe donc une série de stades successifs séparés par des mues. Les travaux
récents de J. H. Esslinger (1962), reprenant les observations de G. H. Penn Jr (1922)
chez Porocephalus clavatus ont montré qu’il existait la succession suivante chez cette
espèce :

larve primaire :
λ I : primary larva .................................................... 1re mue
260 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI

larve secondaire :
λ II : nymph I ......................................................... 2e mue
λ III : nymphII ........................................................ 3e mue
λ IV : nymphIII ........................................................ 4e mue
λ V : nymphIV ........................................................ 5e mue
λ VI : nymphV ........................................................ 6e mue
larve infestante :
λ VII : nymph VI.
adulte ( ou ).

Chacun de ces stades étant caractérisé morphologiquement et la segmentation

apparaissant chez λ V.
Chez Sambonia lohrmanni, la segmentation est déjà visible chez λ IV (A. Fain
et J. Mortelmans, 1960).
IV. La larve infestante (*) est semblable à l’adulte mais elle est plus petite et ne
possède encore que des ébauches sexuelles.
Lorsque l’hôte définitif absorbe la larve infestante, celle-ci effracte la paroi intes­
tinale, gagne le poumon où elle perd ses derniers attributs larvaires (épines abdominales,
griffes « nymphales »). C’est ainsi alors qu’elle acquiert ses organes génitaux définitfs
se transformant en mâle ou femelle.
Les derniers stades évolutifs sont caractérisés par l’apparition de la métaméri­
sation :
Avec L. Cuénot (1949), nous distinguons deux régions :
a) le Prosoma (tête) ;
b) le Metasoma (tronc ou abdomen), annelé, le nombre des anneaux étant d’ail­
leurs légèrement variable parmi les individus d’une même espèce.
Cette métamérisation est d’ailleurs secondaire (fausse métamérisation) et provient
de l’allongement de la partie postérieure du corps :
a) le Prosoma montre la bouche et quatre crochets de fixation qu’on assimile volon­
tiers à des membres involués mais dont la nature est en réalité très hypothétique.
Nous les avons rapprochés après L. Cuénot des griffes des lobopodes des Onycho-
phores et des diplogriffes des « pieds » des Tardigrades (R. M. Nicoli, 1963) ;
b) le Metasoma est très allongé. A son niveau, s’ouvre le gonopore à un niveau
variable (**) et l’anus.
Mais ce qui caractérise ces stades, c’est essentiellement l’intense involution due
au parasitisme (seconde involution parasitaire). De nombreux organes manquent : on

(*) C’est le stade que nous avions désigné par ailleurs, à regret, sous le terme λш et connu
souvent sous le nom de «nymphe » en raison de son enkystement fréquent.
(**) L’orifice génital mâle est antérieur et ventral. L’orifice génital femelle est antérieur et
ventral chez les Cephalobaenida (femelles progynes), postérieur sur l’anneau distal (femelles
opisthogynes) ou sur les anneaux précédents (femelles hétérogynes) chez les Porocephalida.
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 261

ne note ni appareil circulatoire (la circulation est lacunaire), ni appareil respiratoire (la
respiration est transcutanée), ni même d’appareil excréteur réellement différencié.
Quant aux organes sensoriels, ils sont eux aussi excessivement réduits.
Fonction de relation.
Les téguments présentent une cuticule superficielle à nombreux pores et un épi­
derme unistratifié profond montrant de place en place des cellules excrétrices groupées
sous la forme classique des « glandes en bouteilles ».
La musculature striée est développée, ce qui constitue une acquisition importante
(R. M. Nicoli, 1963).
Le système nerveux est complexe et différemment développé chez les Cephalo-
baenida (ganglions non fusionnés) et chez les Porocephalida (masse nerveuse indivise).
Les organes sensoriels sont réduits à des papilles.
Fonction de nutrition.
L’appareil digestif très simple et linéaire provient d’une triple origine : stomodaeum
ectodermique, mesenteron endodermique et proctodaeum ectodermique ; en annexe,
existent deux « glandes frontales » de rôle absolument inconnu.
L'appareil excréteur est limité à des « cellules vésiculaires » (« cellules parié­
tales ») dans la région sous-dermique.
Fonction de reproduction.
L’appareil génital ne montre en général qu’un testicule (deux dans le genre
Linguatula).
L’appareil génital ? comprend un ovaire impair, deux oviducte s se rendant à un
confluent où aboutissent deux spermathèques, un utérus large et sacciforme (Cephalo-
baenida) ou au contraire étroit et allongé (Porocephalida).
L’ontogénèse des Pentastomides est donc particulièrement compliquée. Ceci nous
amène à évoquer deux types de phénomènes bien différents et tous deux sous la
dépendance de la vie parasitaire : l’involution et la convergence.
L’involution apparaît à deux niveaux :
a) chez la larve secondaire, la vie parasitaire impose la disparition d’un certain
nombre d’organes embryonnaires (griffes, anneau buccal, perforatorium) ;
b) chez la larve infestante et chez l’adulte, nous assistons à des faits d’un autre
ordre :
— Involution de la métamérisation primitive.
Il apparaît, en retour, une augmentation de la partie postérieure du corps, elle-
même conséquence de l’énorme développement des organes génitaux.
Chez les Céphalobaenidés, il existe encore des ganglions séparés : une masse
nerveuse céphalique formée par deux ganglions cérébroïdes unis par une commissure
262 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI

sous-œsophagienne et une suite de quatre ou cinq ganglions constituant l’ébauche d’une

chaîne, le premier ganglion ventral étant sous-œsophagien (R. Heymons). Chez les
Porocéphalides, la condensation est surtout manifeste chez l’adulte, qui ne présente
plus qu’une seule masse sous-œsophagienne, la larve, au contraire, présentant encore
des ganglions séparés.
— Involution globale des organes sensoriels.
— Involution totale de l’appareil circulatoire, de l’appareil respiratoire, et en
grosse partie de l’appareil excréteur, réduit aux cellules pariétales, homologues pro­
bables des arthrocytes des Onychophores.
La convergence est un phénomène évident mais beaucoup plus difficile à analyser.
Tous les Pentastomides — qu’ils appartiennent à l’un ou l’autre des deux groupes
fondamentaux — ont entre eux de nombreux points communs. De plus, ils présentent
des caractères morphologiques grossièrement voisins avec d’autres phylums essentiel­
lement parasites mais bien différents comme les Cestodes ou les Acanthocéphales :
—- Dépigmentation des téguments.
— Involution parasitaire.
— Métamérisation ou pseudométamérisation.
— Organes de fixation.
— Ontogénèse également compliquée faisant intervenir successivement au moins
deux hôtes différents (*).

T roisièm e pa r tie

L’ADAPTATION BIOLOGIQUE DES PENTASTOMIDES

A LA VIE PARASITAIRE

Les Pentastomides présentent donc une vie parasitaire complexe presque tou­
jours dihétéroxène. Contrairement à l’opinion classique, la monoxénie paraît très
peu fréquente.
Enfin, chez un certain nombre de genres, les hôtes intermédiaires sont encore
inconnus : parmi les Céphalobaenides les Cephalobaena (adultes chez les Ophidiens),
les Raillietiella des groupes I et II (adultes chez les Sauriens) et V (adultes chez les
Sauriens et les Ophidiens), les Megadrepanoïdes (adultes chez les Sauriens), les Maha-
faliella (adultes chez les Ophidiens) ; parmi les Porocéphalides, les Diesingia (adultes
chez les tortues), les Sambonia et Elenia (adultes chez les Sauriens).
Une espèce ne semble connue que par sa larve infestante : Raillietiella indica du
Bufo melanostichus.

(*) Ajoutons, dans un autre ordre d’idées, qu’il n’existe apparemment aucun rapport entre la
taille des parasites et celle de l’hôte les hébergeant (A. Broden et J. Rodhain, 1908-1910; R. Mou-
chet, 1914 ; R.-M. Nicoli, 1963).
Toutefois Armillifer armillatus ne parvient à complet développement que chez les grands
serpents. Chez les Bothrophtalmus et les Boaedon le parasite reste immature (A. Fain, 1961).
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 263

I. La monoxénie
Nous venons de voir que de nombreux Raillietiella ne possèdent pas encore d’hôtes
intermédiaires reconnus. Aussi, a-t-on pensé que ces Céphalobaenides parasites de
lacertiniens insectivores devaient présenter un développement direct (Raillietiella
geckonis et Raillietiella mabuyae en particulier).
Cette hypothèse a été récemment reprise par Ed. R. Bryg'oo (1963).
La monoxénie n’a réellement été prouvée que chez le Porocéphalide Sambonia
lohrmani, parasite du Varanus komodoensis des îles de la Sonde. A. Fain et J. Mor-
telmans (1960) ont, en effet, chez un varan provenant d’un jardin zoologique, décou­
vert à la fois des formes adultes libres dans les cavités bronchiques, et tous les stades
de l’embryon à la nymphe enkystés dans la muqueuse trachéale. De nombreux œufs
se trouvaient dans le mucus trachéal.
Ces mêmes auteurs soulignaient que la découverte chez un même hôte, d’adul­
tes et de formes infestantes n’est pas une preuve suffisante de développement direct,
notion qui souvent a été méconnue (*).

Π. L’hétéroxénie
L’hétéroxénie paraît au contraire beaucoup plus répandue. Toutefois, chez les
Céphalobaenides, seuls les Raillietiella du groupe III (adultes chez les Ophidiens, lar­
ves chez les Ophidiens et les Sauriens) et IV (adultes chez les Ophidiens, larves chez
les Amphibiens) et les Reighardia (adultes chez les oiseaux, larves chez les poissons
probablement) sont considérés comme dihétéroxènes.
Le tableau ci-dessous résume l’ensemble de nos connaissances et amène un cer­
tain nombre de remarques :
I. Les Reptiles, essentiellement Sauriens pour les Céphalobaenides et Ophidiens
pour les Porocéphalides constituent l’axe central du groupe : presque tous les adultes
se rencontrent ainsi chez ces reptiles (R. M. Nicoli, 1963).
II. Les larves des Céphalobaenides se rencontrent, soit chez les Amphibiens (plus
rarement chez les Sauriens et même les Ophidiens), soit chez les Actinoptérygiens.
III. Au contraire, les larves des Porocéphalides sont plus diversifiées.
Sebekïidae et Subtriquetridae chez les Actinoptérygiens (plus accessoirement chez
les Chéloniens, les Ophidiens et les Crocodiliens) ;
Porocephalidae chez les Amphibiens, les Sauriens, les Ophidiens et même les
Mammifères ;
Armilliferidae chez les Oiseaux et surtout les Mammifères ;

(*) F. Noc, 1922, découvrant dans le tissu graisseux d’un Ophidien des embryons d'Armillifer
armillatus avait cru à l’existence d’un développement direct possible chez cette espèce, observation
reprise par G. Curasson, 1929.
264 R.-М. NICOLI ET J. NICOLI

(L : formes larvaires, A : formes adultes).

Rhynchocephaliens
Actinopterygiens

Mammifères
Crocodiliens
Chéloniens

Ophidiens
Urodèles

Sauriens
Anoures

Oiseaux
Cephalobaenidae :
Cephalobaena ....... A
Raillietiella :
Cephalobaenida

I ........................ L A
I I ..................... A
III ...................... L LA
IV ...................... L A
V .................... A A
Megadrepanoïdes . . . A
Mahafaliella ........ A
Reighardiidae :
Reighardia ........... A
Sebekiidae :
Diesingia ............ A
Sebekia ................ L A
Alofia .................. ? A
Leiperia .............. L L L LA
Subtriquetridae :
Subtriquetra ......... L A
Samboniidae :
Porocephalida

Sambonia ............. A
Waddycephalus .... LA
Porocephalidae :
Porocephalus ........ L LA L
Kiricephalus......... L LA
Armilliferidae :
Armillifer............. A (L) L
Cubirea................ A L
Gigliolella ........... A L
Ligamifer ............. A L
Linguatulidae :
Linguatula ........... LA
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 265

Linguatulidae uniquement chez les Mammifères.

Cette distribution ne saurait en aucun cas être imputable au hasard : les Pen-
tastomidés constituent très certainement un ensemble polyphylétique où des rameaux
issus très vraisemblablement de deux points différents se sont largement diversifiés.

III. La spécificité parasitaire

La spécificité parasitaire des Pentastomidés paraît très variable selon le stade
d’évolution et suivant les espèces.
En général, la spécificité parasitaire paraît beaucoup plus étroite à l’état adulte,
plus lâche au contraire à l’état larvaire : il y a sténoxénie à l’état adulte, euryxénie
au contraire à l’état larvaire, ce qui constitue un fait assez généralement répandu.
a) Sténoxénie de l’état adulte. — Elle est elle-même assez variable.
Porocephalus subulifer n’atteindrait son complet développement que chez les
Mehelya.
Armillifer grandis ne serait également capable de reproduction que chez Bitis
nasicornis.
Cubirea pomeroyi semble strictement inféodé au genre Naja.
Mais ces trois espèces sont très évoluées. Il en est de même de trois Linguatula,
Linguatula dingophila du Canis dingo d’Australie, Linguatula nuttali du Felis leo
d’Afrique orientale et Linguatula recurvata du Felis onza d’Amérique du Sud.
Le plus souvent, nous ne notons qu’une spécificité de groupe :
Cephalobaena des Bothrops et des Lachesis (Ophidiens).
Raillietiella des Sauriens et des Ophidiens.
Reighardia des Sternidae.
Sebekiidae des Crocodiliens (*).
Subtriquetidae des Crocodiliens également.
Samboniidae des Sauriens et des Ophidiens.
Porocephalidae et Armilliferidae des Ophidiens.
Linguatula serrata, particulièrement fréquent chez les Canidés.
Cette dernière espèce montre d’ailleurs une relative euryxénie puisqu’elle a été
signalée également (à l’état adulte) chez les Equidae (Equus caballus, Equus asino-
caballus), les Ovins (Ovis aries), les Caprins (Capra hircus), et même chez l’homme,
mais ces localisations restent exceptionnelles.
b) Euryxénie de l’état larvaire. — Elle est souvent considérable, mais nos docu­
ments sont souvent limités.
Parmi les Sebekiidae, le genre Leiperia a été trouvé à la fois chez des Poissons,
des Chéloniens, des Ophidiens et des Crocodiliens. Parmi les Porocephalidae, Poro­
cephalus subulifer existerait à la fois chez des Ophidiens et des Mammifères. Poro­
cephalus crotali parasite de nombreux Mammifères et Porocephalus silesi existe chez

(*) Le genre Diesinga n’a été trouvé que chez le Chélonien Hydraspis.
266 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI
des Ophidiens et des Sauriens. Kiricephalus se rencontre chez des Ophidiens et même
des Amphibiens.
Quant aux Armilliferidae, leur euryxénie larvaire paraît très large et nous connais­
sons plus de soixante espèces de Mammifères (et même d’Oiseaux) susceptibles d’hé-
berger les larves d’Armillifer armillatus (R. M. Nicoli, 1963).
Linguatula serrata se rencontre également chez de très nombreux Mammifères à
l’état larvaire.

IV. Les cycles parasitaires et le mode de contamination

Ainsi, les Pentastomides présentent une évolution complexe que nous désirerions
maintenant étudier plus complètement.
Classiquement et très conventionnellement, on oppose les hôtes définitifs qui
hébergent les formes adultes sexuées et les hôtes intermédiaires témoins de l’évolution
larvaire du parasite. Dans le même ordre d’idées, il est possible de reconnaître parmi
ces derniers deux types différents : les hôtes intermédiaires proprement dits, de petite
taille (susceptibles de servir de proie aux hôtes définitifs, ce sont alors des hôtes vec­
teurs passifs) et les hôtes occasionnels, de grande taille, échappant généralement à l’hôte
définitif et de ce fait constituant un cul-de-sac pour les parasites.
Chez l’hôte définitif, l’activité des Pentastomides dans l’arbre respiratoire paraît
très faible. F. Noc et G. Curasson, 1920, ont pu observer ainsi Armlllifer armillatus,
qui ne présente que quelques ondulations.
Après copulation, le nombre des œufs émis est absolument considérable, ce qui
constitue un fait très général en parasitologie.
Ainsi, H. G. Penn Jr (1942) a-t-il pu compter chez une femelle de 64 mm de
Porocephalus crotali 1.088.000 œufs dans l’utérus.
Chez Linguatula serrata femelle, il existerait au même instant plus de 500.000 œufs
et nous-mêmes avons observé sur une femelle de Armillifer armillatus de provenance
angolaise un nombre d’œufs du même ordre de grandeur.
Les œufs ne sont certainement pas rejetés en totalité à l’extérieur. F. Noc et
G. Curasson (1920) rencontrent ainsi des œufs et des embryons dans le tissu cellulaire
de la cavité générale et même dans la paroi digestive d’un Python sebae des environs
de Dakar hébergeant une femelle d’Armillifer armillatus. Chose surprenante, il n’y
avait ni œufs ni embryons dans le mucus trachéo-bronchique. A. Fain (1960) assure
également qu’il existe toujours de nombreux œufs embryonnés dans la cavité générale
et certains viscères des serpents parasités.
Nous pouvons admettre que les œufs peuvent avoir une double destinée :
— être rejetés à l’extérieur soit par la bouche (bave de serpent), soit après déglu­
tition avec les excréments (*) ;

(*) L. van den Berghe (1939), chez Porocephalus clavatus, a montré que l’élimination des
oeufs est plus importante dans le mucus pulmonaire que dans les excréments.
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 267

— ne pas quitter l’hôte définitif, entraînés peut-être par le torrent circulatoire

vers des localisations variées, tissulaires ou même viscérales.
Dans le premier cas, l’hôte intermédiaire se contaminera par consommation d’ali­
ments souillés (contamination des herbivores surtout).
Dans le second cas, l’hôte intermédiaire se contaminera en dévorant l’hôte
définitif (contamination des carnivores) (G. Curasson, 1929).
A. — La résistance des œufs dans le milieu extérieur paraît très considérable,
c’est ce qui ressort de quelques observations anciennes mais très démonstratives :
En 1864, Bruckmüller observe une lionne vivant depuis douze ans à la ménagerie
de Schoenbrunn et en provenance de Khartoum. Cette lionne avait été contaminée
par Armillifer armillatus par les déjections de pythons élevés à la ménagerie.
En 1877, R. Bassi observe le même fait chez une panthère du jardin zoologique
de Turin.
Mais surtout, en 1899, G. Neuman rapporte l’intéressante observation — presque
expérimentale — suivante :
Le 28 avril 1894, dans une cour, sont autopsiés deux Pythons natalensis (= P.
sebaé) porteurs de nombreux Armillifer armillatus.
En août 1894 naissent deux chiens qui, élevés correctement (dans la cour, puis
en cage), sont sacrifiés en juillet 1895 : les deux chiens étaient infestés par Armillifer
armillatus et ne pouvaient s’être contaminés que plusieurs mois après l’autopsie des
deux pythons.
G. Neuman cite également le cas de Bochefontaine signalant Armillifer armillatus
chez un chien abandonné et vagabond « qui avait dû rôder autour de quelque ména­
gerie foraine et y trouver dans les détritus les conditions de son infestation. »
B. — Chez l’homme, la contamination par des Pentastomidês (particulièrement
Armillifer armillatus) soulève bien des problèmes (A. Fain, 1960): consommation de
légumes contaminés par la bave ou les excréments des serpents, absorption d’eau
souillée, mais surtout consommation de serpents mal cuits, manipulation de dépouilles
de serpents (*).

Chez l’hôte intermédiaire.

Les enveloppes de l’œuf sont lysées par les enzymes digestifs et l’embryon libéré
va subir alors une véritable migration. Grâce à son appareil perforant, la larve pri­
maire perfore le tube digestif et est entraînée par le sang ou la lymphe vers de nom­
breux organes. L. Van den Berghe (1939), chez Porocephalus clavatus, a pu suivre

(*) A ce titre, les cadavres de serpents dépouillés et rejetés peuvent contaminer bien des
animaux, surtout domestiques. Il n’est peut-être pas inutile de rapporter, à ce sujet, l’opinion de
L. van den Berghe, 1939. L’homme et les primates s’infesteraient par l’eau de boisson, ce qui
expliquerait la fréquence des infections légères : les œufs flottant en surface seraient dispersés.
Les antilopes (Silvicapra grimmi excepté), buvant rarement de l’eau, ne se contamineraient que
par le mucus et les déjections des serpents. Mais alors, les ingestions d’œufs seraient massives et
les infections très graves.
268 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI

ainsi cette migration (infection expérimentale de rats blancs et de souris) : les œufs
administrés par sondage gastrique sont soumis à l’action du suc duodénal et les larves
pénètrent activement à travers la paroi intestinale « vers les espaces péritonéaux où
on retrouve les larves six jours après l’infection ». Ces larves avancent par saccades
successives.
Le nombre des larves hébergées ainsi par l’hôte intermédiaire est excessivement
variable : de quelques unités à plusieurs milliers. A. Fain (1960) signale ainsi chez
une antilope de Djolu (Congo ex-belge) plus de 5.000 larves d’Armillifer armillatus.
L’évolution est de durée variable, mais souvent encore mal connue : F. Noc et
G. Curasson (1920) prélèvent des œufs d’Armillifer armillatus dans la graisse d’un
Python sebae et les administrent à un Cercopithecus patas qui meurt au 86e jour. 30 à
40 larves sont alors données à un python qui présente au 106e jour des adultes sexués
dans l’arbre pulmonaire et des œufs dans la cavité générale et la paroi du tube digestif.
J. FL Esslinger (1962), étudiant l’évolution de Porocephalus crotali expérimentale­
ment chez les rongeurs de laboratoire (rats blancs), observent les chiffres suivants :
apparition de la larve secondaire λ II 8 jours après l’infection — λ III 19 jours — λ IV
28 jours — λ V 39 jours — λ VI 50 jours — λ VII 79 jours.
La larve infestante enkystée chez l’hôte intermédiaire peut survivre semble-t-il
relativement longtemps, mais les chiffres précis sont rares. J. H. Esslinger (1962) a pu
contaminer l’hôte définitif Agkistradon piscivorus de Porocephalus crotali à l’aide de
rats contaminés depuis neuf mois.
En l’absence de passage à l’hôte définitif, et ce cas est peut-être assez fréquent,
en particulier lorsque l’hôte intermédiaire est un mammifère ou l’homme, les larves
finissent par mourir et se calcifier. C’est grâce à ce fait que l’on a pu proposer la
radiographie comme procédé de dépistage de la Porocéphalose humaine (G. C. Low
et G. R. M. Cordinier, 1935 ; V. Schilling et Kuhlmann, 1937 ; P. E. Stock, 1946 ;
G. Ardran, 1948; Van Vymeersch et Wanson, 1945-1955; G. Woithelet, 1956).
Ceci nous amène à évoquer la question du réencapsulement chez les Pentasto-
midés.
Quelques auteurs ont admis l’existence de ces phénomènes. F. Noc (1922), étu­
diant Armillifer armillatus, parasite du Proteles cristatus, a cru pouvoir admettre
l’existence d’un réencapsulement entraînant une modification de la courbure des larves,
ce qui est très discutable.
Dans leur traité, de même E. Brumpt (1936) et M. Neveu-Lemaire (1938) accep­
taient sans grande discussion de tels faits.
Il semble bien pourtant que nous n’ayons aucun fait certain en faveur du réencap­
sulement (A. Fain, 1960).
a) Trouver chez un hôte intermédiaire des larves infestantes libres n’est pas
démonstratif, les larves pouvant se libérer de leur enveloppe kystique.
b) Aucune expérience de passage n’a donné à ce sujet de résultats. Mais il s’agit
d’expériences anciennes (A. Broden et I. Rodhain, 1908-1910 ; F. Noc et G. Curasson,
1920) et il ne semble pas que de telles expériences aient été reproduites récemment.
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 269

V. L’erratisme chez les Pentastomides

Il est difficile, en raison de l’extrême ubiquité des stades larvaires, de parler
d’erratisme chez les Pentastomidés.
En fait, nous devons admettre l’existence :
a) de localisations aberrantes chez des espèces normalement en dehors des cycles
parasitaires ;
b) de localisations erratiques dans des organes généralement non parasités.
a) Localisations aberrantes chez des espèces normalement en dehors des cycles
parasitaires : Armillifer armillatus normalement parasite des Mammifères à l’état lar­
vaire a été trouvé chez des oiseaux.
Strigidae, Aquilidae, Tetraornidae (R. Heymons, 1940 ; A. Fain, 1961) (*).
Linguatula serrata, normalement parasite à l’état adulte des Canidés, a été décou­
vert, entre autres, accidentellement chez l’homme.
b) Localisations erratiques dans des organes normalement non parasités : F. Noc
et G. Curasson (1920) signalent Armillifer armillatus dans le tissu alvéolaire pulmonaire
d’un serpent.
Plus intéressante est l’observation de J. Rodhain et C. Vuylsteke (1932) découvrant
un Pentastomide immature (? Leiperia cincinnalis) dans l’aorte d’un jeune crocodile
de Léopoldville. Ces auteurs pensent que l’infection du crocodile a dû se produire à
la suite de l’ingestion d’un hôte intermédiaire tout récemment infesté et que les larves
trop jeunes se sont égarées par voie sanguine. Il est cependant possible que les Pentasto­
mides observés appartiennent à une espèce non inféodée aux Crocodiliens.

VI. Rapports existant entre les Pentastomides

parasites d’un même hôte
1. Si les Pentastomides appartiennent à la même espèce, il ne semble pas qu’il y
ait de phénomènes particuliers et on peut trouver chez l’hôte des éléments différem­
ment évolués. Mais les documents précis sont rares. Toutefois avons-nous pensé mettre
en évidence une double population d’Armillifer armillatus chez un Mammifère Nan-
dinia binotata, en provenance de l’Angola (R.-M. Nicoli et Y.-J. Golvan, 1963).
2. Si des Pentastomides appartiennent à deux espèces différentes, il semble y avoir
souvent exclusion, une seule espèce étant alors capable de se maintenir. Cependant,
A. Fain (1961) a signalé l’association très rare Armillifer armillatus -Porocepha-
lus subulifer chez Bitis arietans, association que nous avons nous-mêmes revue par
la suite (R.-M. Nicoli et Y. J. Golvan, 1963). De même peut-il exister chez Bitis
gabonica une association Armillifer grandis - Raillietiella boulangeri (A. Fain, 1961).

(*) Armillifer armillatus a été cité à l’état adulte chez le lion par A. E. Shipley, 1898, et
R. Mouchet, 1914, mais il s’agit vraisemblablement d’un lapsus.
270 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI

VII. Hyperparasitisme
Nous ne connaissons aucun exemple d’hyperparasitisme chez les Pentastomidés.

VIII. L’agression parasitaire due aux Pentastomides

A. — Les accidents dus à la localisation.
1. Chez les hôtes définitifs, les documents sont rares. On a pu noter des acci­
dents obstructifs des voies respiratoires (en particulier chez le chien parasité par
Linguatula serrata) et des lésions dues aux crochets de fixation.
Très particulier est le cas de Leiperia cincinnalis parasitant la trachée du Croco-
dilus niloticus (J. Rodhain et C. Vuylsteke, 1932 ; R. Devis, 1939 : le Pentastomide,
entouré d’un tunnel conjonctif, perfore la trachée, les deux tiers du corps restant libres,
appendus dans la lumière.
2. Chez les hôtes intermédiaires, la localisation séreuse est, de très loin, la
plus répandue. Elle est, en général, bien supportée, mais ceci n’est, évidemment, pas
une règle absolue, et la littérature signale d’assez nombreux exemples de parasitoses
mortelles chez les animaux de ménagerie, les animaux domestiques et l’Homme essen­
tiellement.
Nous ne ferons que citer :
la Lionne de Bruckmüller (1864), parasitée par Armillifer armillatus, morte à la
ménagerie de Schönbrunn, présenta une péritonite aiguë avec ascite (nombreux kystes
parasitaires épiploïques, mésentériques et même intra-hépatiques et intra-spléniques),
la Panthère de R. Bassi (1877), parasitée également par Armillifer armillatus,
mourut au zoo de Turin d’une pneumonie double : ici, la mort ne semble pas avoir
été entraînée par la présence des parasites dans le parenchyme pulmonaire, ceux-ci
étant beaucoup plus nombreux dans le péritoine, le foie, la rate, et n’ayant amené
aucune inflammation particulière de ces organes,
l’Antilope de A. Fain (1961), observée au Congo belge et qui présentait une volu­
mineuse tumeur parasitaire mésentérique renfermant près de 5.000 larves d’Armillifer
armillatus serrées les unes contre les autres !
Chez l’homme, de multiples accidents ont été signalés dus à la même espèce :
Perforation avec péritonite (Pruner 1847, Chalmers 1899) — compression D. A. Cannon
1942 (obstruction du côlon par péritonite), Manuwa 1947 a signalé l’occlusion du
grêle par une bride fibreuse — envahissement d’un organe noble : le foie (F. Noc et
Nogue, 1914-1920, Mongiols, Collignon et Roy 1920), pneumonie (Ardran, 1948),
pneumothorax spontané (Stock 1946) ou œdème aigu (Dubois 1951), la rate (A. Bra­
den et J. Rodhain 1909), l’encéphale [Raebiger 1910 (avec troubles psychiques) et For-
nara 1923], l’œil (de Coster et Rodhain 1951, Gratana et Van Thiel 1957, A. Fain
1960).
 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 271

B. — La réponse de l’hôte devant l’agression parasitaire.

Classiquement, la réponse à l’agression parasitaire peut être immunologique,
inflammatoire, hématopoïétique, cellulaire et tissulaire.
Nous adopterons ici en partie ce schéma tout en en reconnaissant les limites :
chacun de ces termes étant étroitement intriqué et en dernière analyse tout le méca­
nisme aboutissant à la maladie parasitaire n’étant que la résultante de conflits immu-
nobiologiques, où les antigènes constitutifs du sujet, les anticorps induits par les anti­
gènes étrangers jouent un rôle primordial.
1. — Réponse inflammatoire et hématopoïétique.

Elle est certainement à peu près constante mais les documents valables sont peu
nombreux :
a) chez l’hôte définitif on a pu relever une hypersécrétion muqueuse trachéale ou
nasale (Linguatula) ;
b) chez l’hôte intermédiaire les premières observations remontent à C. Wadl
(1863) et Bruckmüller 1864. Elles sont très limitées.
En 1920, F. Noc et G. Curasson infestent expérimentalement et massivement avec
Armillifer armillatus Erythrocebus patas : ces auteurs relèvent alors plus de 1.000 lar­
ves dans la cavité thoraco-abdominale, l’intestin, le foie, le mésentère, le poumon, le
rein droit : les ganglions inguinaux sont tuméfiés.
En 1922, F. Noc infeste de la même manière avec le même Pentastomide mas­
sivement Genetta pardina. Les parasites se localisent au péritoine. Il existe une conges­
tion légère et des taches pétéchiales sur le tube digestif. L’auteur admet l’existence
d’une faible poussée leucocytaire à l’arrivée des larves. Plus tard, la larve s’enveloppe
d’une cuticule sécrétée par les glandes pariétales hypodermiques : il n’existe que rare­
ment une capsule conjonctive. A la mort de la larve, il apparaît une abondante infil­
tration hypodermique.
En 1925, F. Larrousse signale que Raillietiella mediterranea chez Bufo mauri­
taniens entraîne l’apparition de granulations miliaires à la surface du poumon et du
péritoine.
En 1939, L. van den Berghe infeste expérimentalement à l’aide de Porocephalus
clavatus :
La souris : les nymphes se retrouvent à la surface de l’épiploon, du diaphragme,
du foie, de la rate et du poumon, entraînant souvent une exsudation hémor­
ragique de la plèvre ou du péricarde.
Le rat : les nymphes s’enkystent essentiellement dans la plèvre mais parfois dans
le poumon, le diaphragme, le foie, la rate, l’épiploon, la vaginale, le testi­
cule, le tube digestif.
Le chat : le porocéphale se retrouve essentiellement sous la capsule hépatique,
272 R.-M. NICOLI ET J. NICOLI
sur la plèvre viscérale, dans le parenchyme pulmonaire, et dans le mésen­
tère, entraînant l’apparition d’un hémopéritoine.
Le cynocéphale qui, infesté massivement, présente une péritonite (avec de volu­
mineuses tumeurs parasitaires caecales, rectales, intestinales (localisation
sous-muqueuse) et de nombreuses autres localisations (sous-durmérienne,
pleurale, etc...). Dans tous les cas, une poussée éosinophilique à 11-28%
permet le diagnostic.
Enfin, en 1962, J. H. Esslinger administre par gavage Porocephalus crotali à des
rats et des souris blanches.
Le stade larvaire migrant à travers le tube digestif laisse dans son sillage une
traînée de neutrophiles. Dans le foie, après arrêt des mouvements et commencement
du développement, à travers la série de six stades nymphaux (λ ΙΙ-λ VII), il se forme
une lésion granulomateuse. La première phase (1-3 semaines) est caractérisée par la
prolifération des macrophages, la production cellules épithéliales géantes (epithelioïd
and giant cells) et une accumulation d’éosinophiles. Durant le deuxième et le troi­
sième mois, un type de lésion chronique se constitue avec proportions croissantes de
fibroblastes, plasmocytes (plasmacells) et de lymphocytes.
Au quatrième mois, l’inflammation aiguë a disparu et le dernier stade nymphal
est entouré d’une capsule fibreuse dense et hyaline. Tous ces phénomènes s’accom­
pagnent d’une inflammation périportale et de zones de nécrose parenohymateuse.
En somme, les phénomènes inflammatoires observés avec les Pentastomides sont
similaires à ceux provoqués par les autres larves migrantes.
2. — Réponse cellulaire et tissulaire.

Ce sont essentiellement des métaplasies posant le problème du cancer parasi­

taire. Ces observations sont d’ailleurs absolument exceptionnelles.
Certaines même sont très discutables: en 1919, H. Gros a décrit ainsi chez
l’homme un kyste du foie dû à Armillifer armillatus et simulant un cancer hépatique
et A. Fain, 1960, cite un aspect pseudotumoral déclenché par les larves d'Armillifer
armillatus chez Hyemoschus aquaticus.
En revanche, les deux observations suivantes rapportent des altérations essen­
tiellement malignes.
En 1921, Galli-Valerio décrit une tumeur sarcomateuse des fosses nasales chez
un jeune homme de 19 ans et due à Linguatula serrata.
En 1960, A. Fain et J. Mortelmans observent un Varanus komodoensis porteur
de Sambonia lohrmanni (*). Ce Reptile présentait une volumineuse masse tumorale
entourant la partie inférieure de la trachée et ayant envahi la lumière au point de
l’obstruer presque totalement. Cette masse était inflammatoire, riche en éosinophiles
et par place métaplasiée, montrant une papillomatose marquée de la muqueuse et même
un épithélioma infiltrant ; inflammation et métaplasie étaient d’ailleurs d’importance

(*) Nous avons déjà cité cette observation à propos de la monoxénie.

 BIOLOGIE DES PENTASTOMIDES 273

variable selon l’endroit. Toute la tumeur était envahie de travées cellulaires d’aspect
atypique et souvent nécrotique... L’épithélioma bronchique était greffé en apparence
sur un papillome très villeux de la muqueuse. Des larves de Sambonia plus ou moins
évoluées se trouvaient dans plusieurs villosités ou dans la profondeur de la muqueuse
trachéale, les formes adultes étant libres dans la lumière des bronches (**). La présence
des larves à l’intérieur même des villosités papillomateuses suggérait le rôle inducteur
de ces dernières, les larves secondaires étant peut-être les plus dangereuses.
La relation entre la dégénérescence maligne de l’épithélium bronchique de ce
Varan et le parasitisme à Sambonia est donc très vraisemblable.
De façon générale, il est permis, à la suite de A. Fain, de se demander si Armil-
lifer armillatus ne joue pas un rôle carcinogénétique essentiel chez les populations
négroïdes, ce qui, dans une certaine mesure, ramènerait le relativement fréquent can­
cer primitif du foie du noir à un cancer parasitaire d’origine ethnique.

CONCLUSION.
Ainsi, les Pentastomides constituent-ils un clade hautement spécialisé, ayant
donné une réponse originale au problème des interrelations biotiques.
Il existe toutefois entre les Pentastomides et les Cestodes une homologie biolo­
gique très particulière, homologie que nous avons déjà relevée (R.-M. Nicoli, 1963),
mais les Pentastomides sont à l'état adulte essentiellement des parasites de localisation
respiratoire, et ceci constitue une acquisition très particulière. Il existe d’ailleurs un
véritable balancement Cestodes-Pentastomides. En nous limitant à l’état adulte, la
généralité des Pentastomides parasitent les Reptiles, groupe dédaigné par les Cestodes,
préférant presque toujours les Poissons (des Sélaciens aux Actinoptérygiens), les Oiseaux
et les Mammifères.
Il est probable que les Pentastomides sont un groupe en voie de régression, dont
l’intérêt pour nous comme groupe relicte est alors considérable.

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N. В. — Il convient d’ajouter à cette liste l’important ouvrage suivant paru depuis la

présentation de ce mémoire :
D oucet J., 1965. — Contribution à l’étude anatomique, histologique et histochimique des
Pentastomides (Pentastomida). O.R.S.T.O.M., 150 pp., 23 fig., 23 pl.

Laboratoire de Parasitologie, Faculté mixte de Médecine et de Pharmacie

Marseille (France)