DIVERSIDAD DE ANFIBIOS EN CAFETALES EN LA ZONA CENTRO DEL

ESTADO DE VERACRUZ, MÉXICO

TESIS QUE PRESENTA EL BIÓL. RENE MURRIETA GALINDO

PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS EN

MANEJO DE FAUNA SILVESTRE

Xalapa, Veracruz. México 2007

Aprobación final del documento final de tesis de grado:

“Diversidad de anfibios en cafetales en la zona centro del Estado de Veracruz, México.”

Nombre Firma

Director Dr. Alberto González Romero ________________________

Dr. Aurelio Ramírez Bautista

________________________
Jurado

Dra. Gabriela Parra Olea

________________________

Dr. Eduardo O. Pineda Arredondo

________________________

M. en C. Gustavo Aguirre León

________________________
 DECLARACIÓN

Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación

contenido en esta tesis fue efectuado por el Biól Rene Murrieta Galindo como estudiante de la
carrera de Maestría en Ciencias (Manejo de Fauna Silvestre) entre agosto de 2004 y abril de
2007, bajo la supervisión del Dr. Alberto González Romero.

Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.

Candidato: Biól. Rene Murrieta Galindo _____________________________

Director de tesis: Dr. Alberto González Romero _____________________________

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, por el otorgamiento de la beca

nacional N° 19035 para la realización de la Maestría en Manejo de Fauna
Silvestre.

Al Instituto de Ecología A. C. por el apoyo durante la realización de mis

estudios de postgrado, asimismo a los investigadores que fortalecieron mi
desarrollo profesional.

Al Dr. Alberto González Romero por su apoyo total en todo mi desarrollo

profesional durante la maestría.

Al Dr. Aurelio Ramírez Bautista por sus acertadas correcciones e impulse en

el desarrollo de mi investigación.

Al Dr. Eduardo Pineda Arredondo por su empeño y asesoría en el análisis de

los datos y desarrollo adecuado del documento.

A la Dra. Gabriela Parra Olea por su apoyo en la identificación de los

ejemplares colectados y revisión del documento.

Al M. en C. Gustavo Aguirre León por su apoyo desde el inicio de mis

estudios de postgrado y revisión de este documento.

A los propietarios de las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo

“Las Cañadas”, por permitirme el libre acceso a sus propiedades.

A todos los integrantes del Proyecto BIOCAFE, por su gran amabilidad y

apoyo e invitarme a formar parte de tan interesante investigación.

A todos mis compañeros de postgrado por sus comentarios, presencia e

impulse en mi desarrollo profesional; en especial a la Biól. Lucero Montserrat
Cuautle García por su apoyo, compañía y asesoría. Mil gracias.

A mi Padre, Madre, Hermana, Sobrina y mis Abuelas que sin su apoyo este
sueño nunca se hubiese concretado. Todo mi amor para ellos.
 ÍNDICE
1. INTRODUCCIÓN.............................................................................................................. 8

2. ANTECEDENTES ........................................................................................................... 13

2.1 Efectos de la fragmentación en anfibios tropicales. ................................................... 13

2.2. Importancia de los agrosistemas de café con diferentes grupos taxonómicos .......... 14

2.3. Importancia de los agrosistemas de café con la herpetofauna mexicana ................. 15

3. OBJETIVOS..................................................................................................................... 17

3.1. Objetivo general ........................................................................................................ 17

3.2. Objetivos particulares ................................................................................................ 17

3.3. Hipótesis de investigación ......................................................................................... 18

4. ÁREA DE ESTUDIO....................................................................................................... 19

4.1. Características fisiográficas de la zona centro del Estado de Veracruz .................... 19

4.2. Clasificación de los sitios de estudio......................................................................... 19

5. METODOLOGÍA............................................................................................................. 25

5.1. Técnica de relevamientos por encuentros visuales.................................................... 25

5.2. Riqueza y estructura de las comunidades de anfibios ............................................... 26

5.3. Composición de las comunidades de anfibios........................................................... 28

5.4. Comparación y patrón de anidamiento de las comunidades de anfibios.................. 29

5.5. Correlaciones ............................................................................................................. 31

6. RESULTADOS ................................................................................................................ 33

6.1. Riqueza y estructura de las comunidades de anfibios ............................................... 33

6.2. Curvas de acumulación de especies........................................................................... 36

6.3. Composición de las comunidades de anfibios.......................................................... 39

6.4. Comparación y patrón de anidamiento de las comunidades de anfibios................... 45

2
 6.5. Correlaciones ............................................................................................................. 49

7. DISCUSIÓN..................................................................................................................... 50

8. IMPLICACIONES DE MANEJO.................................................................................... 62

9. CONCLUSIONES............................................................................................................ 64

10. LITERATURA CITADA ............................................................................................... 66

ANEXO 1. ............................................................................................................................ 74

3
 ÍNDICE DE CUADROS

Cuadro 1. Sitios de estudio en la zona centro del Estado de Veracruz, México. ................. 24

Cuadro 2. Lista total de anfibios y su abundancia para las cinco fincas cafetaleras y un

fragmento de bosque mesófilo durante el periodo octubre del 2005- julio 2006 ............. 35

Cuadro 3. Riqueza estimada empleando cinco estimadores para los seis sitios de estudio

durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006. .................................................. 37

Cuadro 4. Matrices de similitud y complementariedad (sombreado) para los sitios

muestreados durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006 .............................. 45

Cuadro 5. Patrones de anidamiento de las seis comunidades de anfibios en lo sitios de

estudio en la zona centro del Estado de Veracruz ............................................................ 48

Cuadro 6. Correlaciones de rango Spearman entre las variables del proyecto BIOCAFE y la

riqueza de anfibios obtenida durante el periodo octubre 2005 a julio 2006..................... 49

4
 ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Área de estudio que comprende los seis sitios de estudio en la zona centro del

Estado de Veracruz........................................................................................................... 22

Figura 2. Clasificación empleada para los diferentes tipos de plantaciones de café acorde a

su grado de manejo para su producción. El cafetal rústico corresponde a las condiciones

de menor manejo y el monocultivo sin sombra a un manejo intensivo............................ 23

Figura 3. Curvas de acumulación de especies correspondientes a las cinco fincas

cafetaleras y un fragmento de bosque mesófilo del periodo octubre 2005- julio 2006 en la

zona centro del Estado de Veracruz.. ............................................................................... 36

Figura 4. Curvas de acumulación de especies de anfibios empleando diferentes índices para

el conjunto de los sitios muestreados en la zona centro del Estado de Veracruz durante el

periodo octubre del 2005 a julio 2006... ........................................................................... 38

Figura 5. Composición de especies registradas para el conjunto de sitios muestreados

durante el periodo de estudio octubre 2005 a julio 2006.................................................. 39

Figura 6. Distribución proporcional de las especies por familia registrada en cada sitio

muestreado........................................................................................................................ 40

Figura 7. Gráficos de rango-abundancia donde se muestran los cambios en la composición

de especies de anfibios en las cinco fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un

fragmento de bosque mesófilo de montaña durante el periodo de estudio octubre 2006-

julio 2006.......................................................................................................................... 42

Figura 8. Gráficos rango-abundancia para la composición de las comunidades de anfibios

en cada sitio en las temporadas: Š = finales Lluvias 2005, „ = Secas 2006 e ∆ = inicio

Lluvias 2006. .................................................................................................................... 44

5
Figura 9. Dendrograma generado a partir de un análisis de conglomerados para las cinco

fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un fragmento de bosque mesófilo de

montaña durante el periodo octubre 2005 a julio 2006 .................................................... 47

6
 RESUMEN
El presente estudio se realizó durante el periodo de octubre del año 2005 a julio del
2006 en la zona Centro del Estado de Veracruz, México. En éste se estimó la riqueza y
diversidad de especies de anfibios en seis sitios diferentes: cinco fincas cafetaleras sujetas a
diferente manejo, composición y estructura vegetal (rústico tradicional, policultivo
tradicional, sombra especializada y bajo sol) y un fragmento de bosque mesófilo de
montaña, el bioma que anteriormente dominaba la zona de estudio. El objetivo de este
estudio fue determinar y comparar la riqueza, composición y estructura de las comunidades
de anfibios entre los diferentes sitios y los patrones de anidamiento o subconjunto que
presentan de los datos. Para conocer la riqueza de especies, se realizaron recorridos diurnos
y nocturnos al azar en cada uno de los sitios, empleando la técnica de relevamientos
visuales limitados por el tiempo. Se generaron curvas de acumulación de especies para
comparar la riqueza estimada y registrada en cada cafetal y en el fragmento de bosque, con
cuatro estimadores no paramétricos (Mao Tao, ICE, Chao2 y Bootstrap) y el ajuste a uno
paramétrico (Clench). Se analizó la estructura de la comunidad con base al índice inverso
de Simpson (N2) y el índice de Simpson (D). Se emplearon gráficos de rango-abundancia
en la comparación de la composición de especies por sitio. Con un esfuerzo de muestreo de
240 hrs/hombre, se obtuvo una abundancia de 841 individuos de anfibios registrados
(cafetales N= 570 y fragmento de bosque N= 271), pertenecientes a 22 especies de ocho
familias, donde 17 especies están presentes en los cafetales. Se determinó la riqueza
estimada entre el 55% y el 100% de las especies de anfibios registrados. La estructura
acorde a la riqueza e índices de diversidad mostró que el fragmento de bosque mesófilo
fue el más diverso (S = 15, N2 = 5.85, D = 0.17), seguido por el cafetal rústico tradicional
(S = 12, N2 = 6.94, D = 0.14). La composición de especies analizada determinó a los
cafetales bajo un manejo tradicional y el fragmento de bosque como los más diversos y una
dominancia de la familia Brachycephalidae. La similitud promedio fue menor entre los
cafetales y el fragmento de bosque mesófilo (ISJ = 0.45) por lo tanto, una mayor
complementariedad promedio (C = 0.55) estimando un alto recambio de especies. Las
comunidades de anfibios mostraron un patrón significativo de anidamiento no azaroso en
conjunto (T = 11.1°, P = 0.00003) al igual que sin bosque (T = 32°, P = 0.0283). Los
cafetales son sitios que deben ser conservados, básicamente aquéllos bajo un manejo
tradicional, ya que preservan algunas características estructurales de un bosque mesófilo,
permitiendo la existencia de hábitats necesarios para la permanencia de la diversidad de
anfibios.

7
1. INTRODUCCIÓN
La diversidad biológica se define como la variedad de vida en sus diferentes niveles de

organización; como son genes, especies, poblaciones y ecosistemas (Gastón y Spicer,

2004). Asimismo, cada nivel de organización exhibe un grado de estudio, cuando se trata

de cuantificar, definir y expresar la diversidad, debido a su constante empleo como una

medida para definir el grado de conservación, preservación en los ecosistemas y de

afectaciones humanas (Magurran, 1988; Gastón y Spicer, 2004; Sánchez et al., 2003).

El nivel de organización comúnmente empleado como una entidad discreta de respuesta

a estos cambios en la diversidad, son las especies; sin embargo, los criterios para elegirlas

son ampliamente discutidos debido a las debilidades y fortalezas que hay para definir una

especie e intentar cuantificarla (Llorente y Michán, 2000). Esto requiere de enfoques

evolutivos, genéticos, taxonómicos, ecológicos y biogeográficos; sin embargo, todas las

aproximaciones a una definición coinciden que es la medida más fácil, práctica,

cuantificable y sencilla que explica la diversidad per se en un sistema biológico (Magurran,

1988; Feinsinger, 2003; Gastón y Spicer, 2004).

El estudio de la diversidad biológica basado en la riqueza de especies es una parte

fundamental en el proceso de medir, comparar y contrastar eventos con un particular interés

en un sistema biológico (Favila y Halffter, 1997). Esto se logra estratégicamente mediante

el empleo de especies indicadoras, también denominadas bioindicadoras ya que presentan

características biológicas inherentes del grupo taxonómico, entre las que destacan y se

emplean como criterios para ser elegidas: a) ser un gremio importante en la estructura y

función del ecosistema por completo, b) cierta sensibilidad y rápida respuesta a cambios a

diferentes escalas, y c) presentar una amplia distribución geográfica y una variedad de

habitat y que proporcionan ventajas al obtener conclusiones o aproximaciones cercanas a

8
las problemáticas y aspectos que enfrenta y son relevantes de la diversidad (Noss 1990;

Favila y Halffter, 1997; Halffter, 1998; Halffter, 2005).

Por otro lado, la diversidad como componente para caracterizar e identificar el estatus

en que se encuentra un sistema biológico, se basa en tres atributos: composición, estructura

y función en los sistemas biológicos; donde se distinguen como composición a la identidad

y variedad de elementos que lo conforman (ejem. una lista de especies), la estructura es la

manera en que se organiza a determinada escala y su función referente a los procesos

evolutivos y ecológicos (Noss, 1990).

Con base a lo anterior, la diversidad tiene que ser cuidadosamente enfocada desde un

panorama multidisciplinario para una correcta toma de decisiones para el manejo,

conservación y preservación de los sistemas biológicos (Magurran, 1988; Sánchez et al.,

2003, Feinsinger, 2003; Gastón y Spicer, 2004; Halffter, 2005; Fischer et al., 2006).

La diversidad biológica no se dá de manera azarosa en el planeta (Gastón y Spicer,

2004); ya que presenta ciertos patrones de agregación en sitios o países considerados como

megadiversos, entre los que destaca, México por su compleja y accidentada topografía y

variedad de climas que permiten una alta diversidad tanto de flora como de fauna, y de

manera particular en zonas medias o templadas con un alto número de endemismos

(Ramammoorthy et al., 1993).

Hoy en día los esfuerzos para conservar, preservar y mantener la diversidad biológica

se han incrementado debido a la magnitud de los factores que están impactándola, como

son la pérdida de hábitat, fragmentación, contaminantes, enfermedades, cambio constante

de uso de suelo, especies invasoras, entre otros y de manera indirecta los modelos no

sostenibles de consumo y culturales (Challenger, 1988; Sánchez et al., 2003), y que

culminan en una disminución de la diversidad o cambios a diferentes escalas como el

9
desequilibrio de las áreas antes constituidas por bosque u otro bioma de vital importancia

desde una perspectiva tanto paisajística como ecológica (Saunders et al.,1990; Nestel,

1995, Hopper et al., 2005), donde se destaca a la fragmentación como el mayor factor

partícipe de un proceso de variación intrínseca que afecta la composición, estructura y

procesos ecológicos en un ecosistema, y por ende, la diversidad biológica en varias escalas,

tales como: a) efectos abióticos (cambios ambientales asociados a las estructuras de la

matriz), b) efectos biológicos directos (cambios en la abundancia y distribución de

especies) y c) efectos biológicos indirectos (cambios en las interacciones intra o

interespecíficas) (Murcía, 1995).

Estudiar los efectos de la fragmentación con base en la distribución de las especies entre

sitios, es posible empleando la noción de un patrón de anidamiento de las especies

observadas como subconjuntos de una biota o conjunto mayor, es decir, los ensamblajes

menos diversos tienden ser subconjuntos de los ensamblajes con un mayor número de

especies; por lo tanto, aquel taxón que se encuentra en un subconjunto estará presente en el

de mayor extensión denominándose un patrón anidado no azaroso ó que presenta un mismo

orden de extinción-colonización de especies; no obstante si esto no ocurriese ó el taxón no

estuviera presente, se denomina no anidado azaroso ó presenta un orden extinción-

colonización de especies al azar e independiente. Esto último es debido a que cada taxón

presenta una historia de vida, evolución y orígenes diferentes, implicando una alta

heterogeneidad ambiental. Asimismo, el anidamiento con base en los procesos de

extinción-colonización se reconoce como un evento común y determinista de la

distribución de las especies en la naturaleza (Atmar y Patterson, 1993; Wright et al., 1998).

Por otra parte, hay trabajos que sugieren que la mayor diversidad se encuentra en los

hábitats modificados por las actividades humanas y con cierto grado de impacto que

10
permita al ecosistema permanecer estable; tales como arrecifes coralinos, bosques y

estuarios (Connell, 1978; Whittaker, et al., 2001) y agrosistemas (Pimentel et al., 1992;

Perfecto y Armbrecht, 2003).

Con base en lo anterior, muchos esfuerzos surgen con el interés de conocer, conservar

y proteger particularmente la diversidad biológica en la zona centro del Estado de Veracruz,

donde se establecieron agrosistemas de café en toda una franja altitudinal, constituida

anteriormente por bosque mesófilo de montaña, un bioma caracterizado por ser una zona

de transición rica en especies neárticas y neotropicales, que presenta un alto número de

endemismos y por tanto, considerado como un bioma muy amenazado, ya que constituye el

1% del territorio nacional (Flores-Villela y Gerez, 1994; Aldrich et al., 2000; Williams-

Linera et al., 2002; Sánchez et al., 2003; Cayuela et al., 2006), asimismo, se reconoce que

aporta un sin número de beneficios ambientales, entre los que destaca la captación de agua

y carbono (Aldrich et al., 2000).

A la fecha se desconoce el efecto sobre la flora y fauna que han propiciado las fincas

cafetaleras, cuyo manejo esta diseñado para incrementar su producción, como es el manejo

tradicional, sistema de producción que se basa en asegurar un aporte continuo de diversos

agentes naturales (hojarasca, etc.) preservando ciertos componentes estructurales del

bosque (p. ejem: cobertura de árboles nativos), o en los casos de un manejo tecnificado (p.

ejem: monocultivos de café) donde el aporte de agentes artificiales (agroquímicos) al suelo

y medio circundante, generan condiciones que pueden ser favorables o desfavorables para

los grupos taxonómicos ahí presentes (Nestel, 1995; Conservation International, 2001).

Algunos trabajos señalan a los cafetales, especialmente los que utilizan sombra

poliespecífica ó policultivo bajo un manejo tradicional como agrosistemas capaces de

albergar una buena parte de la biodiversidad de la región, y por ende, son importantes

11
reservorios de algunas especies de particular interés (Pimentel et al.,1992; Gallina et.

al.,1996; Perfecto et al., 1996; Greengber et al.,1997; Moguel y Toledo, 1999; Perfecto y

Vandermeer, 2002; Perfecto y Armbrecht, 2003; Pineda y Halffter, 2004; Pineda et al.,

2005). Por otra parte, no está del todo bien documentado para todos los grupos; un ejemplo

de ello, son los anfibios, ya que se catalogan como los vertebrados más amenazados y en

vías de una declinación total (de las poblaciones) en alguna área de su distribución, por

diversas razones entre las que destacan como las principales, el cambio climático,

fragmentación, pérdida y transformación de hábitat y la presencia de una enfermedad

contagiosa (hongo quitridio) (Wake, 1991; Blaustein et al., 1994; Young, 2004), asimismo,

no existe un trabajo de investigación que aborde el efecto de los cafetales bajo un gradiente

de manejo sobre la anfibiofauna.

Por lo tanto, el grupo de interés en este estudio son los anfibios en cafetales,

representados por una diversidad de formas de vida y que presentan características

biológicas distintivas del grupo como son: 1) alta sensibilidad a los cambios o

modificaciones ambientales a diferentes escalas (indicadores biológicos), 2) alta fidelidad y

permanencia a sus hábitats y microhábitats; 3) ciclos de vida acuática y terrestre, y algunas

con desarrollo embrionario directo (diversidad de modos reproductivos) y 4) alta

permeabilidad a sustancias químicas y radiación UV provenientes del ambiente (Duellman

y Trueb, 1994; Blaustein et al., 1994; Stebbins y Cohen, 1995; Young, 2004). Estas

características permiten determinar la repercusión del establecimiento de los cafetales sobre

las comunidades de anfibios en toda una franja antes constituida por bosque mesófilo de

montaña en el centro de Veracruz.

12
2. ANTECEDENTES

La presencia de los cultivos de café e impacto en la diversidad biológica en México

radica en su localización, ya que se concentran como cultivos en las laderas o franjas de

zonas montañosas de elevaciones de 500 a 2000 m.s.n.m., situándolos en un contexto de

zonas o áreas designadas como prioritarias para la conservación por su alta riqueza

biológica (Moguel y Toledo, 1999) y procesos sociales y económicos, los cuales están

sujetos para su permanencia (Challenger, 1998, Cayuela et al., 2006). Por ende, en los

siguientes apartados se comentan las implicaciones de las fincas cafetaleras en México, así

como estudios relacionados con la anfibiofauna en América.

2.1. Efectos de la fragmentación en anfibios tropicales

En los ecosistemas de ambientes tropicales, en Centro y Sudamérica, los estudios se

centran en el objetivo de cómo la fragmentación afectó a la riqueza de anfibios. Un estudio

sobre la declinación de anfibios en un bosque de páramo en la zona Sur -Centro de Costa

Rica, equivalente al bosque mesófilo de montaña o de niebla, destacó la composición de

especies ahí presentes y cómo factores tales como el aumento de temperatura, destrucción

y modificación de hábitat y contaminantes afectaron la declinación de al menos 12

poblaciones de anfibios, siendo los más afectados aquéllos que presentan un estadio de vida

larvario (huevos y renacuajos) y no así las especies con estados larvarios directos (sin pasar

por renacuajo), éstas últimas no presentaron disminuciones significativas en sus

poblaciones (Lips, 1998).

Por otra parte, Toral y colaboradores (2002) estudiaron el efecto de borde basado

en la composición de ranas en un fragmento de bosque de niebla, en el noroeste del

Ecuador, determinando que las zonas agrícolas aledañas al bosque, mantienen las

13
poblaciones del género Eleutherodactylus (=Craugastor); sin embargo, fueron más

comunes y abundantes conforme se alejaban de las zonas agrícolas hacia el interior del

bosque. De la misma forma, Marsh y Pearman (1997) determinaron el impacto de la

fragmentación por zonas agrícolas en dos poblaciones de Eleutherodactylus en el Norte de

Ecuador, donde la abundancia de ambas fluctuó de manera inversa, es decir, mientras una

especie aumenta la otra disminuye conforme se acerca a las zonas agrícolas, concluyendo

que ambas son afectadas por la fragmentación.

En una zona tropical de la Amazonía Ecuatoriana Pearman (1997) correlacionó la

diversidad de anfibios con las pasturas y áreas taladas, reportando una disminución de las

especies más sensibles (Eleutherodactylus = Craugastor) en las áreas con disturbio

(pasturas y taladas) y un aumento en las especies de otras familias tolerantes (Hylidae) al

disturbio, concluyendo que estos patrones de diversidad tienen que ser analizados con

mayor detenimiento.

2.2. Importancia de los agrosistemas de café con diferentes grupos taxonómicos

Los estudios que se han realizado sobre la riqueza y diversidad en los agrosistemas

de café en México han sido predominantemente enfocados a grupos tales como

invertebrados entre los que destacan los Himenópteros (Formicidae), reportando un mayor

número de especies en los cafetales sujetos a diferente manejo que en las áreas no

perturbadas de bosque (Ibarra-Núñez, 1990; Perfecto y Vandermeer, 2002) y otros grupos

tan ricos como Coleoptera, Diptera, Homoptera con resultados contradictorios al favorecer

(más ricas las áreas modificadas que los fragmentos sin perturbación y una diferente

composición de especies) y desfavorecer (menor riqueza a la estimada y asociada a las

áreas modificadas), todo ello se asocia al diferente tipo de muestreo aplicado a cada grupo

de invertebrados y que la fragmentación ocasiona diferentes patrones en la composición de

14
especies en la medida en que el grado de perturbación aumenta o disminuye en las áreas

estudiadas (Pimentel et al.,1992; Estrada, 1998; Moguel y Toledo, 1999; Perfecto y

Armbrecht, 2003; Pineda et al., 2005).

Los estudios florísticos en el paisaje de la zona centro del Estado de Veracruz

(Solis-Montero et al., 2005) recopilan información sobre las historia de vida y los factores

que permiten la conservación de especies vegetales, tales como orquídeas en ambientes

modificados, destacando que la heterogeneidad vegetal que prevalece en los cafetales

policultivo comercial es gracias a sus polinizadores y con ello permite la permanencia de

las densidades de orquídeas registradas, asimismo, en la misma zona de estudio, los

patrones de anidamiento y efectos de la fragmentación de árboles en los cafetales bajo un

manejo, implica que conservan una riqueza mayor que algunos de los fragmentos de bosque

mesófilo estudiados, si los cafetales se agrupan (Williams-Linera et al., 2005).

Greengber et al. (1997) y Perfecto y Armbrecht (2003) constataron que la estancia y

conservación del grupo de aves en los cafetales radica en el gremio alimenticio estudiado,

la disposición de alimento en cada sitio y que las rutas de migración, en las que éstas se

basan, se sobreponen a las áreas prioritarias para la conservación decretadas por el gobierno

mexicano (Moguel y Toledo, 1999).

Gallina y colaboradores (1996) determinaron a los cafetales policultivo tradicional o

bajo sombra como sitios a conservar una buena proporción de mamíferos medianos, esto

debido a la abundante oferta alimenticia y la heterogeneidad ambiental del paisaje.

2.3. Importancia de los agrosistemas de café con la herpetofauna mexicana

Sobre los anfibios y reptiles, existen pocos trabajos; en la zona cafetalera de

Santiago Jalahui, Oaxaca Rendón-Rojas (1994) se basó en 64 horas de recorridos diurnos,

en la que detectó la presencia de 16 especies, de las cuales 5 fueron anfibios y 11 reptiles,

15
por lo que, sus resultados no representaron un valor cercano a lo registrado por otros

autores en zonas no perturbadas. Por lo tanto, el autor argumentó la necesidad de obtener

más inventarios para evaluar la herpetofauna dentro de los sistemas productivos de café

bajo sombra. Por otro lado, Pineda y Halffter (2004) registraron 21 especies de anfibios en

la zona centro del Estado de Veracruz, y sólo considerando el orden Anura en las

plantaciones de café bajo sombra con policultivo tradicional, registraron el 62% de las

especies encontradas en los fragmentos de bosque, planteando que estas plantaciones

pueden funcionar como conectores entre los fragmentos de bosque de niebla en el paisaje

estudiado.

Por lo tanto, bajo este contexto, se justifica estudiar la diversidad de anfibios en

cafetales, ya que no se cuenta con el conocimiento suficiente para determinar y entender los

cambios generados en los ensamblajes de anfibios a partir del establecimiento de los

agrosistemas de café en una amplia franja de la zona centro del Estado de Veracruz.

16
3. OBJETIVOS

3.1. OBJETIVO GENERAL

-Determinar la riqueza, estructura y composición de especies de las comunidades de

anfibios en cinco cafetales y un fragmento de bosque mesófilo de montaña en la zona

centro del Estado de Veracruz.

3.2. OBJETIVOS PARTICULARES

-Determinar qué tipo de cafetal alberga la mayor riqueza de anfibios en la zona centro de

Veracruz.

-Comparar la riqueza, diversidad, estructura y composición de las comunidades anfibios

entre los cafetales y un fragmento de bosque mesófilo de montaña en la zona centro del

Estado de Veracruz.

-Determinar el patrón de anidamiento o subconjuntos de las comunidades de anfibios en la

zona centro del Estado de Veracruz.

17
3.3. Hipótesis de investigación

• La diversidad de anfibios en cafetal de sombra de policultivo tradicional es mayor

que en los cafetales sujetos a otros tipos de manejo en el centro del Estado de
Veracruz.

• La riqueza y estructura de la comunidad de anfibios en los cafetales es menor a la

existente en un fragmento de bosque mesófilo de montaña en el centro del Estado

de Veracruz.

18
4. ÁREA DE ESTUDIO
4.1. Características fisiográficas de la zona centro del Estado de Veracruz
El área de estudio se localiza en la zona montañosa central que comprende los

Municipios de Coatepec, Xico, Teocelo y Huatusco en el Estado de Veracruz (Figura 1);

con una temperatura media anual de 18° C y a una elevación que va de los 1,000 a los

1,590 m.s.n.m., con una precipitación media anual de 1,800 mm (Soto y Gómez 1990), y

está representada por cinco fincas cafetaleras y un fragmento de bosque mesófilo de

montaña como grupo control, el bioma que dominaba anteriormente la zona de estudio

(Cuadro 1 y Figura 1)

4.2. Clasificación de los sitios de estudio

Los sistemas de producción de café se pueden clasificar de acuerdo al tipo de

manejo como: rústico tradicional, policultivo tradicional, policultivo comercial, sombra

especializada y monocultivo sin sombra conocido como cafetal de sol, creando un gradiente

de manejo (Moguel y Toledo, 1999), creando un cambio en las condiciones

medioambientales a un nivel de microescala o macroescala (Saunders et al., 1990) (Figura

2).

Por lo tanto, se define como tipo de manejo a la tecnificación de una área antes

constituida por otro bioma, que involucra la remoción o manejo de sus componentes

bióticos de modo tal, que se obtenga un mayor rendimiento y beneficio productivo

(Perfecto y Armbrecht, 2003). Este es el caso de un manejo tradicional como lo son el

policultivo y rústico, caracterizándose por ser un sistema productivo de café y acorde a lo

necesario para un estado ecológicamente propicio entre la diversidad de elementos bióticos

y abióticos y caracterizados por poseer cobertura nativa y no nativa dentro del sistema

productivo de cafetal.

19
 Otros sistemas productivos con un mayor gradiente de manejo, es el cafetal de

sombra especializada, que ofrece una sombra de árboles no nativos y con cierto aporte de

agroquímicos en ciertas etapas de producción; por ello entre los puntos más importantes a

considerar en el manejo del sistema productivo de café es poseer o no cobertura en sus

distintos grados, lo que ofrece un menor impacto de las condiciones medioambientales que

actúan dentro y fuera del cafetal (Nestel, 1995; Perfecto y Armbrecht, 2003). Sin embargo,

existe la mayor tecnificación en el proceso de manejo de las fincas cafetaleras, el

monocultivo sin sombra o cafetal bajo sol, que presenta la total remoción de toda la

vegetación circundante, incluyendo árboles, la cuál involucra especies cafetaleras con una

alta producción de café con base en el empleo de una constante aplicación de agroquímicos

tales como fertilizantes, fungicidas, insecticidas, herbicidas entre otros (Moguel y Toledo,

1999).

Las fincas cafetaleras elegidas para este estudio están activas y producen café

anualmente, y presentan un tipo de manejo y producción por lo que, se clasificaron de

acuerdo a las definiciones de Moguel y Toledo (1999):

Rústico tradicional “El Mirador”: Es una plantación caracterizada por la remoción del

estrato bajo del bosque. Como resultado la cobertura arbórea nativa es conservada y bajo la

cual, los arbustos de café son sembrados. Esto involucra un bajo manejo y nulo aporte de

insumos (agroquímicos, etc.).

Policultivo tradicional “Monges” y “Onza”: Se caracterizan por ser plantaciones de café

bajo la cobertura nativa y no nativa, involucrando el más avanzado estado de manipulación

del ecosistema del bosque nativo. El café es sembrado junto con numerosas plantas, hierbas

y arbustos útiles generando la mayor heterogeneidad vegetal, la cual denominan “La más

alta diversidad utilizable” (Moguel y Toledo, 1999).

20
Monocultivo de sombra ó Sombra especializada “La Vequia”: Es una plantación

moderna casi exclusiva con árboles no nativos de sombra (Inga spp.) a lo largo de todo el

cultivo, los cuales proveen sombra a todos los cafetos. Son unidades de producción

dirigidas a un mercado exclusivo.

Monocultivo sin sombra o Cafetal bajo sol “Teocelo”: Es una plantación especializada

sin ninguna cobertura arbórea, donde los cafetos son expuestos directamente a las

condiciones medio ambientales, lo que corresponde a un sistema agrícola sin carácter

agroforestal (Figura 2).

21
Figura 1. Área de estudio que comprende los seis sitios de estudio en la zona centro del Estado de Veracruz.

22
Figura 2. Clasificación empleada para los diferentes tipos de plantaciones de café acorde a

su grado de manejo para su producción. El cafetal rústico corresponde a las condiciones de

menor manejo y el monocultivo sin sombra a un manejo intensivo.

23
Cuadro 1. Sitios de estudio en la zona centro del Estado de Veracruz, México.

Altitud Cobertura N° Árboles

TIPO DE MANEJO Municipio (m.s.n.m) (%) (1 ha )
BOSQUE MESÓFILO
Las Cañadas (Control) Huatusco 1,135 96 1127
RÚSTICO
TRADICIONAL
El Mirador. Huatusco 940 90 318
POLICULTIVO
TRADICIONAL.
Finca Onza. Xico 1,050 85 309
Finca Monjes. Coatepec 1,100 90 269
SOMBRA
ESPECIALIZADA
La Vequia Huatusco 950 95 245
CAFETAL BAJO SOL.
Finca Bajo Sol de Teocelo. Teocelo. 1,080 0 0

24
5. METODOLOGÍA

El estudio de campo comprendió de octubre 2005 a julio del 2006 donde se muestrearon

seis sitios de estudio en tres temporadas: finales de lluvias del año 2005, secas del 2006 y

principios de lluvias del 2006.

Los criterios de selección para los sitios de estudio fueron los siguientes: a) Presentaron

diferente tipo de manejo, b) Presentaron cuerpos de agua condicionando la presencia de anfibios

y c) Cada sitio de estudio estaba separado a una distancia mayor a 5 km., para asegurar la

independencia en la toma de datos.

La técnica que se ajusta al muestreo de anfibios en áreas de diferente dimensión y con un

grado estructural similar, y asimismo, permite detectar los fuertes patrones de fidelidad a sus

microhábitats en el espacio y tiempo de anfibios (Blaustein et al.,1994; Stebbins y Cohen, 1995)

fue la siguiente:

5.1. TÉCNICA DE RELEVAMIENTOS POR ENCUENTROS VISUALES

Esta técnica consiste en una búsqueda minuciosa en los microhábitats más factibles para

detectar anfibios, realizando dos recorridos diarios (diurno y nocturno) al azar en cada sitio de

estudio durante dos horas cada uno, dos días seguidos en cada finca cafetalera y bosque, por lo

que los resultados se midieron en relación al tiempo invertido en cada sitio de estudio

(hrs./hombre) lo que permite hacer las comparaciones entre hábitat de diferentes dimensiones,

pero con cierta similaridad estructural (Crump y Scott, 1994).

Se colectaron, fijaron y etiquetaron dos individuos de cada especie como referencia de

las capturas y posterior revisión taxonómica con mayor detenimiento; estos ejemplares están bajo

resguardo en las instalaciones del Instituto de Ecología, A.C.

25
 En cada sitio de estudio se tomaron los siguientes datos: georreferencia, altitud, humedad,

temperatura y observaciones generales con el fin de generar el conocimiento necesario en el

proceso de fijado y preservación de los ejemplares colectados en cada sitio de captura

(McDiarmind et al., 1994; McDiarmind y Hayeck, 1994).

La nomenclatura taxonómica presentada en este estudio está actualizada con base en los

trabajos de Lynch (2000), Faivovich et al. (2005), Crawford y Smith (2005) y Frost et al.

(2006).

5.2. RIQUEZA Y ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS

Riqueza específica (S)

La riqueza específica se define como el número de especies registradas en cada sitio de

estudio obtenidas a través de la técnica de relevamientos por encuentros visuales, ya que permite

la obtención relativamente simple e importante del valor de una muestra de la comunidad

(Magurran, 1988; Feinsinger, 2003). Se generaron tablas comparativas con base en el tipo de

manejo al cual están sujetas las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo de montaña.

Índice inverso de Simpson (N2)

La diversidad de anfibios en función de la distribución de las abundancias relativas entre

cada especie, la cual se define como el número de especies y su abundancia relativa

(Lande,1995; Favila y Halffter, 1997; Gastón y Spicer, 2004), se estimo empleando el índice

inverso de Simpson, ya que éste permite determinar el número efectivo de especies en las

muestras y evita así la influencia de las especies raras, es decir, se proporcionó una medida del

número de especies cuando cada especie es ponderada por su abundancia relativa, por lo que nos

indica la estructura de la comunidad en función de la equitatividad de las especies dentro de una

muestra sin tener que hacer uso de logaritmos que pudiesen enrarecer los resultados (Magurran,

26
1988; Lande, 1995; Moreno, 2001; Feinsinger, 2003). El índice se calculó empleando el

programa PAST Versión 1.42 (Hammer et al., 2006), empleando la siguiente fórmula:

1
N2 =
λ
donde λ es el índice de Simpson, N2 es el número de especies efectiva en cada sitio y 1 es una

constante numérica.

Índice de Simpson

Para determinar la dominancia en la estructura de las comunidades de anfibios se empleó

el índice de Simpson, ya que éste permite conocer la probabilidad de que dos individuos tomados

al azar de una muestra sean de la misma especie, por lo que está fuertemente influido por las

especies dominantes (Margurran, 1988; Moreno, 2001).

λ = ∑ pi 2
Donde pi es la abundancia proporcional de la especie i, es decir, el número de individuos de la

especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra.

Curvas de acumulación de especies

Se generaron las curvas de acumulación de especies para cada sitio de estudio empleando

cuatro estimadores no paramétricos (Mao Tao, ICE, Chao2 y Bootstrap) con el programa

EstimateS Versión 7.5 (Colwell, 2005), empleando 1000 iteraciones con reemplazo de las

muestras, esto mismo para evitar que los sesgos temporales o espaciales en la toma de datos en

cada cafetal y el fragmento de bosque pudiesen afectar el número de especies esperado encontrar

en los recorridos (Soberón y Llorente, 1993; Moreno, 2001)

27
 Se empleó la ecuación de Clench como un estimador paramétrico y modelo asintótico

basado en la predicción del número de especies en una muestra, es decir, la probabilidad de

encontrar una nueva especie aumentará (hasta un máximo) conforme más tiempo se pase en el

campo, por lo tanto, la probabilidad de añadir especies nuevas eventualmente disminuye, y la

experiencia con el método de muestreo y con el grupo taxonómico estudiado aumenta (Moreno,

2001); esto último realizando regresiones no lineales con el programa STATISTICA Versión 7.1

(StatSoft, 2005).

Las comparaciones de las curvas de acumulación de especies están dadas con base en los

intervalos de confianza al 95% generados por el programa EstimateS y escalados con base al

número de individuos como un método efectivo para contrastar la riqueza de especies obtenida y

estimada en los diferentes ambientes con cierto grado de disturbio (Gotelli y Colwell, 2001).

5.3. COMPOSICIÓN DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS

Se analizó la composición de las comunidades de anfibios a partir de los resultados de las

abundancias obtenidas para cada una de las especies registradas en cada sitio de estudio,

graficando curvas de abundancia-dominacia, rango-dominancia o curva de Whittaker, debido a

que permiten comparar la composición de especies entre muestras a partir de la riqueza

específica (Magurran, 1988; Feinsinger, 2003). El ancho del gráfico sobre el eje X refleja el

número de especies que contiene (S = riqueza de especies) y el eje Y refleja la abundancia

relativa de cada especie en cada uno de los puntos (n), por lo que, es importante poner

detenimiento en la forma, orden de los puntos y las especies que contiene cada curva (Magurran,

1988; Feinsinger, 2003).

28
5.4. COMPARACIÓN Y PATRÓN DE ANIDAMIENTO DE LAS COMUNIDADES DE

ANFIBIOS

Índice de similitud de Jaccard

Se empleo el índice de similitud de Jaccard para comparar el grado de similitud o

asociación entre las comunidades de anfibios de cada cafetal y el fragmento de bosque mesófilo

de montaña a partir del número de especies compartidas, ya que no distingue entre las especies

más abundantes o raras.

Los valores del índice van de 0 cuando ambos sitios son totalmente diferentes a 1 cuando

son idénticos (Magurran, 1988 y Moreno, 2001). Este índice se obtiene mediante la siguiente

fórmula:

C
IJ =
a+b−c
donde:

a = número de especies presentes en el sitio A

b = número de especies presentes en el sitio B

c = número de especies compartidas por ambos sitios (A y B)

Asimismo, se realizó un análisis de conglomerados para relacionar las comunidades de

anfibios en los diferentes cafetales y el fragmento de bosque mesófilo empleando UPGMA

(unweighted pair-group method with arithmetic averaging) como medida de agrupamiento y el

índice de similitud de Jaccard como medida de proximidad (Magurran,1988).

29
Complementariedad

Se evaluó la complementariedad como el grado de disimilitud en la composición de

anfibios entre pares de comunidades (Colwell y Coddington, 1994). El valor de

complementariedad entre las fincas cafetaleras y el bosque mesófilo (como control), se obtuvo

por medio de la siguiente fórmula:

Sj + S k − 2V jk
C= × 100
Sj + Sk − Vjk

donde Sj y Sk son el número de especies registradas para los sitios j y k, Vjk es el número de

especies comunes entre los sitios j y k, y C es la complementariedad entre los sitios j y k .

El valor de este índice varia desde 0 cuando ambos sitios son idénticos en su composición

de especies, hasta 1 cuando son totalmente diferentes, es decir, el valor obtenido tiene un

significado inverso a la similitud indicando la tasa de recambio entre pares de sitios o diversidad

beta (Magurran, 1988; Halffter, 1998; Moreno, 2001; Feinsinger, 2003). Un ejemplo tal, donde

los sitios A y B presentan 14 especies pero 3 especies son diferentes, es decir, en una zona tiene

3 especies diferentes a la otra o comparten un 21 % de las especies.

Patrón de anidamiento de las comunidades de anfibios.

Para analizar los patrones de anidamiento de los ensamblajes de anfibios, es decir, si las

seis comunidades de anfibios se encuentran como subconjuntos del total de la diversidad de la

zona centro del Estado de Veracruz, se empleó la métrica T° (temperatura de un sistema)

generada por el programa Nestcalc (Atmar y Patterson, 1993), la cual determina una medida

estándar del desorden que se genera en un proceso de orden de extinción-colonización de

30
especies, a partir de la desviación de una matriz con datos de presencia-ausencia de las especies

y partiendo de una matriz perfectamente anidada (datos agrupados) (Atmar y Patterson, 1993).

Es decir, el programa supone que el área presentaba inicialmente un hábitat adecuado y una biota

ancestral, por lo que, a medida que la temperatura inicia en 0° se denomina un anidamiento

perfecto no azaroso donde los procesos de extinción y recolonización del ensamblaje de especies

son de manera dependiente, mientras que a 100° un no anidamiento azaroso implicando una alta

heterogeneidad y que los procesos de extinción y recolonización en los subconjuntos de especies

son independientes (Atmar y Patterson, 1993). La significancia estadística de la matriz se evaluó

empleando 1000 simulaciones con la Prueba de Monte-Carlo (Atmar y Patterson, 1993).

Para el empleo de la temperatura, se hace una analogía con los atributos del estado

liquido, donde por definición sus moléculas tienen un completo orden a 0°; y a medida que la

temperatura se incrementa se genera “calor, ruido o desorden” entre éstas, por lo que, a una

temperatura de 100° no existe orden alguno y es gas libre, es decir, cada molécula tiene una

historia totalmente independiente de las otras y la posible correlación de dependencia entre ellas

ha desaparecido.

5.5. CORRELACIONES

Se empleó el coeficiente de correlación de rango de Spearman, debido a que es el mejor

estadístico cuando se desconoce si los datos provienen de una distribución normal y no implica

una relación lineal (Zar, 1999), para correlacionar la riqueza de anfibios de cada uno de los sitios

de estudio con once variables (cobertura, riqueza de árboles, densidad de árboles por hectárea,

hojarasca, riqueza de coleópteros, riqueza de dípteros, riqueza de himenópteros (Formicidae),

riqueza de helechos, riqueza de epífitas, riqueza de aves y riqueza de mamíferos pequeños)

obtenidas de la base de datos del proyecto BIOCAFE II (Mehltreter y González-Gálvez, 2006);

31
que pudieran generar algún patrón de entendimiento de la riqueza de anfibios registrada, con la

heterogeneidad de las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo de montaña, ya que

este estudio es parte del proyecto BIOCAFE. El análisis fue gestionado con el programa

STATISTICA Versión 7.1 (StatSoft, 2005) empleando un 95% de confianza y un α = .05.

32
6. RESULTADOS
6.1. RIQUEZA Y ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS

Con un esfuerzo de muestreo de 240hrs/hombre y 120 recorridos durante los meses de

octubre 2005 a julio 2006, se registraron 841 anfibios registrados pertenecientes a 22 especies de

ocho familias, donde 17 especies estuvieron presentes en los cafetales y 7 fueron exclusivas de

los cafetales (Ollotis valliceps, Craugastor pygmaeus, Syrrhophus cystignathoides, Smilisca

baudinii, Hypopachus variolosus, Lithobates vaillanti y Bolitoglossa platydactyla; Cuadro 2 y

3).

En el fragmento de bosque mesófilo de montaña (grupo control) se registraron 15

especies, de las cuales, 5 especies (Craugastor sp.14, Craugastor sp.5, Charadrahyla taeniopus,

Parvimolge towsendi y Pseudoeurycea sp.) fueron exclusivas de este sitio (Cuadro 2).

Dentro de las 17 especies registradas en los cafetales sujetos a diferente manejo, 15 son

nativas de un bosque mesófilo de montaña (IUCN et al., 2006), asimismo, las especies restantes

(Ollotis valliceps, Craugastor pygmaeus, Syrrhophus cystignathoides, Ecnomiohyla

miotympanum, Smilisca baudinii, Lithobates berlandieri y Bolitoglossa platydactyla) son

consideradas como tolerantes a cierto grado de disturbio antropogénico o al menos registradas no

sólo en ambientes reconocidos como no perturbados (IUCN et al., 2006).

Ecnomiohyla miotympanum se registró en todos los muestreos diurnos y nocturnos en las

fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y en el fragmento de bosque mesófilo durante todo

el periodo en que se realizó el estudio.

La estructura de las comunidades de anfibios basado en la riqueza específica y el índice

inverso de Simpson mostraron al fragmento de bosque mesófilo como el más diverso (S = 15, N2

= 5.85, D = 0.17) seguido por el cafetal rústico tradicional “Mirador” (S = 12, N2 = 6.94, D =

33
0.14) y el policultivo tradicional “Onza” (S = 11, N2 = 6, D = 0.17) donde se destacó que es

conveniente basarnos en la riqueza especifica como mejor indicador biológico, ya que la

diferencia con los índices empleados en los resultados es debida a cuestiones numéricas por las

abundancias relativas de cada especie registrada.

La riqueza específica y estructura de las comunidades de anfibios en las fincas sombra

especializada “Vequia” y bajo sol “Teocelo” presentaron valores menores (Cuadro 2).

34
Cuadro 2. Lista total de anfibios y su abundancia para las cinco fincas cafetaleras y un

fragmento de bosque mesófilo durante el periodo octubre del 2005- julio 2006.

Bosque Rústico Policultivo Policultivo Cafetal

Mesófilo Tradicional Tradicional Tradicional SombraEsp. Bajo sol
Clave "Cañadas" "Mirador" "Onza" "Monges" "vequia" "Teocelo" TOTALES
Clase anfibia
Orden Anura
Familia Bufonidae
Ov Ollotis valliceps 1 6 2 9
Familia Brachycephalidae
Cb Craugastor berkenbuschii 1 8 1 3 13
Cl Craugastor loki 33 1 34
Cm Craugastor mexicanus 55 8 15 2 4 84
Cp Craugastor pygmaeus 25 24 20 31 5 105
Cr Craugastor rhodopis 78 9 1 88
C14 Craugastor sp.14 12 12
C5 Craugastor sp.5 11 11
C8 Craugastor sp.8 7 1 8
C9 Craugastor sp.9 5 1 6
Sc Syrrhophus cystignathoides 16 40 81 19 13 169
Familia Centrolenidae
Hf Hyalinobatrachium fleischmanni 3 5 15 23
Familia Hylidae
Em Ecnomiohyla miotympanum 43 24 15 24 27 24 157
Ct Charadrahyla taeniopus 9 9
Sb Smilisca baudinii 1 1
Familia Leptodactylidae
Lf Leptodactylus fragilis 8 2 7 1 3 21
Familia Microhylidae
Hv Hypopachus variolosus 1 1 2
Familia Ranidae
Lb Lithobates berlandieri 1 26 21 6 3 57
Lv Lithobates vaillanti 26 26
Orden Caudata
Familia Plethodontidae
Bp Bolitoglossa platydactyla 1 1
Pt Parvimolge towsendi 2 2
Ps Pseudoeurycea sp. 3 3
Abundancia 271 144 139 150 87 50 841
N° TOTAL DE ESPECIES 15 12 11 8 8 6 22 spp
N2 (inverso de Simpson) 5.85 6.94 6.00 2.88 3.65 3.14
Dominancia (índice de Simpson) 0.17 0.14 0.17 0.35 0.27 0.32

35
6.2. CURVAS DE ACUMULACIÓN DE ESPECIES

Los estimadores no paramétricos (Mao Tao, ICE, Chao2 y Bootstrap) y uno paramétrico

(Clench) determinaron que el número de especies registradas en las cinco fincas cafetaleras y el

fragmento de bosque mesófilo fue de un 55% y el 100% (Cuadro 3). No obstante, debido al

número de especies raras (singletons, S = 4) en el cafetal rústico tradicional “Mirador” y sombra

especializada, no se alcanza al menos el 73% de la riqueza estimada como valor inicial (Cuadro

2 y 3).

18

16
Bosque
Mesófilo
"Cañadas"
14
Rústico
Tradicional
12 "Mirador"
Número de especies

Policultivo
10 Tradicional
"Onza"
8 Policultivo
Tradicional
6
"Monges"

Sombra
4
Esp.
"Vequia"

2 Cafetal
Bajo Sol
"Teocelo"
0
0 50 100 150 200 250
Número de individuos

Figura 3. Curvas de acumulación de especies correspondientes a las cinco fincas cafetaleras

y un fragmento de bosque mesófilo del periodo octubre 2005- julio 2006 en la zona centro

del Estado de Veracruz.

36
 Por otra parte, cabe destacar que la finca cafetalera bajo sol “Teocelo” a partir de las 6

especies y con 50 individuos comienza a generar una tendencia asintótica, más no así las cuatro

fincas cafetaleras y el fragmento de bosque restantes, lo que indica que aún faltan especies por

ser registradas en estos últimos sitios (Figura 3; Cuadro 3).

Cuadro 3. Riqueza estimada empleando cinco estimadores para los seis sitios de estudio

durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006.

Estimadores
Sitios Sobs Mao Tao ICE Chao2 Bootstrap Clench %SppRegist
Bosque Mesófilo "Cañadas" 15 16.8 15.0 20.0 15.0 16.8 75 - 100
Rústico Tradicional "Mirador" 12 14.6 12.0 20.0 12.0 14.8 60 - 100
Policultivo Tradicional "Onza" 11 13.8 11.0 15.0 11.0 12.9 73 - 100
Policultivo Tradicional "Monges" 8 10.4 8.0 10.8 8.0 8.9 74 - 90
Sombra Esp."Vequia" 8 10.4 9.0 14.5 8.0 9.7 55 - 100
Cafetal Bajo sol "Teocelo" 6 6.0 6.0 8.0 6.0 6.9 75 - 100
Conjunto de sitios 22 23.9 22.0 27.0 22.0 24.0 81 - 100

Los intervalos de confianza de cada una de las curvas de acumulación de especies

indicaron que el número de especies en los cafetales policultivo tradicional “Monges” y “Onza”,

cafetal sombra especializada “Vequia” y en el fragmento de bosque mesófilo de montaña

aumentó, por lo que es probable registrar nuevas especies efectuando un mayor número de

muestreos (Figura 3), mientras que en el cafetal bajo sol “Teocelo” disminuyó, atribuyendo a

este cafetal un bajo número de especies a partir del muestreo efectuado durante el periodo de

estudio. Asimismo, debido al traslape de los intervalos de confianza generados, no existe una

diferencia significativa con un 95% de confianza en la riqueza obtenida para cada sitio de

estudio.

37
 El número de especies registradas para el conjunto de los sitios, determinó que se obtuvo

un 81% y el 100% (Cuadro 3); donde los uniques (S = 1.7) y duplicates (S = 1.8) ó especies raras

indican la necesidad de un mayor número de muestreos ya que sus valores permanecieron

constantes (Figura 4).

40
Especies
observadas
(S obs)
35

Mao Tao

30

ICE
25
Número de especies

Chao2
20

15 Bootstrap

10
Unique

5
Duplicate

0
0 50 100 150 200 250
Esfuerzo de muestreo (hrs/hombre)

Figura 4. Curvas de acumulación de especies de anfibios empleando diferentes índices,

para el conjunto de los sitios muestreados en la zona centro del Estado de Veracruz

durante el periodo octubre del 2005 a julio 2006.

38
6.3. COMPOSICIÓN DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS

La composición de especies de anfibios en el periodo de estudio para el conjunto de sitios

permitió determinar a la familia Brachycephalidae como dominante en más de un 45.5 % de las

capturas, seguida de las familias Hylidae (13.63%), Plethodontidae (13.63%), Ranidae (9.09%)

y Leptodactylidae, Centrolenidae, Bufonidae y Microhylidae (4.54 %, en todos los casos; Figura

5).

Composición de especies por Familia (%)

Microhylidae
Leptodactylidae
(4.54) (4.54)

Centrolenidae
(4.54)

Bufonidae (4.54)

Brachycephalidae
Ranidae (9.09)
(45.45)

Plethodontidae
(13.63)

Hylidae (13.63)

Figura 5. Composición de especies registradas para el conjunto de sitios muestreados

durante el periodo de estudio octubre 2005 a julio 2006.

39
 La contribución de especies por familia, colocó a la familia Brachycephalidae como la

más diversa (en un 33.3% a 62.5%) dentro de los sitios muestreados, es decir la mayor parte de

la riqueza registrada esta dominada por una familia de hábitos terrestres y modo reproductivo

con desarrollo directo fuera del agua. Las familias restantes mostraron una desigualdad en

proporciones, ya que cada sitio presenta diferencias en su manejo ó gradiente ambiental (Figura

2 y 6).

Composición de especies por Familia (%)

120

100 Bufonidae
8.33 9.09 12.50

Brachycephalidae
80
33.3 50.0
% de especies.

53.3
62.5
Centrolenidae
54.5 50.0
60 Hylidae
8.3

6.7 17 17 Leptodactylidae
40
13 9.1
8.3
13 13 Microhylidae
6.7 16.7
9
20 8.3
12.5 12.5
6.7
9.1
Ranidae
13 16.7 17
12.5 12.5
9.1
Plethodontidae
0
Bosque Rústico Policultivo Policultivo Sombra Bajo sol
mesófilo "Mirador" "Onza" "Monges" esp."Vequia" "Teocelo"
Sitios

Figura 6. Distribución proporcional de las especies por familia registrada en cada sitio

muestreado. La familia Brachycephalidae mostró el mayor aporte de especies en cada sitio

durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006.

40
 Con base en su forma y distribución de especies las curvas de abundancia-dominancia

mostraron al cafetal rústico tradicional y el fragmento de bosque mesófilo como los más

diversos, ya que representan una mayor equitatividad en su abundancia por especie; seguidos por

los policultivos tradicional “Onza” y “Monges” y por último los cafetales bajo sol “Teocelo” y

sombra especializada “Vequia” (Figura 7).

Los gráficos de rango abundancia- dominancia determinaron que las especies dominantes

en cada cafetal sujeto a diferente manejo y el fragmento de bosque mesófilo de montaña fueron

las siguientes: Craugastor rhodopis dominó en el fragmento de bosque mesófilo de montaña,

Lithobates berlandieri en el cafetal rústico tradicional “Mirador”, Syrrhophus cystignathoides en

los cafetales con policultivo tradicional “Monges” y “Onza”, Craugastor pygmaeus en el cafetal

con sombra especializada “Vequia”, y por último Ecnomiohyla miotympanum en el cafetal bajo

sol “Teocelo”.

Las especies catalogadas como raras por sus bajos números de registros fueron:

Pseudoeurycea sp (3), Parvimolge towsendi (2), Smilisca baudinii (1), Hypopachus variolosus

(1) y Bolitoglossa platydactyla (1) respectivamente; por lo que, éstas últimas especies están en

las “colas” de los gráficos rango-abundancia (Cuadro 2 y Figura 7).

41
 5 S= 15 S=12 S=8
S=11 S=8 S=6
N2=5.89 N2=6.94 N2=6 N2=2.88 N2=3.65 N2=3.14 Bosque
4.5 Cr Sc mesófilo de
Cm montaña
4
Em Café rústico
Sc
Lb tradicional
3.5 Cl Lv Cp "Mirador"
Cp Cp Em Em
Em Em
Lb
LogN (n) número de individuo

3 Cp Sc Café
C14 Sc Hf Em Cm policultivo
2.5 C5 Sc tradicional
Ct Cr "Onza"
Cm Café
2 Cb
Lf C8 Lf policultivo
Ov Lv
C9 Hf Cp tradicional
1.5
Cm "Monges"
Hf Sombra
Cb
1 Pt Lf Lb especializada
"Vequia"
Ps Lf Ov Cm
0.5
Café bajo
Ov Cl Hv sol "Teocelo"
Sb Hv Cb C8 Cr Lf C9
0
Cb Lb Bp

-0.5 Disposición espacial de las especies

Figura 7. Gráficos de rango-abundancia donde se muestran los cambios en la composición

de especies de anfibios en las cinco fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un
fragmento de bosque mesófilo de montaña durante el periodo de estudio octubre 2006-
julio 2006. Referencias: Bp:Bolitoglossa platydactyla, Cb:Craugastor berkenbuschii, Cl:Craugastor
loki, Cm:Craugastor mexicanus, Cp:Craugastor pygmaeus, Cr:Craugastor rhodopis, Ct:Charadrahyla
taeniopus, C14:Craugastor sp.14, C5:Craugastor sp.5, C8:Craugastor sp.8, C9:Craugastor sp.9,
Em:Ecnomiohyla miotympanum, Hf:Hyalinobatrachium fleischmanni, Hv:Hypopachus variolosus,
Lb:Lithobates berlandieri, Lf:Leptodactylus fragilis, Lv:Lithobates vaillanti, Ov:Ollotis valliceps, ,
Ps:Pseudoeurycea sp., Pt:Parvimolge towsendi, Sb:Smilisca baudinii, Sc:Syrrhophus cystignathoides.

En los siguientes apartados se muestra la manera en que varió la composición de las

comunidades de anfibios durante tres temporadas muestreadas.

42
6.3.1. Composición de especies de anfibios a finales de la temporada de lluvias 2005

(Octubre – Diciembre), secas 2006 (Marzo – Mayo) e inicio de lluvias 2006 (Junio – Julio)

Con base en su forma y distribución de especies los gráficos de rango-abundancia a

finales de la temporada de lluvias 2005 (Octubre – Diciembre) mostraron que el policultivo

tradicional “Onza” es el más diverso, ya que representa una mayor equitatividad en sus

abundancias por especie; seguido por el fragmento de bosque mesófilo de montaña (Figura 8).

Las especies más raras fueron Charadrahyla taeniopus, Parvimolge towsendi,

Pseudoeurycea sp, Smilisca baudinii, Hypopachus variolosus, Lithobates vaillanti, Bolitoglossa

platydactyla, (Figura 8).

Con base en su forma y distribución de especies en los gráficos rango-abundancia en la

temporada de secas 2006 (Marzo – Mayo) se registro al fragmento de bosque mesófilo de

montaña con el mayor número de especies en comparación con los cafetales sujetos a diferente

manejo. No obstante, los cafetales sujetos a un manejo tradicional (policultivo tradicional

“Onza” y rústico tradicional “Mirador”) indicaron ser más ricos y diversos que el resto de los

cafetales (Figura 8).

Las especies más raras fueron Ollotis valliceps, Craugastor berkenbuschii, Craugastor

pygmaeus, Craugastor sp.9, Charadrahyla taeniopus e Hypopachus variolosus, con un solo

ejemplar registrado (Figura 8).

Con base en su forma y distribución de especies en los gráficos rango-abundancia al

inicio de la temporada de lluvias 2006 (Junio – Julio) los cafetales bajo un manejo tradicional

(finca policultivo tradicional “Monges” y “Onza”, la finca rústico tradicional “Mirador”) y el

fragmento de bosque mesófilo de montaña fueron ricos y diversos, en contraste con los cafetales

bajo sombra especializada “Vequia” y bajo sol “Teocelo” (Figura 8).

43
 Bosque mesófilo de montaña Café rústico tradicional "Mirador"
(12 especies)
(15 especies)
3.5
4.5
Cp Lb Lv
3
4
Cr Em
3.5 Cm 2.5
Sc

LogN(n) número de individuos

Cl Cm Cb
LogN(n) número de individuos

3 Lb Cp
Em Cr 2
Em Cr Cr
2.5
Em Sc
1.5
2 C14 Em Hf
Cl
C5 Lf C14 Cr Em
1.5 Ct 1
C8 C9 C5
Ct Lf Lf
1 Pt Cl 0.5
Ps C8 C5 Hv
0.5
Cb 0 Ov Sb
0 Lb C9 Ct Lv
-0.5
-0.5

Café policultivo tradicional "Onza" Café policultivo tradicional "Monges"

(11 especies) (8 especies)
3.5 4.5
Cp
4 Sc
3 Lb
Sc Sc 3.5
2.5 Em Sc
LogN(n) número de individuos

LogN(n) número de individuos

Hf 3 Em

2 Cp Sc
Lf 2.5

Ov Hf Cm Sc Cm
1.5 2
Cm Cp
Em 1.5
Lb
1
Cm Cm 1
0.5 Lb
0.5
Cp Em Cm
0 Cb Lb Cp 0 Ov Lf Em Cr Em
Cl Ov C8
-0.5 -0.5

Café sombra especializada "Vequia"

(8 especies)
Café bajo sol "Teocelo"
(6 especies)
3.5
3
Cp
3 Em
2.5

2.5 Em Sc
LogN(n) número de individuos

LogN(n) número de individuos

Em 2
Sc
2 Em
Cm Sc
1.5
1.5
Sc Cp
Em Cp
Cb Em
Lf 1
1

Cm Lb
0.5 0.5
Sc
0 C9 Hv 0 Bp Lb Cp
Sc
-0.5
-0.5

Figura 8. Gráficos rango-abundancia para la composición de las comunidades de anfibios en cada

sitio en las temporadas: Š = finales Lluvias 2005, „ = Secas 2006 e ∆ = inicio Lluvias 2006.

44
6.4. COMPARACIÓN Y PATRÓN DE ANIDAMIENTO DE LAS COMUNIDADES DE

ANFIBIOS

El análisis de las comunidades de anfibios empleando el índice de similitud de Jaccard

mostró que las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo presentan una menor

similitud promedio (ISj = 0.45) y por tanto una mayor complementariedad promedio (C = 0.55);

indicando que los sitios de estudio poseen distintas especies, por tanto, una mayor diversidad

beta (Cuadro 4).

Cuadro 4. Matrices de similitud y complementariedad (sombreado) para los sitios

muestreados durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006.

Bosque Rústico Policultivo Policultivo
Mesófilo Tradicional Tradicional Tradicional SombraEsp. Cafetal Bajo
Sitios de estudio. "Cañadas" "Mirador" "Onza" "Monges" "vequia" sol "Teocelo"
Bosque Mesófilo "Cañadas" 0.45 0.50 0.64 0.64 0.73
Rústico Tradicional "Mirador" 0.55 0.47 0.42 0.57 0.71
Policultivo Tradicional "Onza" 0.50 0.53 0.42 0.54 0.58
Policultivo Tradicional "Monges" 0.36 0.58 0.58 0.55 0.60
Sombra Esp."Vequia" 0.36 0.43 0.46 0.45 0.44
Cafetal Bajo sol "Teocelo" 0.27 0.29 0.42 0.40 0.56

El dendrograma generado a partir de los índices de Jaccard mostró dos grupos, uno

conformado por el fragmento de bosque mesófilo de montaña y el cafetal rústico tradicional

“Mirador” (ISj = 0.55) como los más similares entre sí, y un segundo grupo conformado por los

cafetales sujetos a diferente manejo; destacando entre éstos la mayor similitud obtenida entre el

policultivo tradicional “Monges” y policultivo tradicional “Onza” (ISj = 0.58) (Cuadro 4; Figura

9).

45
 El cafetal bajo sol “Teocelo” y cafetal bajo sombra especializada “Vequia” no

presentaron relación cercana de agrupamiento, por lo tanto, presentaron diferencias entre ambas

comunidades de anfibios con respecto a los demás sitios de estudio. Esto sugiere un alto

recambio de especies entre los cafetales sujetos a diferente manejo y el fragmento de bosque

mesófilo de montaña durante el periodo de octubre 2005 a julio 2006 (Figura 9).

46
 Índice de similitud de Jaccard.

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9
0.1

1
VSE
1

BST
2

OPT
3

MPT
4

MR
5

BMM
6
7

Figura 9. Dendrograma generado a partir de un análisis de conglomerados para las cinco

fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un fragmento de bosque mesófilo de

montaña durante el periodo octubre 2005 a julio 2006. El eje Y representa el número de

sitios. Se empleo UPGMA como medida de agrupamiento y el índice de similitud de

Jaccard como medida de proximidad. Referencias: BMM: Bosque mesófilo de montaña,

MR: Rústico tradicional “Mirador”, OPT: Policultivo tradicional “Onza”, MPT: Policultivo

tradicional “Monges”, VSE: Cafetal sombra especializada “Vequia” y BST: Cafetal Bajo sol

“Teocelo”.

47
 El patrón de anidamiento de los ensamblajes de anfibios en los cafetales bajo un manejo y

un fragmento de bosque mesófilo de montaña fue altamente significativo, al igual que en los

cafetales sin bosque, implicando un anidamiento no azaroso de las comunidades de anfibios

como subconjuntos en la zona centro del Estado de Veracruz (Cuadro 5).

Cuadro 5. Patrones de anidamiento de las seis comunidades de anfibios en lo sitios de

estudio en la zona centro del Estado de Veracruz. Ambos grupos mostraron significancia

estadística en la prueba de Monte-Carlo (P <0.05).

Sitio N° de islas N° de spp. T° P

Cafetales bajo un manejo y
un fragmento de bosque
mesófilo. 6 22 11.1 0.0000334
Cafetales bajo un manejo. 5 17 32.2 0.0283

48
6.5. CORRELACIONES

Las variables que mostraron una correlación significativa con la riqueza de anfibios

fueron: cobertura (rs = 0.82, P = 0.04, N = 6), riqueza de árboles (rs = 0.99, P = 0.0003, N = 6)

y la riqueza de helechos (rs = 0.96, P = 0.003, N = 6); por lo tanto, la riqueza de anfibios

aumenta conforme mayor es la cobertura, riqueza de árboles y helechos.

Cuadro 6. Correlaciones de rango Spearman entre las variables del proyecto BIOCAFE y

la riqueza de anfibios obtenida durante el periodo octubre 2005 a julio 2006. Las

correlaciones significativas están marcadas por un asterisco (*) al extremo derecho.

Correlaciones de Spearman.
Riqueza de Anfibios
Variables rs P
Cobertura 0.82 0.04 N=6*
Riqueza de árboles 0.99 0.0003 N=6*
Densidad de árboles (1 ha) 0.55 0.26 N=6
Riqueza de Helechos 0.96 0.003 N=6*
Riqueza de Epífitas 0.78 0.07 N=6
Hojarasca 0.32 0.54 N=6
Riqueza de Coleopteros 0.37 0.47 N=6
Riqueza de Hymenopteros (Formicidae) 0.03 0.96 N=6
Riqueza de Dípteros 0.10 0.85 N=6
Riqueza de Aves 0.23 0.66 N=6
Riqueza de Pequeños Mamíferos 0.54 0.27 N=6

49
7. DISCUSIÓN

Este estudio permitió determinar la diversidad de anfibios durante el periodo de octubre

del 2005 a julio del 2006 en cafetales sujetos a diferente manejo y un fragmento de bosque

mesófilo en la zona centro del Estado de Veracruz.

7.1. RIQUEZA Y ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE ANFIBIOS.

Con base en las seis curvas de acumulación generadas y ajuste al modelo de Clench, se

registró un 55 y el 100% de las especies probables a ser detectadas en el periodo de muestreo, lo

que indica que la diversidad de anfibios en las fincas cafetaleras ha sido registrada de manera

efectiva (Ver Cuadro 3). Asimismo, es importante aclarar que estas curvas de acumulación

generadas están restringidas a la técnica de muestreo y el periodo de octubre 2005 a julio del

2006 para las cinco fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo en los Municipios de

Coatepec, Xico, Teocelo y Huatusco de la zona centro del Estado de Veracruz.

La riqueza total fue de 22 especies, donde 7 fueron exclusivas de los cafetales sujetos a

diferente manejo de forma conjunta y 5 al fragmento de bosque mesófilo. Lo que implica que el

fragmento de bosque mesófilo de montaña no puede sustentar la diversidad de anfibios por si

solo en este escenario fragmentado; por ende es necesario conservar estos agrosistemas y

básicamente a aquellos que están bajo un manejo tradicional, ya que se registraron especies de

anfibios que cuentan con distintos requerimientos de hábitat o microhábitats propiamente ligados

a sus historias de vida (Sttebins y Cohen, 1995), por otra parte, cabe aclarar que en este estudio

no se empleó ninguna técnica adicional para detectar especies de hábitos fosoriales y las que

habitan por arriba de 1.8 metros en un estrato vertical en los sitios de muestreo; lo cual puede

50
justificar la ausencia del Orden Gymnophiona y otras especies que desarrollan sus actividades en

el dosel.

En lo que respecta a la riqueza de especies entre los cafetales, se determinó al cafetal

rústico tradicional como el más diverso (S = 12) seguido por el policultivo tradicional “Onza” (S

= 11), lo que rechazó la hipótesis de investigación que postulaba al cafetal policultivo

tradicional como el más rico y diverso; sin embargo, se puede apreciar que ambas fincas poseen

diferentes especies de anfibios y que la diferencia de solo una especie puede estar ligada a la

técnica de muestreo empleada, los efectos espacio-temporal al realizar los muestreos y que cada

especie de anfibio necesita cierta especifidad de hábitat, por lo cual se considera a ambos tipos

de cafetales como ricos y diversos; puesto que guiarnos por la identidad y número de las especies

fue lo más fiable (Magurran, 1998; Feinsinger, 2003; Ver Figura 6).

Por otro lado, si se contrasta la riqueza específica obtenida en los cafetales policultivo

tradicional “Onza” y rústico tradicional “Mirador” con el fragmento de bosque, este último posee

el mayor número de especies (S = 15) y por tanto, es más rico en especies; aceptando la segunda

hipótesis de investigación que remarcaba a la riqueza de anfibios en los cafetales, es menor a la

existente en un fragmento de bosque mesófilo de montaña. Resultados similares para anfibios se

han reportado por Marsh, (1997), Pearman (1997), Lips (1998) y Toral et al. (2002) para Centro

y Sudamérica, donde los fragmentos no perturbados ó hábitat continuos poseen una mayor

riqueza de especies de anfibios, en contraste con la riqueza encontrada en los sitios con

afectaciones humanas, lo que refuerza la idea que, los ambientes modificados pueden llegar a ser

sitios hostiles y difíciles para ser recolonizados o permitir la existencia de poblaciones viables

de ciertas especies de anfibios en cierto grado y por ende, no pueden estar presentes todas las

especies; lo anterior puede ser debido a los requerimientos biológicos de los anfibios como son:

51
la especificidad de hábitat y microhábitats, la tasa de evapotranspiración, presencia de cuerpos de

agua y un modo reproductivo que necesita de la humedad relativa (Duellman y Trueb, 1994;

Sttebins y Cohen, 1995). Por lo tanto, la presencia de un número considerable de especies de

anfibios en los cafetales rústico tradicional “Mirador”, policultivo tradicional “Onza” y

policultivo tradicional “Monges” (manejo tradicional; S = 15) indica que estos sitios poseen las

características estructurales y microhábitats propicios para albergar anfibios, ya que en estos

sitios se registraron a las especies Hyalinobatrachium fleischmanni, la cual necesita de una

cobertura nativa bien conservada (Duellman, 1970), y Craugastor berkenbuschii, Craugastor

loki, Craugastor mexicanus, Craugastor pygmaeus, Craugastor rhodopis como sensibles a las

perturbaciones e indicadoras de un bosque mesófilo bien conservado (Campbell 1999; IUCN et

al, 2006).

Con base en las 44 especies de anfibios registrados y consideradas como nativas del

bosque mesófilo de montaña en la zona centro del Estado de Veracruz (González-Romero et al.,

datos no publicados, Ver Anexo 1; IUCN et al., 2006), se determinó que los cafetales sujetos a

diferente manejo en conjunto poseen el 38.63%, de especies de anfibios propios de un bosque

mesófilo de montaña, lo que implica una disminución del 61.37 % de la riqueza de anfibios en

estos lugares con un grado de transformación; asimismo, cabe mencionar que de este 38.63%, el

34.1% se encuentra en los cafetales sujetos a un manejo tradicional (policultivos y rústico; S =

15).

En el fragmento de bosque mesófilo de montaña se registró el 34.1% de la riqueza de

anfibios con base en la literatura y registros disponibles, lo que este % indica que no todas las

especies de anfibios están activos todo el año e inclusive pasan desapercibidas un mayor lapso de

tiempo (Blaustein et. al., 1994; Duellman y Trueb, 1994).

52
 El bajo número de especies registrado en el bosque mesófilo de montaña puede estar

fuertemente ligado a la variación espacio-temporal y al azar en los muestreos en este periodo de

estudio y que el bosque mesófilo control no es un continuo, sino un fragmento.

En la misma zona de estudio, Pineda y Halffter (2004) registraron un número menor de

especies de anfibios (21 especies) en los periodos 1998 al 2000, esto debido a que ellos

enfocaron sus búsquedas a el Orden Anura; asimismo, los autores registraron 13 especies en los

cafetales con policultivo tradicional, y por tanto un mayor número de especies de anfibios

registradas bajo este manejo en este estudio (12 especies); no obstante, ambos estudios presentan

una composición diferente, ya que en este estudio de investigación se registraron cuatro especies

en cafetales en policultivo tradicional que ellos no registraron: Craugastor berkenbuschii,

Craugastor loki, Craugastor sp.8 y Leptodactylus fragilis.

En lo que respecta a la comparación de las demás especies registradas para cafetales bajo

sol y de sombra especializada, representan un aporte al conocimiento sobre la anfibiofauna

residente en estos hábitats modificados, ya que no se tiene hasta el momento conocimiento de

otro documento publicado a ser contrastado con este mismo grupo en el mismo tipo de ambiente

modificado por actividades humanas. Sin embargo, para otros grupos taxonómicos tales como

Himenoptera, Homoptera Coleoptera y Aves en estos agrosistemas mayormente tecnificados y

con empleo de agroquímicos se presentan disminuciones o fuertes cambios en la riqueza,

estructura (particularmente la dominancia) y composición de especies (Ver compilaciones:

Perfecto y Armbrecht, 2003); lo que, refuerza la idea de que estos agrosistemas son hábitats

difíciles a ser recolonizados o mantener poblaciones viables de especies de anfibios con

requerimientos específicos de hábitat.

53
 Cabe destacar que en este estudio se presentan algunas especies como Craugastor sp. que

necesitan una revisión más profunda, ya que presentaron dificultades en su identificación (J. D.

Lynch, com. pers.). Asimismo, se reconoce la incertidumbre que envuelve a las especies

Craugastor rhodopis y Craugastor loki ya que se postula una posible unificación o sinonimia de

C. loki con C. rhodopis (Darren Frost, com. pers.), no obstante, permanecen bajo su mismo

estatus hasta el momento de la realización de este trabajo de investigación (J. D. Lynch, com.

pers.).

Otro estudio de herpetofauna por Rendon-Rojas (1994) en cafetales de Oaxaca, reporta 5

especies en anfibios en cafetales bajo sombra, lo cual es un número menor al obtenido por este

estudio. Es probable que el resultado se deba a por lo que el mismo autor menciona, el poco

número de horas de muestreo y la ausencia de muestreos nocturnos. Estos últimos, para este

estudio de investigación fueron cruciales para obtener el mayor número de registros de especies

en los cafetales y un fragmento de bosque mesófilo de montaña muestreados en la zona centro de

Veracruz; lo que muestra la necesidad de poner énfasis en los muestreos nocturnos en los

estudios posteriores sobre anfibiofauna.

El empleo de los índices de diversidad de inverso de Simpson e índice de dominancia

(Simpson) permitieron complementar la riqueza específica, de modo tal que determinaron al

fragmento de bosque mesófilo de montaña como el más diverso y consecuentemente seguido por

el cafetal rústico tradicional. Se justificó el empleo de la riqueza específica y ambos índices

como complementarios en este estudio, debido a que estos índices suelen resumir mucha

información y dejan fuera el valor biológico de las especies de anfibios en las muestras

obtenidas; por ello asociados a la riqueza, sirvieron como una buena referencia de la variación de

la diversidad entre los cafetales en contraste con el fragmento de bosque mesófilo estudiado.

54
Estudios similares empleando el índice inverso de Simpson, pero con otros grupos taxonómicos,

Gallina et al. (1996) determinaron en la zona centro de Veracruz a los cafetales bajo sombra

como los más diversos en mamíferos debido a su alta heterogeneidad y por ende, una mayor

oferta alimenticia a los gremios de las especies residentes. Hasta ahora, no existe otro estudio

con énfasis en la diversidad de anfibios basados en índices para la zona centro del Estado de

Veracruz en ambientes modificados.

La riqueza y estructura de la comunidad de anfibios en tres temporadas muestreadas

(finales de lluvias 2005, secas 2006 e inicios de lluvias 2006) determinaron con base en su forma

y número de registros por especie que el fragmento de bosque mesófilo de montaña en la

temporada de lluvias 2005 fue el más diverso, en contraste con las fincas cafetaleras durante las

tres temporadas muestreadas. No obstante, los cafetales sujetos a un manejo tradicional

(“Monges”, “Onza” y “Mirador”) durante las tres temporadas presentaron un alto número de

registros de especies, en su mayor parte de la familia Brachycephalidae (Ver figura 8).

Por último cabe mencionar que la matriz que envuelve a cada cafetal sujeto a diferente

tipo de manejo y el fragmento de bosque mesófilo de montaña, puede estar afectando la riqueza

de especies determinada en este estudio; sin embargo, todos los registros de las especies aquí

presentadas fueron realizados dentro de cada cafetal y el fragmento de bosque mesófilo, ya que

nunca se muestreo en áreas circundantes a estos.

7.2. COMPOSICIÓN, COMPARACIÓN Y PATRÓN DE ANIDAMIENTO DE LAS

COMUNIDADES DE ANFIBIOS

La composición de especies de anfibios para las seis comunidades de este estudio estuvo

mayormente representada por la familia Brachycephalidae (por arriba del 45.5% de las capturas),

lo que indica que los cafetales sujetos a diferente manejo albergan especies que presenta un

55
modo reproductivo con huevos y larvas fuera del agua; y por ende la capacidad de subsistir en

estos ambientes modificados, debido a que pueden permanecer y establecerse sin necesidad de

cuerpos de agua presentes, pero si con una humedad relativa constante (Duellman y Trueb,

1994), en comparación con las especies de anfibios registrados de las otras 7 familias. Esta

tendencia puede estar atribuida a cambios en la estructura del cafetal ó incrementarse ya que los

cuerpos de agua presentes en los cafetales pueden contener contaminantes, dado que algunas

fincas están siendo sujetas a agroquímicos durante ciertas etapas de su producción (café sombra

especializada y café bajo sol), lo que pudiese haber limitado el número de registros de otra

especie con otro modo reproductivo durante el desarrollo de este estudio; algo similar es lo

reportado por Pineda et al. (2005), donde los Brachycephalidae (antes Leptodactylidae) se

mostraron como el gremio abundante en los policultivos tradicionales (entre 42% y 37%) de la

muestra obtenida.

Las curvas de abundancia-dominacia determinaron que especies pertenecientes a la

familia Brachycephalidae son dominantes con base en la frecuencia de registro en cuatro de los

sitios de estudio (Policultivo tradicional “Monges”y “Onza”, Sombra especializada “Vequia”y el

fragmento de bosque mesófilo de montaña), esto puede ser debido a la distribución de los

recursos alimentarios, agua, luz, cobertura entre otros disponibles para cada especie, técnica de

muestreo empleada, alta complementariedad promedio registrada (C = 55 %) y otros factores

bióticos significativos como cobertura, riqueza de árboles y riqueza de helechos, lo que puede

resultar en condiciones favorables para anfibios con hábitos preferentemente terrestres en

contraste con otros anfibios con diferentes formas de vida.

En el cafetal bajo sol “Teocelo” se registró a la familia Hylidae como dominante, no

obstante se destacan los bajos números de registros por especie, posiblemente asociados al

56
manejo productivo al que se ve sometida esta finca cafetalera (ejem: aplicación de

agroquímicos), debido a que en el periodo de muestreo en este estudio presenció la aplicación de

herbicidas sobre y por debajo de las plantaciones de café, asimismo, si a bajos números de

registros por especie consideramos, no descartamos la posibilidad que el cafetal sombra

especializada los aplique también (Ver Cuadro 2; Figura 7). En la Finca rústico tradicional

“Mirador” se mostró como dominante a la familia Ranidae, probablemente debido a que los

cuerpos de agua en este sitio presenten un mejor estado de conservación y propició que se

generaran mejores condiciones para un modo reproductivo con huevos y larvas (renacuajos)

dentro del agua por un periodo de tiempo considerable; lo que respecta a las demás familias en

este sitio fue equitativo en proporción de especies por familia y por ende diverso. En la misma

zona de estudio, Pineda et al. (2005) mostraron que el orden Anura no tiene una clara y definida

relación en términos de frecuencias de observación, asimismo, ninguna especie mantuvo la

misma posición jerárquica entre los cafetales con sombra (policultivos tradicionales) y los

fragmentos de bosque mesófilo estudiados.

Dentro de las curvas abundancia-dominancia en este estudio, las especies Syrrhophus

cystignathoides y Craugastor pygmaeus fueron registradas en todos los cafetales sujetos a

diferente manejo y se distribuyen de manera dominante o codominante con base en su número de

registros y lugar dentro de las curvas rango-abundancias presentadas, pero ambas especies no

fueron registradas en el fragmento de bosque mesófilo de montaña, lo que pudiese tener

implicaciones biológicas tal como ser especies indicadores en etapas iniciales de la

fragmentación o una degradación ambiental al incrementar sus números, ya que su ausencia

durante todo el muestreo en el bosque mesófilo de montaña fue contrastante al estar catalogadas

57
como especies propias de este último; no obstante, no descartamos que en algún otro fragmento

de bosque mesófilo en la zona de estudio estén presentes.

El análisis de similitud mostró al cafetal rústico tradicional “Mirador” y el fragmento de

bosque mesófilo control como los más similares, asimismo el cafetal policultivo tradicional

“Onza”, lo que determinó al manejo tradicional como el de menor impacto debido que conserva

dentro de su estructura vegetal posiblemente un mayor número de microhábitats disponibles y

necesarios para las especies de anfibios propias de un bosque mesófilo; por tanto, mejores

condiciones micro y macro climáticas (Ver cuadro 4 y Figura 8).

Cabe destacar que la complementariedad promedio fue del 55%, lo que indica que las

diferentes especies de anfibios no sólo se limitan al fragmento de bosque mesófilo de montaña

estudiado, si no que hay diferentes especies presentes en cada cafetal sujeto a diferente manejo.

En la misma zona de estudio con el Orden Anura Pineda y Halffter (2004) registraron un valor

de 67% de complementariedad, un valor mayor al obtenido en este estudio, asimismo Williams-

Linera y colaboradores (2005) pero con el grupo de árboles registro valores entre un 90% a 80%

contrastando solo cafetales abandonados y activos respectivamente con bosque mesófilo, lo que

incrementa la idea de que los cafetales están funcionado como reservorios de distintos grupos

taxonómicos, ya que para nuestro grupo estudiado los identifica como lugares importantes a

conservar una buena porción de especies de anfibios, esto básicamente aplicable para los

cafetales bajo un manejo tradicional. Por tanto, los cafetales son factibles de ser reconocidos

como corredores o complementos del bosque mesófilo de montaña.

La composición y comparación de las comunidades de anfibios en tres temporadas

(finales de lluvias 2005, secas 2006 e inicio de lluvias 2006) determinó y reafirma que la

diversidad de anfibios no reside en la riqueza a un nivel local si no en patrones a una escala de

58
intercambio de especies en todos los sitios estudiados. Lo que implica que la diversidad fluctúa

de manera constante con base en los patrones de detección de los anfibios, es decir, la presencia

o ausencia de los anfibios registrados en los cafetales sujetos a diferente manejo y un fragmento

de bosque mesófilo responden fuertemente a sus patrones de reproducción, fidelidad a sus

microhábitats, la técnica de muestreo empleada, así como al manejo al cuál están sujetas las

cinco fincas cafetaleras durante las temporadas (Ver figura 8).

El patrón de anidamiento o subconjuntos de las comunidades de anfibios fue alto tanto

con el conjunto de los sitios de estudio como en los cafetales bajo un manejo sin bosque (Ver

cuadro 5); en contraste con otros estudios en la misma zona de estudio tales como Pineda y

Halffter (2004) con Anuros una T = 36.12°, Williams-Linera et al. (2005) con árboles una T =

45.04° y en Norteamérica con riqueza de anfibios un valor mayor al obtenido fueron Kolozsvary

y Swihart (1999) una T = 7.29; asimismo, se presentan diversos e interesantes contrastes con la

compilación de trabajos por Wright et al. (1998), donde se destaca que algún grado de

anidamiento es común en la naturaleza.

Por lo que a partir, de los resultados obtenidos con la temperatura del sistema (T°) se

determinó que la composición de las especies de las fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo

y un fragmento de bosque mesófilo no es azarosa y son subconjuntos de una biota mayor.

Lo anterior puede ser debido a la heterogeneidad espacial (composición, estructura

vegetal y tipo de manejo), los procesos evolutivos que se llevan acabo (adaptación local y

especiación) e históricos (evolución, conformación de ensambles y procesos estocásticos) dentro

de los sitios estudiados, y generado como un efecto posterior al establecimiento de los cafetales

sujetos a diferente manejo, por ende, que sean detectadas las comunidades de anfibios como

59
relativamente homogéneas y pertenecientes a una diversidad mayor como subgrupos anidados en

la zona estudiada.

7.3. CORRELACIONES

Se determinaron tres correlaciones significativas con variables ligadas a la

heterogeneidad de las fincas cafetaleras, lo que indica que la riqueza de anfibios y por lo tanto, la

diversidad dependen en cierta medida del estado de conservación de las fincas y manejo al que

están sujetas, es decir si la disminución de la cobertura y la riqueza de árboles se ve degradada

por un mal manejo dentro de éstas, la tendencia sería negativa y con ello resultaría una

disminución en la riqueza y diversidad de anfibios. La dinámica de estas fincas cafetaleras puede

variar fuertemente si las políticas gubernamentales no ofrecen las alternativas para seguir

operando sus producciones de café en la región como hasta el momento.

Por otro lado, la tendencia significativa entre la riqueza de anfibios con la riqueza de

helechos pudiese ser meramente un patrón estructural y azaroso dentro de los sitios de

muestreos, sin embargo, se ha identificado a los helechos como potenciales macro y

microhábitats para una gran diversidad de anfibios presentes en diversas regiones o ambientes

donde estos habitan (Duellman, 1970; Duellman y Trueb, 1994; IUCN et al., 2006), ya que

presentan similares requerimientos biológicos.

Otros trabajos con anfibios (Pineda y Halffter, 2005) de la zona centro de Veracruz,

reportaron el efecto positivo entre la cobertura como su variable más importante asociada con la

riqueza de anfibios. En Sudamérica Pearman (1997) correlacionó de manera negativa y positiva

para cada especie con base en diez atributos de variación espacial y ambiental, concluyendo la

importancia de estos como indicadores de patrones de alteración aún no bien comprendidos, y

para Norteamérica Kolozsvary y Swihart (1999) con efectos positivos para atributos a nivel de

60
paisaje igualmente determinados por solo algunas especies de anfibios. Pero de manera

particular, se ha descrito y correlacionado de manera positiva la cobertura en cafetales para otros

grupos taxonómicos tales como hormigas, escarabajos, aves, mariposas, mamíferos entre otros,

en compilaciones de Perfecto y Armbrecht (2003). Con base en lo anterior, se destaca la

importancia de las variables tanto de composición como estructurales en los sitios perturbados

para tratar de describir los procesos que ahí ocurren y afectan directa o indirecta a la

anfibiofauna residente.

61
8. IMPLICACIONES DE MANEJO

La conservación, preservación y mantenimiento de la diversidad de anfibios depende en

alto grado de la importancia y valor agregado que se confiera a los cafetales sujetos a un manejo,

básicamente los tradicionales, esto siempre y cuando esté supervisado por instancias

gubernamentales o privadas que encaminen a los cafeticultores hacia una cultura de la

producción más amigable y libre de agroquímicos con el ambiente. Una opción rentable es la

certificación de café basadas en la producción de café orgánico.

Generar estudios a largo plazo que contemplen el monitoreo de las poblaciones de

anfibios en los cafetales sujetos a diferente manejo, para obtener el conocimiento del

comportamiento de las comunidades de anfibios tanto en abundancia como en riqueza, es decir la

diversidad, en zonas antes constituidas por bosque mesófilo de montaña.

Conservar los cafetales bajo un manejo tradicional, debido a la presencia de especies tales

como Hyalinobatrachium fleischmanni, la cual necesita de una cobertura nativa bien conservada

y Craugastor berkenbuschii, Craugastor loki, Craugastor mexicanus, Craugastor pygmaeus,

Craugastor rhodopis como sensibles a las perturbaciones e indicadoras de un bosque mesófilo

bien conservado.

Los cafetales bajo un manejo tradicional conservan un número considerable de diferentes

especies con base en su distribución espacial y temporal durante las temporadas estudiadas; de

manera relevante durante la sequía, lo que implica a estos agosistemas como importantes

reservorios de la anfibiofauna residente, debido a que muchas especies presentan una alta

fidelidad a sus microhábitat y sitios de reproducción.

62
 Concientizar a los cafeticultores de la importancia de la riqueza de anfibios en sus fincas

cafetaleras, con el propósito de indicarles los beneficios que mantenerlos conlleva, tal es el caso

de ser importantes presas para vertebrados depredadores; lo que permitiría sostener algunas

especies de las que hacen uso de manera directa como carne, medicinal y otros subproductos.

Implementar programas agroforestales destinados a convertir los cafetales con un manejo

bajo sol y sombra especializada a sistemas más amigables ó sustentables, como lo es el manejo

tradicional; ya que generarían un mayor ingreso debido a la diversificación de cultivos y a su vez

una mayor cobertura arbórea al reforestar, y consecuentemente mejores condiciones a macro y

micro escala dentro de los cafetales permitiendo sostener mayor diversidad tanto de flora como

fauna.

63
9. CONCLUSIONES
Empleando la técnica de relevamientos por encuentros visuales durante el periodo de

octubre del 2005 a julio del 2006 en cafetales sujetos a diferente manejo y un fragmento de

bosque mesófilo en la zona centro del Estado de Veracruz se determinó que la riqueza, estructura

y composición de anfibios fue mayor en el fragmento de bosque mesófilo de montaña con 15

especies en contraste con las fincas cafetaleras.

La finca cafetalera rústico tradicional “Mirador” obtuvo la mayor riqueza de anfibios,

seguido del policultivo tradicional “Onza”, lo que indica la importancia del manejo tradicional en

la preservación y conservación de la anfibiofauna de la zona centro del Estado de Veracruz.

Las fincas cafetaleras bajo un manejo tradicional conservaron el 34.1 % (S = 15) de la

diversidad de anfibios propia de un bosque mesófilo original.

Las curvas de acumulación de especies generadas determinaron un 55 y el 100% de las

especies probables de ser detectadas en las fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un 81 y

el 100 % para el conjunto de todos los sitios.

Los cafetales con un manejo bajo sol y con sombra especializada conservan y preservan

un bajo número de especies de anfibios, por lo que son inadecuados para sustentar la diversidad

de anfibios residente.

La estructura y composición de las comunidades de anfibios con base en los gráficos con

curvas de abundancia-dominancia mostró a la Familia Brachycephalidae como la más dominante

con un registro superior al 45% en los seis sitios de estudio. Por lo tanto, las especies con un

modo reproductivo de huevos y larvas fuera del agua se ven favorecidas.

La comparación entre las cinco fincas cafetaleras y el bosque mesófilo de montaña

mostró una similitud promedio menor (ISj = 0.45) y por lo tanto, una mayor complementariedad

64
promedio (C = 0.55), lo que implica un alto recambio de especies entre pares de sitios en un

escenario anteriormente constituido por bosque mesófilo de montaña.

El patrón de anidamiento o subconjuntos de las comunidades de anfibios fue altamente

significativo en conjunto (todos los sitios de estudio) y entre los cafetales (sin bosque) indicando

que las comunidades de anfibios pertenecen a una diversidad total de anfibios como

subconjuntos anidados en la zona centro del Estado de Veracruz.

65
10. LITERATURA CITADA

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73
ANEXO 1.

ANFIBIOS REGISTRADOS CON BASE EN LA LITERATURA PARA EL BOSQUE

MESÓFILO DE MONTAÑA DEL CENTRO DE VERACRUZ, MEXICO

Alberto González-Romero, Sonia Gallina, Lisette Cantú-Salazar y Rene Murrieta-Galindo

Instituto de Ecología, A. C. Km 2.5 Carretera Antigua a Coatepec. Apartado No. 351,
Congregación El Haya, A. Postal 63, 91070 Xalapa, Veracruz.

CLASE AMPHIBIA
ORDEN CAUDATA

Familia Plethodontidae
*Pr Bolitoglosa platydactyla (Gray, 1831)................................................ Tlalconete manchado
*Pr Chiropterotriton chiropterus (Cope, 1863). .................................. Salamandra de pie plano
*Pr Chiropterotriton lavae (Taylor, 1942)...................................................Salamandra pigmea
*A Parvimolge townsendi (Dunn, 1922) ....................................................... Salamandra enana
*A Pseudoeurycea gigantea (Gray, 1850) ................................................Tlalconete roji-negro
*A Pseudoeurycea cephalica (Cope, 1865) ...............................................................Tlalconete
Pseudoeurycea gadovii (Dunn, 1926)...................................................................Tlalconete
*A Pseudoeuricea leprosa (Cope, 1869).................................................. Tlalconete manchado
*Pr Pseudoeurycea nigromaculata (Taylor, 1941) ............................... Tlalconete negri-blanco
*Pr Thorius dubitus Taylor, 1941.......................................... Salamandra pigmea de Aculzingo
*Pr Thorius pennatulus Cope, 1869 ..........................................Salamandra pigmea veracuzana
*Pr Thorius schmidti Gehlbach, 1959 ..........................................................Salamandra pigmea
*Pr Thorius troglodytes Taylor, 1941…………………………...……Salamandra del pedregal

ORDEN ANURA
Familia Rhinophrynidae
Pr Rhinophrynus dorsalis Duméril & Bribon, 1841........................................... Sapo borracho

Familia Brachycephalidae
Craugastor alfredi (Boulenger, 1898)…………………………...…….Sapito de hojarasca
Craugastor berkenbuschii (Peters, 1870)……………..……Rana ladrona de Berkenbusch
*Pr Craugastor decoratus Taylor, 1942....................................................... Sapito de hojarasca
Craugastor mexicanus (Brocchi, 1877)................................................. Sapito de hojarasca
Craugastor rhodopis (Cope, 1867)........................................................ Sapito de hojarasca
Craugastor pygmaeus (Taylor, 1937)…………………………………………. Sapito de
hojarasca
*Pr Eleutherodactylus spatulatus Smith, 1939. ........................................... Sapito de hojarasca
Eleutherodactylus verruculatus ............................................................. Sapito de hojarasca
Syrrhophus cystignatoides (Cope, 1877). .............................................. Sapito de hojarasca
Syrrophus nitidus (Peters, 1869)........................................................... Sapito de hojarasca

74
Familia Leptodactylidae.
Leptodactylus fragilis (Brochii, 1877)……………………...……Sapito de labios blancos

Familia Bufonidae
*Pr Ollotis cristatus Wiegmann, 1833. .....................................................Sapo de cresta grande
Ollotis valliceps Wiegmann, 1833................................................................. Sapo del golfo
Chaunus marinus Linnaeus, 1758....................................................................Sapo gigante

Familia Hylidae
Agalychnis moreletii (Duméril, 1853). ...................................................................Escuerzo
Anotheca spinosa (Steindachner, 1864).........................................................Rana coronada
Tlalocohyla picta (Günter, 1901)…………………………………………………... Ranita
pintada
*Pr Plectrohyla arborescandens Taylor, 1939...................................... Ranita de las bromelias
*Pr Bromeliohyla dendroscarta Taylor, 1940.......................................... Rana de las bromelias
Hyla eximia Baird, 1854. .........................................................................Ranita de montaña
*Pr Ecnomiohyla miotympanum Cope, 1863. .................................................Calates arborícola
*A Megastomathohyla mixomaculata Taylor, 1950........................... Rana arborícola jaspeada
*A Megastomathohyla nubicola (Duellman, 1964). .......................Ranita del bosque mesófilo
*A Charadrahyla taeniopus (Günter, 1901).......................................................Calates jarocho
Smilisca baudini (Duméril & Bribon, 1841)................................Rana arborícola mexicana
Scinax staufferi (Cope, 1865)………………………………..…………….Ranita amarilla

Familia Microhylidae.
Hypopachus variolosus (Cope, 1866)…………………………………………Rana oveja

Familia Centrolenidae
Hyalinobatrachium fleischmanni (Boettger, 1893). ................................... Ranita de cristal

Familia Ranidae
Lithobates berlandieri Baird, 1854............................................Rana leopardo de montaña

Familia Microhylidae
Pr Gastrophryne usta (Cope, 1866)............................................................ Ranita de hojarasca
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*=Especie endémica, A=Especie amenazada, P=Especie en peligro de extinción, Pr=Especie con
protección especial (SEMARNAT, 2001). I=Especie introducida. El arreglo taxonómico hasta
nivel de familia en los anfibios esta basado en Lynch (2000), Faivovich, et al (2005), Frost et al.
(2005) e IUCN et al (2006).

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