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Revista Internacional de Microbiología de Alimentos 403 (2023) 110297

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Revista Internacional de Microbiología de Alimentos

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Una revisión de la aparición global de Salmonella enterica subsp. enterica Serovar

Infantis resistente a múltiples fármacos
" "
, a
Diana M. Álvarez Rocío Barrón­Montenegro b,d,e , José Conejeros b , Dacil Rivera ,
a do

Eduardo A. Undurraga , Andrea I. Moreno­Switt a,*

a
Escuela de Medicina Veterinaria, Facultad de Agronomía e Ingeniería Forestal, Facultad de Ciencias Biológicas , Facultad de Medicina, Pontificia Universidad Católica de
Chile, Santiago, Chile
b "
Escuela de Gobierno, Pontificia Universidad Católica de Chile, Macul, Santiago, Región Metropolitana, Chile
do
Escuela de Medicina Veterinaria, Universidad Andrés Bello, Santiago, Chile
d
Centro de Investigación para la Gestión Integrada del Riesgo de Desastres (CIGIDEN), Av. Vicuña ˜ Mackenna 4860, Macul, Santiago, Región Metropolitana, Chile
mi
Programa CIFAR Azrieli Global Scholars, CIFAR, 661 University Ave., Toronto, ON M5G 1M1, Canadá

INFORMACIÓN DEL ARTÍCULO ABSTRACTO

Palabras clave: Salmonella enterica serovar Infantis es una serovar emergente de Salmonella transmitida por alimentos y zoonótica con implicaciones
Salmonella infantil
cruciales para la salud mundial. En los últimos años, la prevalencia de infecciones por S. Infantis ha aumentado en Estados Unidos, Europa
Resistencia a los antimicrobianos
y Latinoamérica debido a la contaminación de pollo y otros alimentos. Una característica esencial de S. Infantis es su resistencia a múltiples
Animales
antibióticos, incluyendo las cruciales cefalosporinas de tercera generación y quinolonas, lo que dificulta la eficacia del tratamiento médico,
Alimento

Ambiente
especialmente en entornos de bajos recursos. Describimos la aparición de S. Infantis multirresistente (MDR) , centrándonos en humanos,
animales, el medio ambiente y los alimentos.
Patógenos emergentes pESI
Realizamos una revisión sistemática (1979­2021), seleccionamos 183 estudios y analizamos el origen, la fuente, la resistencia a los
Salud mundial antimicrobianos y la presencia de un plásmido conjugativo de S. Infantis emergente (pESI) en aislamientos notificados .
Se ha detectado S. Infantis en todo el mundo, con un aumento sustancial desde 2011. Encontramos el mayor número de aislamientos en América (42,9 %), Europa
(29,8 %), Pacífico occidental (17,2 %), Mediterráneo oriental (6,6 %), África (3,4 %) y Sudeste asiático (0,1 %). S. Infantis mostró patrones de MDR y numerosos
genes resistentes en todas las fuentes. La fuente principal de S. Infantis MDR es el pollo de engorde y su carne; sin embargo, este patógeno emergente también
está presente en otros reservorios como los alimentos, la vida silvestre y el medio ambiente. Se han reportado casos clínicos de S. Infantis MDR en niños y adultos.
La emergencia global de S. Infantis está relacionada con un plásmido (pESI) con genes de resistencia a antibióticos y arsénico y mercurio. Además, se detectó un
nuevo megaplásmido (similar a pESI), que porta blaCTX­M­65 y genes de resistencia a antibióticos reportados en una versión ancestral, en los aislamientos de carne
de pollo de engorde, humano y pollo. Las cepas que albergan virus similares a pESI se observaron principalmente en América y Europa. S. Infantis multirresistente
se ha propagado globalmente, convirtiéndose potencialmente en una grave amenaza para la salud pública, especialmente en países de ingresos bajos y medios.

1. Introducción provocar gastroenteritis autolimitada (Majowicz et al., 2010). Sin embargo, las infecciones
invasivas por Salmonella , como la bacteriemia y la meningitis, requieren tratamiento
La Salmonella no tifoidea es uno de los patógenos bacterianos transmitidos por antimicrobiano y pueden causar la muerte (Ikuta et al., 2022). Las poblaciones
alimentos más críticos a nivel mundial, con un estimado de 94 [62­132 (intervalo de vulnerables, incluidos los niños con desnutrición o infección por VIH, tienen un mayor
confianza del 95 %)] millones de infecciones (86 % transmitidas por alimentos) y 215 000 riesgo de sufrir consecuencias graves (Ao et al., 2015; Ikuta et al., 2022; Stanaway et al.,
[135 000­327 000 (intervalo de confianza del 95 %)] muertes al año, considerada una de 2019). Varios factores dificultan el control de la Salmonella , como su adaptabilidad,
las mayores cargas de morbilidad entre las enfermedades entéricas transmitidas por distribución y resistencia a los fármacos (Chen et al., 2013). Cabe destacar que la
alimentos en humanos (Ikuta et al., 2022; Majowicz et al., 2010; Murray et al., 2022). Las cadena alimentaria es la principal fuente de salmonelosis humana. Varios estudios han
infecciones por Salmonella no tifoidea (salmonelosis) típicamente

" "
*Autor para correspondencia en: Escuela de Medicina Veterinaria, Pontificia Universidad Católica de Chile, Av. Vicuña ˜ Mackenna 4860, Macul, Santiago, Región
Metropolitana, Chile.
Dirección de correo electrónico: [Link]@[Link] (AI Moreno­Switt).

[Link] Recibido el 14
de marzo de 2023; Recibido en forma revisada el 14 de junio de 2023; Aceptado el 18 de junio de 2023. Disponible
en línea el 22 de junio de 2023.
0168­1605/© 2023 Elsevier BV Todos los derechos reservados.
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informaron sobre el aislamiento y la atribución de casos clínicos humanos y brotes Marcantonio et al., 2022). Además, se observó un aumento en los casos de S.
de Salmonella enterica obtenida de aves de corral (carne de pollo y huevos), ganado Infantis notificados por la Red de Vigilancia Activa de Enfermedades Transmitidas por
vacuno (carne minorista), cerdos (carne de cerdo) (Ferrari et al., 2019; Gelaw et al., Alimentos (Tate et al., 2017) en Estados Unidos desde 2014. Tate et al. (2017)
2018; Peruzy et al., 2020) y verduras de hoja verde (de Oliveira Elias et al., 2019), compararon aislamientos de S. Infantis en humanos, animales destinados al consumo
entre varias otras fuentes (Chen et al., 2013) . . humano y pollos de consumo minorista entre 2012 y 2015 en Estados Unidos (Tate et al., 2017).
La aparición de la resistencia a los antimicrobianos (RAM) de Salmonella es una Cabe destacar que encontraron nueve aislados de S. infantis en pollos de consumo
preocupación creciente para la salud pública, en particular la resistencia contra los humano, pollo triturado de sacrificio y ciegos de vacas lecheras de sacrificio (Tate et
antimicrobianos de máxima prioridad y de importancia crítica, como las al., 2017). Egorova et al. (2022) informaron sobre el aislamiento de S. infantis
fluoroquinolonas y las cefalosporinas de tercera generación (Organización Mundial multirresistente en Rusia (Egorova et al., 2022). Mediante la secuenciación del
de la Salud, 2019a). En los Estados Unidos, el Sistema Nacional de Monitoreo de la genoma completo, detectaron 42 aislados (pollo, pollo listo para cocinar, carne y
Resistencia a los Antimicrobianos (NARMS) informó una reducción en la pavo) entre 2018 y 2020 que albergaban un plásmido IncFIB similar al megaplásmido
susceptibilidad a la ciprofloxacina (Centros para el Control y la Prevención de pESI (Egorova et al., 2022). Encontraron un perfil de resistencia y genes de virulencia
Enfermedades (CDC), 2018), uno de los antibióticos más utilizados a nivel mundial similares a los de los megaplásmidos previamente reportados en Israel e Italia
en animales productores de alimentos y humanos porque tiene un excelente impacto (Egorova et al., 2022). Cabe destacar que estos plásmidos similares a pESI
contra bacterias gramnegativas e infecciones gastrointestinales y urinarias (Kongsoi adquirieron elementos móviles que les confieren resistencia a las β­lactáminas y al
Siriporn y Nakajima Chie, 2017) . Además, la Salmonella no tifoidea mostró arsénico mediante genes no presentes en el pESI de Israel (Cohen et al., 2020).
resistencia a las cefalosporinas de tercera generación, como la ceftriaxona (Centros Desde entonces, las cepas emergentes de S. Infantis portadoras de pESI también
para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC), 2019a, 2019b). Estudios contienen genes asociados con la resistencia al arsénico y al mercurio (Aviv et al.,
recientes han reportado que Salmonella enterica subsp. enterica serovar Infantis es 2014; Lee et al., 2021). Estos hallazgos plantean inquietudes sobre los posibles
una infección de transmisión alimentaria productora de serovar ampliamente efectos de S. Infantis multirresistente (MDR) en la salud humana, ya que se trata de
distribuida con un gran impacto en la salud pública (European et al., 2022; McMillan un serotipo problemático para mitigar con los biocidas actuales en la agricultura y la
et al., 2022). Es uno de los serovares más comunes que causan salmonelosis humana avicultura.
en Europa y Estados Unidos (European et al., 2022; McMillan et al., 2022). Los informes europeos han demostrado sistemáticamente la presencia de S.
iInfantis en pollos y carne de pollo, lo que destaca una posible vía de transmisión de
S. infantis es portadora de un megaplásmido (pESI), que frecuentemente incluye enfermedades humanas. Estos aislados presentaron resistencia a tetraciclinas,
genes codificantes de betalactamasas de espectro extendido (BLEE) (p. ej., blaCTX­ trimetoprima, sulfonamidas, aminoglucósidos y cefalosporinas (Alba et al., 2020;
M­65) (Brown et al., 2018). Estas enzimas de amplio espectro inactivan las Hindermann et al., 2017). También se han reportado aislados de S. iInfantis
cefalosporinas de tercera generación, lo que dificulta el tratamiento de la infección. multirresistente (MDR) productores de BLEE a partir de muestras de pollo en Estados
Estudios previos han examinado el origen y la evolución de pESI. Aviv et al. (2014) Unidos, Japón y Rusia (Bogomazova et al., 2020; Shahada et al., 2010; Tate et al.,
compararon cepas preemergentes y emergentes de S. infantis en Israel y observaron 2017). Por último, se ha reportado S. iInfantis multirresistente (MDR) en pollos y carne
la presencia de un plásmido único de aproximadamente 280 kb (denominado pESI) de pollo en Sudamérica, incluyendo Perú (Martínez­Puchol et al., 2021) y Chile
en 2008 a partir de un aislado clínico de cepas emergentes (Aviv et al., 2014). (Lapierre et al., 2020). Las infecciones multirresistentes (MDR) conllevan
Observaron principalmente genes de resistencia a antibióticos (estreptomicina y hospitalizaciones más prolongadas y complicaciones que las de las cepas susceptibles
espectinomicina (aadA1), sulfonamidas (sulI) y tetraciclina [tet(A)] integrados en la (Parisi et al., 2018). A pesar de la relevancia para la salud pública de S. infantis y sus
estructura principal de pESI (Aviv et al., 2014). Además, pESI contiene elementos características únicas de resistencia a los antimicrobianos, existe poca información
genéticos móviles (MGE) pertenecientes al integrón de clase I asociado a la sistemática sobre su distribución, especialmente en países de ingresos bajos y
resistencia a trimetoprima (dfrA1). La resistencia al ácido nalidíxico y nitrofurantoína medios, y sus principales reservorios alimentarios.
se asoció a mutaciones puntuales en loci cromosómicos del gen gyrA (ácido Realizamos una revisión exploratoria para describir la aparición global de S.
nalidíxico) y el gen nfsA (nitrofurantoína). Otro MGE se ha relacionado con la virulencia infantis resistente a los antimicrobianos en humanos, animales, el medio ambiente y
(sistema sideróforo de yersiniabactina, grupo de fimbrias chaperona­usher, grupo de los alimentos. Incluimos una descripción del espectro de la resistencia a los
fimbrias codificado por plásmido Infantis), tolerancia al mercurio (operón mer) y antimicrobianos y los mecanismos moleculares implicados, incluyendo la evolución
resistencia bacteriana a antimicrobianos (compuesto de amonio cuaternario) (Aviv et y la influencia de los plásmidos emergentes en Salmonella infantis.
al., 2014). Además, detectaron y rastreó el origen y evolución de pESI hasta la
recombinación entre dos plásmidos (plásmido IncP­1 α : por un plásmido oriV e Incl­1 2. Métodos
con una región de transferencia (Aviv et al., 2014; Cohen et al., 2020; Gymoese et al.,
2019) reportado en otras Enterobacteriaceae (Carattoli et al., 2018). Como lo 2.1. Diseño de una revisión sistemática de la literatura
sugirieron Popowska et al. (2013), el plásmido IncP puede producir diseminación de
resistencia a antimicrobianos y metales pesados por transferencia horizontal de genes Nuestra revisión de alcance se basa en los elementos de informe del Manual del
(Popowska y Krawczyk­Balska, 2013). Además, el plásmido Incl­1 puede portar Revisor del Instituto Joanna (Revisiones de Alcance del JBI) (Khalil et al., 2016) y las
genes ESBL de resistencia (Rozwandowicz et al., 2018). directrices PRISMA (Tricco et al., 2018) (Tablas Suplementarias S1 y S2). Adaptamos
el protocolo de revisión de alcance de publicaciones previas (Moreno­Switt et al.,
2019; Salgado­Caxito et al., 2021).
Quizás debido a la presión selectiva de S. iInfantis en la avicultura, los estudios
han reportado una nueva versión de pESI, llamada pESI­like, que se ha detectado en 2.2. Estrategia de búsqueda, selección e inclusión de artículos científicos
Europa y América, con un mayor número en los casetes de genes insertados en la
estructura principal del plásmido. Franco et al. (2015) reportaron un clon de S. Infantis La estrategia de búsqueda constó de cuatro fases (Fig. S1). En primer lugar, se
que contenía un pESI similar y un gen ESBL adicional blaCTX­M­1 de humanos, pollo buscaron artículos de investigación en español e inglés en PubMed y Scopus,
de engorde, carne de cerdos y carne de pollos de engorde en 2007; y un aislado utilizando los términos de búsqueda (“Salmonella Infantis”) y (“antimicrobial Resistance”).
humano portaba el gen blaCTX­M­65 (Franco et al., 2015). Tiene una ascendencia O “resistencia a múltiples fármacos” O “resistencia a fármacos” O “betalactamasa de
similar a pESI, que adquiere otros genes resistentes por transferencia horizontal entre espectro extendido” O “BLEE” O “patógeno transmitido por alimentos” O “salmonelosis”
bacterias Enterobacteriaceae (Alba et al., 2020; Tate et al., 2017). Di Marcantonio et O “plásmido” O “humanos” O “animales” O “muestras de alimentos” O “medio ambiente
al. (2022) estudiaron la propagación de S. Infantis multirresistente a fármacos entre mundial”). Incluimos estudios publicados desde 1979 hasta 2021. En segundo lugar,
2017 y 2020 en Italia (di Marcantonio et al., 2022). Sus resultados mostraron el examinamos todos los títulos y resúmenes de los estudios seleccionados, buscando
mantenimiento de cepas de S. Infantis portadoras del gen BLEE blaCTX­M­1 y que “Salmonella Infantis”, “RAM”, “resistencia a múltiples fármacos”, “MDR”, “animales”,
albergaban un plásmido similar a pESI (di “BLEE”. Se excluyeron los registros si el texto completo no estaba disponible, no
había ninguna de estas palabras clave en el resumen o

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El texto principal, el artículo no estaba en inglés ni en español, o el texto era una revisión, un número de muestras) se describen en la Tabla complementaria S3.
un resumen de una conferencia, un editorial o un punto de vista. En tercer lugar, examinamos Primero clasificamos la distribución de publicaciones y analizamos el número de
el texto completo y excluimos los artículos en los que no se evaluó la susceptibilidad a los aislamientos utilizando la Lista de Estados Miembros de la Organización Mundial de la Salud
antimicrobianos, no se informó la susceptibilidad a los antimicrobianos en Salmonella (OMS) (Organización Mundial de la Salud, 2003). Cabe destacar que las publicaciones que
Infantis, Salmonella Infantis fue susceptible a todos los antibióticos probados o el estudio informaron sobre S. Infantis MDR se produjeron en todas las regiones de la OMS, con el
informó la resistencia a los medicamentos de Salmonella Infantis sin indicar a qué mayor número de artículos publicados en Europa (58 artículos), seguida de las Américas
antibióticos. Finalmente, eliminamos los artículos que utilizaron el mismo conjunto de datos (57), el Pacífico Occidental (37), el Mediterráneo Oriental (26), África (4) y el Sudeste Asiático
que un artículo publicado previamente. Nos centramos en los estudios publicados que (1) (Fig. 2A). En total, los estudios informaron 4318 aislamientos de Salmonella Infantis MDR.
informaban sobre aislamientos de Salmonella Infantis con resistencia a los antimicrobianos El mayor número de aislamientos se observó en las Américas (n = 1854), seguida de Europa
(RAM) en humanos, animales, muestras de alimentos y el medio ambiente. (n =
1285), Pacífico occidental (n = 743), África (n = 147) y Sudeste Asiático (n = 4) (Fig. 2B).

A continuación, examinamos las tendencias en el número de publicaciones y aislamientos

2.3. Métodos de extracción de datos y resumen de información de S. iInfantis multirresistente. La primera publicación relacionada con S. multirresistente...
Infantis se publicó en 1979 e incluyó solo dos aislamientos (White y Forrester, 1979). Se
Se extrajeron los datos del texto completo y del material suplementario de los artículos encontró un artículo en 1987, 1990 y 1999, con uno, 22 y cuatro aislamientos. Sin embargo,
y se registraron en una hoja de cálculo. La base de datos incluía: i) título, ii) autores, iii) año el número de artículos y aislamientos ha aumentado gradualmente desde 2001, con un pico
de publicación, iv) DOI, v) revista, vi) palabras clave, vi) volumen y vii) país o región. Además, en 2020 (Fig. 3). En 2021 se observó una marcada disminución en el número de publicaciones
para registrar los resultados de la RAM, se diseñó otra base de datos. Se incluyeron: i) tipo y aislamientos, posiblemente debido a la pandemia de COVID­19 (Gao et al., 2021).
de caracterización, ii) método de susceptibilidad a los antimicrobianos, iii) perfil de resistencia
fenotípica, iv) perfil de resistencia genotípica, v) presencia de plásmidos, vi) tipo de secuencia,
y vii) tipo y número de muestras.

3.2. Distribución generalizada de fuentes de Salmonella Infantis MDR

3. Resultados Las publicaciones (Fig. 3A) y los aislamientos de S. Infantis multirresistente se analizaron
inicialmente según la fuente de aislamiento, utilizando cuatro categorías de aislamiento: i)
3.1. Distribución mundial de Salmonella Infantis multirresistente animal, ii) humano, iii) ambiental y iv) alimentario (Fig. 3). Se encontraron 1765 aislamientos
de animales, 1712 de humanos, 44 de muestras ambientales y 797 de alimentos (Tabla 1).
Identificamos 2118 artículos científicos en la primera fase de la revisión. Los primeros aislamientos fueron escasos y se informaron principalmente en humanos o
Revisamos los títulos, resúmenes y palabras clave en la fase de selección y eliminamos animales (Fig. 3B). Cabe destacar que los animales [(40 %, 1509/3741)] y los humanos (38
1757 artículos según nuestros criterios de exclusión. %, 1433/3741)] representaron la mayoría de los aislamientos de S. Infantis multirresistente
Se evaluaron los 361 artículos seleccionados para determinar su elegibilidad y se excluyeron desde 2010 (Fig. 3C). S. Infantis multirresistente se encuentra ahora con frecuencia en
178 artículos científicos. Nuestra revisión cualitativa final incluyó 183 artículos (Fig. 1) aislamientos humanos, con 1712 aislamientos informados, de los cuales el 83 % (1433/1712)
publicados entre 1979 y 2021. Información detallada (título, autores, año de publicación, se informó en los últimos diez años. Se informaron un total de 1765 aislamientos de S.
número DOI, revista, palabras clave, país y tipo y Infantis MDR de origen animal,

Fig. 1. Diagrama de flujo de los elementos de informe para revisiones sistemáticas y de alcance (PRISMA ScR). El diagrama de flujo muestra la identificación, el cribado y la selección de artículos
elegibles para su inclusión en esta revisión sistemática.

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Figura 2. Distribución mundial de Salmonella Infantis multirresistente (MDR) desde 1979 hasta 2021. (a) Porcentaje de publicaciones que informan sobre Salmonella Infantis MDR
por región de la Organización Mundial de la Salud (OMS). (b) Número de aislamientos de Salmonella Infantis MDR por región de la OMS.

Fig. 3. Distribución generalizada de fuentes de Salmonella Infantis multirresistente (MDR) desde 1979 hasta 2021. (a) Número de publicaciones de Salmonella Infantis MDR por año.
(b) Número de aislamientos de Salmonella Infantis MDR por año. (c) Porcentaje de aislamientos de Salmonella Infantis MDR por fuente.

Incluyendo aislamientos principalmente de aves de corral (pollos de traspatio, embriones (0,8 %, 15/1683), pavo (0,7 %, 12/1683) y pato (11/1683, 0,6 %). La
pollos de engorde, patos, gallinas ponedoras y pavos), seguidos de cerdos, categoría animal también incluyó aislados de animales salvajes (0,6 %, 28/4318)
bovinos, equinos, perros y fauna silvestre (Tabla 1 y Fig. 1A del Suplemento). El (Fig. Suplementaria 2), cerdos (0,6 %, 26/4318), bovinos (0,2 %, 10/4318), perros
predominio de aves de corral representó hasta el 95,3 % (n = 1683/1765) de todos (0,1 %, 5/4318), equinos (0,02 %, 1/4318) y animales inespecíficos (0,2 %,
los aislamientos reportados de animales (Tabla 1 y Fig. 1A del Suplemento). 12/4318). Se observaron 797 aislados en la categoría de alimentos, incluyendo
Dentro de esta categoría, se observó el mayor número de aislamientos de pollos carne de pollo, carne de cerdo y alimentos inespecíficos. La mayoría de los
de engorde (65,4 %, 1101/1683), aves de corral inespecíficas (28,7 %, 484/1683), aislamientos se obtuvieron de carne de pollo (68,3 %, 544/797), carne de cerdo
(2,1 %, 17/797) y alimentos no específicos (29,6 %,
aves de traspatio (2,6 %, 44/1683), gallinas ponedoras (0,9 %, 16/1683) y gallinas reproductoras.

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236/797) (Tabla 1 y Fig. 1B del Suplemento). Finalmente, 44 (1 %, 44/4318) aislamientos aislados de S. Infantis de todas las fuentes. Notablemente, los aislados de S. Infantis
reportados se obtuvieron de muestras ambientales, incluyendo superficies de clínicas mostraron la presencia de genes resistentes asociados con varias clases de antibióticos:
equinas, polvo, efluentes cloacales, lodos y agua (superficial y de riego) (Fig. 3C). En i) aminoglucósidos: aadA1 50 % (1162/2313), ant(3”)­Ia 6 % (139/2313), aph(3')­Ia 14 %
general, nuestros resultados destacan la amplia distribución de S. Infantis MDR, con la (320/2313), aph(4)­Ia 11 % (264/2313), y otros genes 31 % (711/2313). ii) anfenicoles:
carne de pollo como fuente principal, seguida de muestras humanas. florR 18 % (417/2313), y otros genes 4 % (93/2313). iii) betalactámicos: blaCTX­M­65 31
% (717/2313), blaTEM 13 % (303/2313), y otros genes 25 % (581/2313). iv) Otros
Las regiones de las Américas y Europa de la OMS presentaron un alto número de agentes antibacterianos (fosfomicina, polimixina y nitrofurantoína): 12 % (289/2313). v)
aislamientos de S. Infantis multirresistentes (Fig. 4A). Las principales fuentes en estas trimetoprima­sulfonamidas: sul1 26 % (598/2313), dfrA1 12 % (267/2313), dfrA14 (14 %)
regiones fueron los seres humanos (1085 y 412, respectivamente) (Fig. 4B), las aves de (326/2313) y otros genes 9 % (202/2313). vi) tetraciclinas (tet(A)) 35 % (798/2313) y
corral (403 y 510) (Fig. 4C) y la carne y los huevos de pollo (255 y 153) (Fig. 4D). Las otros genes 4 % (102/2313). Además, también se encontraron mutaciones que confieren
principales fuentes en la región del Pacífico Occidental fueron las aves de corral (550). resistencia a las quinolonas, específicamente, GyrA D87Y 10 % (226/2313), GyrA D87G
(Fig. 4C) y carne de pollo (128) (Fig. 4D). Se observaron resultados similares en la 5 % (115/2313) y GyrS83Y 5 % (115/2313) (Información suplementaria). Fig. 3B). En
región del Mediterráneo Oriental, con un número moderado de aislamientos en humanos todos los aislados, se reportaron elementos genéticos móviles como intl1 en el 17 %
(40) (Fig. 4B), aves de corral (214) (Fig. 4C) y alimentos inespecíficos (22) (Tabla 2). En (384/2313). En aislados obtenidos de aves de corral y humanos, los estudios detectaron
África, se observó un número moderado de aislamientos en humanos (140) (Fig. 4B) y principalmente genes de resistencia asociados a betalactámicos (blaCTX­M­65, blaTEM)
algunos aislamientos en aves de corral (6). (Fig. 4 del Suplemento).
(Fig. 4C). Finalmente, S. Infantis multirresistente en humanos solo se reportó en India,
en la región del Sudeste Asiático (4) (Fig. 4B).
Los aislados ambientales mostraron perfiles de resistencia similares a los de otras
fuentes. Sin embargo, ningún estudio ha mostrado la presencia de los genes blaCTX­
3.3. La multirresistencia es un rasgo común de Salmonella Infantis M­65 y floR en aislados ambientales. Los aislados de alimentos mostraron la presencia
de varios genes de resistencia asociados con la resistencia a aminoglucósidos y
Para ilustrar la relevancia de los aislados de S. Infantis MDR de diferentes betalactámicos.
Fuentes (animales, ambientales, alimentarias y humanas), examinamos la RAM
reportada según las clases de antibióticos. Examinamos i) aminoglucósidos, ii) 3.4. Megaplasmido emergente de Salmonella Infantis (pESI)
anfenicoles, iii) betalactámicos, iv) quinolonas, v) sulfonamidas y trimetoprima, vi)
tetraciclinas, y viii) otros agentes antibacterianos. Los clones de S. Infantis portan un megaplásmido de aproximadamente 300 kb
Encontramos resistencia a todas las clases de antibióticos en todas las fuentes denominado pESI­like (plásmido emergente de Salmonella Infantis) (Fig. 5). Para analizar
analizadas (Figura Suplementaria 3). A nivel mundial, en todas las fuentes evaluadas, el la propagación de pESI, identificamos los estudios que informaron sobre el plásmido
62 % (2312/3725) de los aislados de S. Infantis mostraron la mayor resistencia a la pESI (Tabla 2). Desde el primer informe de pESI en Israel en 2008 (Aviv et al., 2014),
tetraciclina, seguida de la ampicilina 61 % (2290/3725), el ácido nalidíxico 51 % numerosos estudios han demostrado su presencia en S.
(1913/3725), el trimetoprima­sulfametoxazol 48 % (1781/3725), la cefotaxima 45 % Aislamientos de Infantis de Dinamarca, Alemania, Italia, Polonia, Rumania, Reino Unido,
(1679/3725), el cloranfenicol 42 % (1561/3725), la estreptomicina 39 % (1449/3725), la Ucrania y Rusia (Egorova et al., 2022), entre otros países europeos (Alba et al., 2020).
ciprofloxacina 38 % (1398/3725), el sulfametoxazol 21 % (772/3725), la sulfonamida 17 En América, se han reportado casos de pESI en Estados Unidos, Perú, Ecuador y Chile.
% (632/3725), la kanamicina 16 % (1632/3725). (578/3725), gentamicina 14 % Muchos de estos informes de pESI provienen de fuentes humanas y avícolas
(518/3725), trimetoprima 12 % (464/3725), ceftriaxona 7 % (259/3725) y ceftazidima 6 (principalmente pollos), con una descripción de fauna silvestre y cinco aislamientos del
% (228/3725) (Fig. Suplementaria 3A). medio ambiente (Alba et al., 2020; Burnett et al., 2021; Hindermann et al., 2017).

Analizamos los mecanismos de resistencia reportados para S. Infantis, clasificando

los genes de resistencia según las clases y fuentes de antibióticos (Fig. Suplementaria
3B). Se encontraron varios mecanismos de resistencia en

Tabla 1
Distribución mundial de Salmonella Infantis multirresistente por región de la Organización Mundial de la Salud desde 1979 hasta 2021.
Fuente Número de aislamientos Número total de aislamientos Porcentaje total (%)

África Américas Europa Mediterráneo Oriental Sudeste asiático Pacífico Occidental

Animal
Aves de corral 6 403 510 214 0 550 1683 39
Cerdo 2 4 16 0 0 4 26 0.6
Ganado 0 8 1 1 0 0 10 0.2
Perro 0 0 1 0 0 4 5 0.1
Equino 0 1 0 0 0 0 1 0.02
Inespecífico – animal 0 0 12 0 0 0 12 0.2
Animal salvaje 0 13 14 0 0 1 28 0.65

Humano
Humano 139 1085 412 40 4 32 1712 39.6

Ambiente
Ambiente 0 5 38 0 0 1 44 1

Alimento

Carne de pollo 0 255 153 8 0 128 544 12.6

Carne de cerdo 0 11 0 0 2 17 0,39
Alimento inespecífico 0 4 76 117 22 0 21 236 5,4
Número total de aislamientos 147 1854 1285 285 4 743 4318 100

Notas. No. denota número.

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Fig. 4. Distribución geográfica de las fuentes de aislamiento de Salmonella Infantis resistente a múltiples fármacos. (a) Distribución global de S. Infantis en animales, humanos, medio
ambiente y alimentos, (b) distribución de S. Infantis en humanos, (c) distribución de S. Infantis en aves de corral, y (d) distribución de S. Infantis en carne de pollo.

4. Discusión Los aislamientos de S. Infantis multirresistente pueden reflejar diferencias en la investigación,

las prioridades sanitarias contrapuestas y/o la vigilancia de enfermedades emergentes
Nuestra revisión presenta varios hallazgos destacables: i) S. Infantis multirresistente se transmitidas por los alimentos entre las regiones de la OMS. Las diferencias observadas
ha propagado globalmente, al menos desde 2010; ii) los pollos de engorde (dentro de la podrían no reflejar necesariamente la prevalencia relativa de S. Infantis (Malangu, 2016;
categoría animal) y la carne de pollo son las principales fuentes, pero S. Infantis Organización Mundial de la Salud, 2020). Otras fuentes de variación en los informes
multirresistente tiene numerosos otros reservorios; iii) S. Infantis multirresistente ha llegado probablemente estén relacionadas con el número de universidades, institutos de investigación
a casos clínicos humanos como una segunda fuente de aislamientos; y iv) la evolución del y programas de vigilancia por región (Organización Mundial de la Salud, 2019b, 2021).
plásmido pESI facilita la propagación y la persistencia de la resistencia a antimicrobianos de
importancia crítica. En general, estos resultados sugieren que S. Infantis multirresistente. Nuestro análisis global sugiere que las aves de corral y la carne de pollo son las
Infantis representa una amenaza emergente para la salud mundial que podría poner en principales fuentes de S. Infantis MDR; sin embargo, tiene numerosos reservorios.
peligro la seguridad alimentaria. Su propagación probablemente se debe al comercio de Los primeros informes de S. Infantis multirresistente en pollos se identificaron en 1999 en
alimentos avícolas y se beneficia en gran medida del megaplásmido pESI. España (Hernandez et al., 2002) y en 2000 en Estados Unidos (Roy et al., 2002). La plausible
S. Infantis multirresistente se ha propagado globalmente en humanos, animales, propagación de S. Infantis multirresistente subraya la necesidad de monitorear patógenos
alimentos y el medio ambiente, con un gran impacto potencial en la salud animal y humana, emergentes en aves de corral, principalmente en pollos de engorde, en todas las regiones.
así como en la avicultura. Se han reportado aislados de S. Infantis multirresistente en varios Durante aproximadamente 40 años, Salmonella Enteritidis ha sido el serotipo predominante
estudios relacionados con un aumento de la incidencia de S. Infantis en animales. de Salmonella a nivel mundial. Un informe reciente mostró la diseminación global de S.
y humanos en diversas partes del mundo (Broughton et al., 2010; Ghoddusi et al., 2019; Enteritidis a través del comercio internacional de aves de corral reproductoras (Li et al.,
Naas et al., 2011; Tate et al., 2017). Además, se han reportado brotes de S. Infantis 2021). En 2014 , el Sistema Nacional de Monitoreo de la Resistencia a los Antimicrobianos
multirresistente, asociados con una resistencia bacteriana generalizada, mayor virulencia y de EE. UU. identificó S. Infantis MDR en pollos de venta al por menor en menos del 1 % de
una gran diseminación a lo largo del tiempo (Alba et al., 2020; Bogomazova et al., 2020; las muestras en Estados Unidos, pero alcanzó casi el 30 % en 2019 (Tyson et al., 2021),
Franco et al., 2015; Hindermann et al., 2017; Mejía et al., 2020). Los primeros informes de convirtiéndose en uno de los serovares más comunes aislados de la carne de pollo en
Salmonella Infantis se registraron en 1979 en aves silvestres (White y Forrester, 1979) y en Estados Unidos. De igual manera, en Europa, S. Infantis MDR representa el mayor número
1987 en muestras de lodos (Ottolenghi y Hamparian, 1987), lo que probablemente indica de serovares reportados en pollos de engorde (36,5 %) y carnes (56,7 %).
que el medio ambiente y los animales silvestres fueron los reservorios iniciales del serovar
Infantis, pero no necesariamente las cepas resistentes de S. Infantis que se encuentran (EFSA, 2019). Nuestros resultados sugieren que la carne de pollo y de engorde puede ser
ampliamente distribuidas en la actualidad. Actualmente, con la resolución de la genómica, una fuente primaria de S. Infantis multirresistente. No se reportó aislamiento en aves
se han identificado tres linajes principales de S. reproductoras, pero Zhao et al. (2021) encontraron S. Infantis multirresistente en embriones
de pollo muertos en venta (Zhao et al., 2021). Por lo tanto, no se sabe con certeza si la
Se describen Infantis, con un linaje emergente que contiene el plásmido similar a pESI y fuente de contagio son los abuelos reproductores o las superficies de la planta de incubación.
muestra resistencia a los antimicrobianos (Gymoese et al., 2019). Otros tipos de aves, como ponedoras, pavos, patos y aves de traspatio, mostraron un menor
número de aislamientos. Las entidades gubernamentales a nivel mundial pueden enfocar
Observamos diferencias importantes en los informes sobre S. Infantis entre las regiones sus programas de vigilancia en Salmonella Infantis mediante el muestreo de las parvadas
de la OMS. Encontramos un número comparable de artículos en las regiones de las Américas antes de su llegada al establecimiento, dentro del matadero en todas las operaciones de
y Europa, pero Europa presentó el mayor número de S. sacrificio y procesamiento, y la detección de contaminación en productos avícolas crudos.
Aislamientos de Infantis. El Pacífico Occidental y el Mediterráneo Oriental siguen... Además, es necesario reformular el uso de biocidas compuestos de arsénico, mercurio y
Se observaron menos informes y aislamientos en esas regiones, con menos informes y amonio cuaternario en parvadas y establecimientos.
aislamientos en África y el Sudeste Asiático. Estas variaciones geográficas en las publicaciones y

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Tabla 2
Características de Salmonella Infantis en aislamientos animales, humanos, ambientales y alimentarios que albergan un megaplásmido emergente (pESI y similar a pESI) de 1979 a 2021.

Año de País Fuente Mutaciones Genes adquiridos horizontalmente Perfil fenotípico de RAM replicones Tipo de Referencia
aislamiento puntuales cromosómicas de plásmidos secuencia

2007 Israel Humano gyrA(D87Y) aadA1, tet(A), sul1, dfrA1 TET, SUL, TMB, NAL, IncP­1α, No (Aviv y otros,
NIT, STR, DOX, Incl1 reportado 2014)
2007 Italia Carne de pollo No reportado aac(6')­ly No reportado IncP No (Franco y otros,
reportado 2015)
2010 Polonia Pavo gyrA (S83Y) hormiga(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A) CIP, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
2020)
2010 Polonia Carne de pollo gyrA (S83Y) hormiga(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A), CIP, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
2020)
2011 Perú Humano No reportado aadA1 NAL, TET, SXT, CIP Incl1 32 (Silva y otros,
2017)
2012 Hungría Parrilla gyrA (S83Y) hormiga(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A) NAL, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
2020)
2012 Pavo Carne de pollo No reportado aadA, sulI, tet(A), tet(R), STR, TET, NAL IncFIB No (Acar y otros,
reportado 2019)
2013 Italia Parrilla No reportado aph(3')­Ic, aac(6')­ly, blaCTX­M1, sul1, AMP, CTX, NAL, CIP, IncP No (Franco y otros,
tet(A), dfrA14, aph4­la, KAN, TET, SU, TMP reportado 2015)
2013 Suiza Humano No reportado aadA1, aac3­IVa, aph30­lc, NAL, SU, TET, AMP, CTX Incl1 32 (Hindermann y
blaCTX M 65, fosA, floR, sul1, tet(A), otros, 2017)
dfrA14 aadA1
2013 Perú Humano No reportado NAL, AMP, TET, SXT, Incl1 32 (Silva y otros,
CHL, ATM, CRO, CAZ, 2017)
CTX, CIP
2013 Suiza Alimento No reportado aadA1, sul1, tet(A) NAL, SU, TET Incl1 32 (Hindermann y
otros, 2017)
2013 Unido Carne de pollo gyrA (D87Y) ant(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A), dfrA14 NAL, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
Reino aac(6´)­ 2020)
2014 Alemania Parrilla gyrA (S83Y) Iaa, ant(3“)­Ia, sul1, tet SU, CIP, TET, NAL, TGC IncFIB 2283 (García­Soto
(A) et al., 2020)
2014 Perú Humano gyrA (D87Y) ant(3”)­Ia, aph(4)­Ia, aadA1, aac(3)­ AMP, CTX, GEN, CIP, IncP 32 (Alba y otros,
IVa, blaCTX­M­65, fosA3, sul1, floR, TET, TMP, SUL, CHL 2020)
tet(A), dfrA14 ant(3”)­Ia, aph(4)­
2014 Ecuador Humano gyrA (D87Y) Ia, aadA1, aac(3)­IVa, blaCTX­ AMP, CTX, GEN, CIP, IncP 32 (Alba y otros,
M­65, fosA3, sul1, floR, tet(A), dfrA14 TET, TMP, SUL, CHL 2020)
aph(4)­Ia, aadA1, aac(3)­IV,
2014 Derechos Humanos de los Estados Unidos gyrA(D87Y) dfrA14, sul 1, tet (A), florR, blaCTX­ AMP, CHL, SU, TET, IncFIB No (Tate y otros,
M­65 ant(3”)­Ia, aadA1, sul1, CRO, CTF, NAL, cajero automático, reportado 2017)
tet(A), CTX
2014 Dinamarca Carne de pollo gyrA (D87G) CIP, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
2020)
2014 Estados Unidos Carne de pollo gyrA(D87Y) aph(4)­Ia, aph(3´)­Ic, aac(3)­Iva, AMP, CHL, SU, TET, IncFIB No (Tate y otros,
blaCTX­M­65, floR, dfrA14, sul1, CRO, CTF, NAL, cajero automático, reportado 2017)
tet(A) CTX, STR, GEN, STX
2014 Italia Humano No reportado aac(3)­Iva, aph(3´)­Ic, aadA1, KAN, GEN, AMP, CTX, IncP, No (Franco y otros,
aph(4)­Ia, blaCTX­M­65, sul1, tet CHL, NAL, CIP, SUL, Incl1 reportado 2015)
(A), dfrA14, fosA, floR TET, TMP
2015 Unido Parrilla gyrA (D87G) aph(3')­Ia, ant(3”)­Ia, aadA1, sul1, NAL, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
Reino tet(A), dfrA14 aph(4)­Ia, 2020)
2015 Estados Unidos Parrilla gyrA (D87Y) aph(3´)­Ic, aac(3)­ AMP, CHL, STR, TET, IncFIB No (Tate y otros,
IVa, blaCTX­M­65, fosA3, floR, CRO, CTF, NAL, SXT, reportado 2017)
dfrA14, sul1, tetA, aadA1 GEN, ATM, CTX
2015 Suiza Ambiente No reportado aadA1, sul1, tet(A), floR, dfrA14 NAL, SU, TET Incl1 32 (Hindermann y
otros, 2017)
2015 Hungría Ambiente gyrA (S83Y) hormiga(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A) NAL, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
2020)
2015 Países Bajos Alimento gyrA (D87G) hormiga(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A) NAL, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
2020)
2015 Ucrania Carne de pollo gyrA (S83Y) hormiga(3”)­Ia, aadA1, sul1, tet(A), CIP, TET, SUL IncP No (Alba y otros,
reportado 2020)
2016 Italia Parrilla gyrA(D87G) aph(3′), blaCTX− M− 1, mcr­1.1, AMP, CAZ, CTX, CIP, IncP 32 (Carfora y otros,
sul1, tet(A), dfrA1, dfrA14 aadA1, CST, NAL, SU, TET, TMP 2018)
2016 Italia Parrilla gyrA(D87G) aadA2, blaTEM− 1B, mcr­1.1, cmlA1, AMP, CIP, CHL, CST, IncP 32 (Carfora y otros,
sul1, sul3, tet(A), dfrA14 ant(3”)­Ia, NAL, SU, TET, TMP 2018)
aadA1,
2016 Rumania Alimento gyrA (S83Y) sul1, tet(A), dfrA14 aadA1, aac6­Iy, CIP, TET, TMP, SUL IncP 32 (Alba y otros,
tet(A), 2020)
2017 Rusia Parrilla gyrA (D87Y) tet (R), CIP, ENR, DOX, TET, parC, dfrA14, sul1 STR, SPT, TMP, Incl1 32 (Bogomazova y
SUL, blaCTX­M­14, tet(A), tet(R), tet(M) AMP, CFZ, FOX, CTX, otros, 2020)
2017 Rusia Parrilla gyrA (S83Y) Incl1 33 (Bogomazova y
FEP, CTF, CIP, ENR, otros, 2020)
DOX, TET, TMP, FFC
2017 Rusia Parrilla gyrA (S83Y) aac6­Iy, tet(A), tet(R), dfrA14, parC, CIP, ENR, DOX, TET, Incl1 34 (Bogomazova y
parC, aac6­Iy, dfrA14 STR, TMP, SUL, otros, 2020)

(continúa en la página siguiente)

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Tabla 2 (continuación )

Año de País Fuente Mutaciones Genes adquiridos horizontalmente Perfil fenotípico de RAM replicones Tipo de Referencia
aislamiento puntuales cromosómicas de plásmidos secuencia

2017 Luxemburgo Human gyrA (D87Y) aph(3')­Ia, ant(3”)­Ia, aph(4)­ Ia, AMP, CTX, GEN, CIP, IncP 32 (Alba y otros,
aadA1, aac(3)­IVa, blaCTX­M­65, TET, SUL, CHL 2020)
fosA3, sul1, floR, tet(A) aph(3')­
2017 Países Bajos Human gyrA (D87Y) Ia, ant(3”)­Ia, aph(4)­Ia, aadA1, AMP, CTX, GEN, CIP, IncP 32 (Alba y otros,
aac(3)­IVa, blaCTX­M­65, fosA3, sul1, TET, TMP, SUL, CHL 2020)
floR, tet(A), dfrA14 aadA1,
aadA2,
2017 Italia Carne de pollo gyrA(D87G) blaTEM− 1B, mcr­1.1, cmlA1, sul1, AMP, CIP, CHL, CST, IncP 32 (Carfora y otros,
sul3, tet(A), dfrA14 aph(3')­Ia, NAL, SU, TET, TMP 2018)
ant(3”)­
2017 Luxemburgo Carne de pollo gyrA (D87G) Ia, aadA1, blaTEM­1B, lnu(G), sul1, AMP, TET, TMP, SUL IncP 32 (Alba y otros,
tet(A), dfrA14 blaCMY­2, floR, 2020)
mdf(A),
2017 Pavo Carne de pollo No reportado Sul1, Tet (A) aac(3)­IVa, aac(6')­Iaa, AMP, AMX, CAZ, CHL, IncFIB No (Kürekci y otros,
FFC, SXT, TET reportado 2021)
2018 Chile Animales salvajes: gyrA (D87Y) aadA1, aph(3')­Ia, aph(4)­Ia, blaCTX­ STR, GEN, NET, NEO, Incl1 32 (Fuentes­
Búhos M­65, sul1, dfrA14, tet(A), florR TOB, KAN, AMP, CAZ, Castillo et al.,
CTX, CRO, FEP, CHL, 2019)
NAL, SUL, TET
2018 Ecuador Humano No reportado aph(3')­Ia, aadA1, qnrB­1, aph No reportado IncFIB 32 (Mejía et al.,
(4)­Ia, blaCTX­M­65, sul1, tet(A), 2020)
dfrA14, floR
2019 Estados Unidos Parrilla No reportado aac(3)­IV aadA1 aph(3¢)­Ia aph No reportado IncFIB No (Tyson y otros,
(4)­Ia blaCTX­M­65, floR, fosA3, reportado 2021)
sul1,
tet(A)
2020 Alemania Parrilla gyrA (S83Y) aac(6´)­Iaa, ant(3“)­Ia, sul1, tet SU, CIP, TET, NAL, TGC IncFIB 32 (García­Soto
(A) et al., 2020)
2020 Unido Ambiente gyrA (D87G) aph(3')­Ia, ant(3”)­Ia, sul1, tet NAL, TET, SUL IncP 32 (Alba y otros,
Reino (A), dfrA14 2020)
2021 Ecuador Ambiente gyrA (D87Y) aph(4)­la, aadA1, aac(3)­IVa, aph(3 GEN, AMP, CTX, CAZ, IncFIB 32 (Burnett y otros,
´)­Ia, blaCTX­M­65, sul1, tet CIP, NA, CHL, SXT, TMB, 2021)
(A), dfrA14 TET
2021 Ecuador Ambiente gyrA(D87Y) aph(4)­la, aadA1, aac(3)­IVa, aph(3 GEN, CIP, NAL, TET, IncFIB 32 (Burnett y otros,
´)­Ia, sul1, tet(A), dfrA14 aac(6´)­Iaa, CHL, SXT, TBM, TET 2021)
2021 Rusia chuletas No reportado ant(3”)­Ia, dfrA14, qacE, sul1, tet(A) CXM, CIP, CHL, NIT, IncFIB 32 (Egorova y otros,
de pollo aac(3)­Iva, aac(6')­ SXT, TET 2022)
2021 Rusia Parrilla No reportado Iaa, ant AMP, SAM, CXM, CIP, IncFIB, 32 (Egorova y otros,
(3”)­Ia, blaTEM­1B, dfrA8, qacE, sul1, GEN, TOB, CHL, NIT, IncX1 2022)
tet (A) aac(6')­ SXT
2021 Rusia Parrilla No reportado Iaa, addA2, aph(3”)­ AMP, SAM, CXM CRO, IncFIB 32 (Egorova y otros,
Ib_2, aph(6)­Id, blaCTX­M­14, CIP, TOB, CHL, NIT, SXT, 2022)
dfrA12, dfrA14, floR2, fosA3, qacE, TET
qnrE1, sul1, sul2, tet(A), tet
(B), tet(D)
2021 Rusia chuletas de carne No reportado aac(6')­Iaa, addA2, aph(3”)­ AMP, SAM, CXM CRO, IncFIB 32 (Egorova y otros,
Ib_2, aph(6)­Id, blaCTX­M­14, CIP, TOB, CHL, NIT, SXT, 2022)
dfrA12, dfrA14, floR_2, fosA3, qacE, TET
qnrE1, sul1, sul2, tet(A), tet(B),
tet(D) aac(3)­
2021 Rusia Parrilla No reportado Iid, aac(3)­Iva, aadA2, anti(3”)­Ia, AMP, CXM, CIP, GEN, IncFIB 32 (Egorova y otros,
aph(4)­Ia, cmlA1, dfrA5, qacE, sul1, TOB, CHL, NIT, SXT 2022)
sul3, tet(A) aac(6')­Iaa, ant(3”)­Ia,
2021 Rusia Cerdo No reportado dfrA8, qacE, sul1, tet(A) aadA1, CXM, CIP, CHL, NIT, IncFIB 32 (Egorova y otros,
dfrA14, sul1, tet(A) SXT, TET 2022)
2021 Países Bajos Parvadas de pollos de engorde
gyrA(D87G) CIP, NAL, SUL, TET, TMP IncI1 32 (Mughini­Gras y
otros, 2021)
2021 Países Bajos Parvadas de pollos de engorde
gyrA(D87G) adA1, aph(3')­Ic, dfrA14, sul1, tet(A) CIP, NAL, SUL, TET, TMP IncI1 32 (Mughini­Gras y
aac(3)­ otros, 2021)
2021 Inglaterra y Humano gyrA(D87Y) Iva, aph(4)­Ia,aadD, blaCTX­ AMP, CRO, CAZ, CHL, IncFIB 32 (WWY Lee et
Gales M­65, parC_SET, dfrA­14, tet(A)­1, CIP, COL, GEN, TET, al., 2021)
sul­1, floR, fosA­3 TMP, AMX, ETP, NAL,
SXT, FOS
2021 Inglaterra y Pollo gyrA(D87Y) aac(3)­Iva, aph(4)­Ia, blaCTX­M­65, AMP, CRO, CAZ, CHL, IncFIB 32 (WWY Lee et
Gales carne aad1, parC, SET, dfrA­14, tet CIP, COL, GEN, TET, al., 2021)
(A), sul1, floR TMP, AMX, ETP, NAL,
SXT
2021 Rusia Carne picada No reportado aadA1, sul3, dfrA14, tet(A), mefB, STR, AMP, AMK, TOB, IncFIB No (Rakitin y otros,
blaTEM­1B, aac(6´)­Iaa, cmlA1, SXT, IPM, TET, CHL, reportado 2022)
mdfA/cmr, mdtABC­tolC AZM, ERY, RIF, PUR, NB,
NAL, NOR
2021 Rusia Parrilla No reportado aadA2, sul3, dfrA14, tet(A), mefB, STR, AMP, AMK, TOB, IncFIB No (Rakitin y otros,
blaTEM­1B, aac(6`), cmlA1, mdfA/cmr, STX, IPM, TET, CHL, reportado 2022)
mdtABC­tolC AZM, ERY, RIF, PUR, NB,
NAL, NOR

(continúa en la página siguiente)

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DM Alvarez et al. Revista Internacional de Microbiología de Alimentos 403 (2023) 110297

Tabla 2 (continuación )

Año de País Fuente Mutaciones Genes adquiridos horizontalmente Perfil fenotípico de RAM replicones Tipo de Referencia
aislamiento puntuales cromosómicas de plásmidos secuencia

2021 Derechos Humanos de los Estados Unidos gyrA(D87Y) Aac (3)­Iva, aadA1, aph(3')­Ia, aph CRO, STX IncFIB No (M'ikanatha y
(4)­Ia, blaCTX­M­65, dfrA14, floR, reportado otros, 2021)
sul1, tet(A) ant(3”)­
2021 Derechos Humanos de los Estados Unidos gyrA(D87Y) Ia, aph(3')­Ia, dfrA14, sul1, tet(A) CIP, STX IncFIB No (M'ikanatha y
aac (3)­Iva, reportado otros, 2021)
2021 Derechos Humanos de los Estados Unidos No reportado aadA1, aph (4)­Ia, blaCTX­M­65, CRO, STX IncFIB No (M'ikanatha y
dfrA14, floR aac (3)­IV, reportado otros, 2021)
2021 Estados Unidos Carne de pollo gyrA(D87Y) ant(3”)­Ia, aph(3')­ CRO, STX, CIP IncFIB No (M'ikanatha y
Ia, aph (4)­Ia, blaCTX­M­65, reportado otros, 2021)
dfrA14, floR, sul1, tet(A) aac
2021 Estados Unidos Carne de pollo gyrA(D87Y) (3)­IV, ant(3”)­Ia, aph(3')­ CRO, STX, CIP IncFIB No (M'ikanatha y
Ia, aph (4)­Ia, blaCTX­M­65, reportado otros, 2021)
dfrA14, floR, fosA3, sul1, tet(A) aac
2021 Estados Unidos Carne de pollo gyrA(D87Y) (3)­IV, aph(3')­Ia, aph (4) CRO, CIP IncFIB No (M'ikanatha y
­Ia, blaCTX­M­65, dfrA14, floR, reportado otros, 2021)
2021 Alemania Humano No reportado blaCTX­M­1 AMP, CAZ, CTX, SXT, IncI1 No (Pietsch y otros,
NAL reportado 2021)
2021 Alemania Humano No reportado blaCTX­M­1, blaTEM­1 AMP, CAZ, CTX, SXT, IncI1 No (Pietsch y otros,
CIP, NAL reportado 2021)
2021 Alemania Humano No reportado blaCTX­M­65 AMP, CAZ, CTX, SXT IncFIB No (Pietsch y otros,
reportado 2021)
2021 Alemania Humano No reportado blaCTX­M­65 AMP, CAZ, CTX, SXT, IncFIB No (Pietsch y otros,
CIP, NAL reportado 2021)
2021 Egipto Carne de pollo No reportado aac(6´)­Ib­cr, blaTEM­1, blaCTX­M­ 1, AMC, AMP, ATM, CAZ, IncI1 No (Adel y otros,
blaCMY­2, blaOXA­1, qnrB CHL, CIP, CPD, CRO, reportado 2021)
CTT, CTX, ZORRO, GEN,
NAL, OXA, STR, SXT,
TET
2021 Egipto Carne de pollo No reportado blaCMY­2 AMC, AMP, ATM, CTT, IncI1 No (Adel y otros,
ZORRO, GEN, OXA, STR, reportado 2021)
SXT, TET
2021 Egipto Carne de pollo No reportado blaTEM­1, blaCTX­M­14, blaCMY­2 AMC, AMP, ATM, CAZ, IncI1 No (Adel y otros,
CHL, CPD, CTT, CTX, reportado 2021)
ZORRO, GEN, OXA, STR,
SXT, TET
2021 Egipto Carne de pollo No reportado blaOXA­1 AMP, CHL, CTT, FOX, IncI1 No (Adel y otros,
OXA, STR, TET reportado 2021)

Fig. 5. Representación esquemática de un aislado similar a

pESI de una muestra clínica obtenida en EE. UU. Los genes
relevantes se marcaron en color, como las transposasas
(azul), la resistencia a antibióticos (amarillo), las relacionadas
con fagos (naranja), la resistencia a metales pesados (negro),
las proteínas de transferencia conyugal asociadas con el
plásmido IncI1 (rojo), las integrasas y los integrones de clase
1 y 2 (rosa); los demás genes se marcaron en gris (número
de acceso CP016409). (Para la interpretación de las
referencias a los colores en la leyenda de esta figura, se
remite al lector a la versión web de este artículo).

Actualmente, estudios reportan mitigaciones potenciales como nuevos biocidas derivados de y otros, 2022).
aceites esenciales (Butucel et al., 2022) y el uso complementario de bacteriófagos contra S. Infantis El S. infantis multirresistente tiene numerosos reservorios, incluyendo animales salvajes,
en parvadas y carne de pollo (Rivera mascotas y el medio ambiente. Estudios han detectado S. infantis multirresistente en animales salvajes.

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aves (Borrelli et al., 2013; Fuentes­Castillo et al., 2019; Masarikova et al., 2016; White y Estados Unidos porque la cepa era resistente a los antibióticos orales de primera línea
Forrester, 1979), búhos (Fuentes­Castillo et al., 2019), roedores (cuniculuc paca) (Maguina­ comunes (Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC), 2019a, 2019b).
˜
Molina et al., 2021), gusanos menores de la harina (Donoso et al., 2020), lagartos tegu (Maciel Los funcionarios de salud pública y los médicos deben ser conscientes de la MDR S. Infantis
et al., 2010), leones marinos (Carrasco et al., 2011), mapaches salvajes (K. Lee et al., 2011) y porque las cefalosporinas y quinolonas de tercera generación se utilizan con frecuencia en
perros (Colobatiu et al., 2015). Además, en el ambiente, S. Infantis se aisló de aguas personas con infecciones graves y comorbilidades (Sirinavin y Garner, 1999).
superficiales y de riego (Dionisi et al., 2011; Kadykalo et al., 2020; Sanchez­Salazar et al.,
2020), lodos (Ottolenghi y Hamparian, 1987), polvo (Iwabuchi et al., 2010), superficies de Las características únicas de resistencia de S. Infantis MDR se basan en el megaplásmido
"
clínicas equinas (Soza­Ossandon et al., 2020) y efluentes de aguas residuales (Masarikova et pESI, reportado por primera vez en 2014 (Aviv et al., 2014). A diciembre de 2022, se siguen
al., 2016). Estos hallazgos resaltan la propagación de S. Infantis MDR desde la fuente primaria publicando numerosos informes de S. Infantis multirresistente que alberga pESI. En particular,
"
a múltiples reservorios ambientales, incluyendo animales domésticos y salvajes. estudios han reportado la presencia de un megaplásmido similar a pESI en S. Infantis MDR en
Estados Unidos (Lee et al., 2022), España (Vázquez et al., 2022), Trinidad y Tobago (Maguire
"
et al., 2022) y Canadá (Bharat et al., 2022). La secuenciación del genoma completo (WGS) ha
contribuido al análisis de la propagación de la resistencia a los antibióticos de S. Infantis MDR.
También se ha observado S. Infantis multirresistente en casos clínicos humanos. Nuestro En particular, estudios han reportado la estabilidad del megaplásmido dentro de S. Infantis y
Una revisión encontró informes de S. Infantis multirresistente en humanos en todas las otros hospedadores mediante conjugación. Dentro de S. Infantis, Aviv et al. (2014) informaron
regiones de la OMS. Los primeros aislamientos humanos de S. Infantis se registraron en sobre tres sistemas (MazEF/PemKI, CcdAB y VagCD) relacionados con la estabilidad de pESI
muestras recolectadas entre 1983 y 1987 en Italia (Nastasi et al., 1990), y desde entonces se (Aviv et al., 2014). En otros hospedadores, estudios revelaron la transferencia horizontal de
han notificado aislamientos de forma sistemática en todo el mundo. Cabe destacar que la pESI a la microbiota intestinal durante la infección por Salmonella en ratones C57BL/6.
aparición de S. Infantis multirresistente en humanos se ha demostrado mediante casos e Detectaron la presencia de pESI en la microbiota de E. coli de ratones infectados con S.
informes en artículos, así como numerosos brotes de S. Infantis.
Estos brotes se han vinculado al pollo crudo en 2018 (Centros para el Control y la Prevención
de Enfermedades (CDC), 2018), bandejas de verduras en 2019 (US FOOD and DRUG Infantis pESI positivo 6 días después de la infección (Aviv et al., 2016). Además, estudios han
ADMINISTRATION, 2019), carnes al estilo italiano en 2021 en los Estados Unidos (USDA­ detectado pESI en otros serovares de Salmonella. Cohen et al. demostraron que el
Food Safety and Inspection Service, 2022), y productos de cerdo en Europa (Schroeder et al., megaplásmido pESI podía transferirse a varios serovares de Salmonella con frecuencias de
2016). En los EE. UU., los Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC) y conjugación bajas (S. Muenchen, S. Anatum) y altas (S. Enteritidis y S. Virchow) (Cohen et al.,
la Administración de Alimentos y Medicamentos de los EE. UU. (FDA) informaron un brote de 2022). Estos hallazgos sugieren que la adquisición horizontal de pESI por S. Muenchen está
S. Infantis en doce estados de los EE. UU. de diciembre a marzo (Centros para el Control y la asociada con la aparición de S. Muenchen resistente a múltiples fármacos (MDR) en Israel. En
Prevención de Enfermedades (CDC), 2023; US FOOD and DRUG ADMINISTRATION, 2023). otro estudio, los autores evaluaron la presencia del megaplásmido pESI en genomas del NCBI
Cabe destacar que las personas enfermas informaron haber consumido la misma marca de hasta el 27 de abril de 2021 y detectaron pESI en cepas de S. Muenchen, S. Schwarzengrund,
harina (Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC), 2023; Administración S. Agona y S. Senftenberg (dos Santos et al., 2022). Lo anteriormente expuesto resalta el
de Alimentos y Medicamentos de EE. UU., 2023). Los recuentos de casos mostraron una riesgo de diseminación de pESI desde y hacia la microbiota; además confirma que pESI podría
enfermedad total de 13 personas con tres hospitalizaciones y ninguna muerte reportada ser un importante reservorio de MGE y un posible vector de transmisión de resistencia
(Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC), 2023). El análisis de la FDA antimicrobiana entre diferentes especies bacterianas (comensales y patógenas).
mostró que las bacterias de trece aislamientos no tenían actividad antibiótica.

genes resistentes (Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC), 2023).

Sin embargo, aún no está claro si los humanos infectados con S. MDR... Notablemente, el espectro de resistencia a medicamentos en S. Infantis está aumentando,
La cepa pESI de S. Infantis mostró mayor virulencia en comparación con la cepa ancestral de no solo a los antibióticos de primera línea sino también a los antibióticos de último recurso,
S. Infantis. Un informe previo describió que S. Infantis multirresistente pESI positivo mostró incluyendo la resistencia a los carbapenémicos (imipenem y mer­openem) en muestras de
una mayor tasa de adherencia e invasión a las células epiteliales humanas en comparación cerdos y pollos de engorde de Alemania (Fischer et al., 2017; Roschanski et al., 2018, 2019)
con las cepas pESI negativas (Aviv et al., 2014). En aves, Drauch et al. (2021) observaron y colistina ( gen mcr) en muestras de pollos de engorde y ambiente de Italia (Alba et al., 2020;
mayor virulencia en pollos de engorde infectados con la cepa pESI positiva en comparación Carfora et al., 2018). La OMS clasificó al imipenem como un antibiótico del "grupo de vigilancia"
con las aves infectadas con S. Infantis pESI negativo (Drauch et al., 2021). y al meropenem y la colistina como antibióticos del "grupo de reserva" en la base de datos de
clasificación AWaRE 2022, debido a su mayor potencial de resistencia (Organización Mundial
En Sudamérica, informes del Instituto de Salud Pública en Chile informaron entre 2014 y de la Salud, 2022). Estos son los antibióticos de último recurso cuando otras alternativas han
2019 un número creciente de aislamientos de S. infantis en humanos (Instituto de Salud fallado en el tratamiento de infecciones humanas potencialmente fatales causadas por
Pública, 2019). Estos hallazgos mostraron avances en el programa de vigilancia de Salmonella Salmonella spp. MDR. y otros microorganismos críticos (Crump et al., 2015). Las autoridades
spp. en Chile. Además, informaron resistencia a BLEE en el 92 % de las cepas resistentes de salud pública deberían considerar una mayor vigilancia epidemiológica de S. Infantis
(108/118) (Instituto de Salud Pública, 2019). Por otra parte, estudios en Perú mostraron un multirresistente para comprender su impacto como patógeno zoonótico emergente transmitido
número relevante de aislamientos en humanos en la región de las Américas (44 %, 477/1085) por alimentos que amenaza la salud humana y potencialmente pone en riesgo el suministro de
(García et al., 2019; Granda et al., 2019; Maguina­Molina et al., 2021; Martínez­Puchol et al., alimentos.
2021; Quino et al., 2019; Silva et al., 2017).
˜
Nuestros datos recopilados en esta revisión podrían usarse para clasificar por riesgos las
diferentes fuentes de alimentos o el origen de los aislamientos en términos de presencia de S.
Nuestra revisión sistemática destaca que S. Infantis multirresistente se ha convertido en Infantis MDR, incluida la probabilidad de resistencia a antibióticos y desinfectantes.
un patógeno humano importante, ampliamente distribuido y resistente a los tratamientos de Por ejemplo, en este estudio, las fuentes de alimentos o animales, como la carne de pollo y los
primera y segunda línea contra S. Infantis. Los aislados de S. Infantis multirresistente de casos pollos de engorde, mostraron el mayor riesgo de S. infantis multirresistente. Además, la
clínicos humanos han mostrado resistencia a varios antibióticos, como tetraciclinas, ampicilina, revisión bibliográfica podría utilizarse para clasificar el riesgo de contagio en humanos en una
cefalosporinas (cefotaxima, cefta­zidima y ceftriaxona), quinolonas (ácido nalidíxico y región geográfica determinada, como se observó en este estudio sobre S. infantis
ciprofloxacino), sulfametoxazol­trimetoprim, sulfonamidas, cloranfenicol y aminoglucósidos multirresistente en América y Europa.
(estreptomicina, gentamicina y kanamicina). Su resistencia a múltiples antibióticos de
importancia crítica convierte al linaje de S. Infantis multirresistente en un serotipo emergente 4.1. Conclusiones
de preocupación para la salud pública. Por ejemplo, los Centros para el Control y la Prevención
de Enfermedades de EE. UU. publicaron recomendaciones para médicos durante el brote de Recopilamos numerosos informes sobre S. Infantis multirresistente en muestras de
2018 en Estados Unidos. animales, humanos, ambientales y de alimentos. Nuestros resultados sugieren que este
serotipo emergente se ha globalizado y continúa propagándose, lo que subraya la...

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Aviv, G., Rahav, G., Gal­Mor, O., 2016. Transferencia horizontal del plásmido pESI de resistencia y
Es urgente mejorar la vigilancia, en particular en las regiones de África y el Sudeste Asiático. Es virulencia de Salmonella enterica serovar infantis a la microbiota intestinal de huéspedes de sangre
necesario avanzar hacia una vigilancia integrada, que incluya muestras humanas, animales y caliente. MBio 7 (5), 1–12. [Link]
alimentarias, para comprender la magnitud de la aparición de S. Infantis multirresistente e Bharat, A., Mataseje, L., Jane Parmley, E., Avery, BP, Cox, G., Carson, CA, Irwin, RJ, Deckert, AE, Daignault,
D., Alexander, DC, Allen, V., el Bailey, S., Bekal, S., German, GJ, Haldane, D., Hoang, L., Chui,
implementar la detección temprana de nuevos patógenos emergentes transmitidos por alimentos.
L., Minion, J., Zahariadis, G., Mulvey, M.
Es importante destacar que, con la resolución mediante secuenciación del genoma completo R., 2022. Análisis genómico de salud única de Salmonella enterica productora de β­lactamasa de
(WGS), es fundamental comprender los elementos genéticos que confieren resistencia, como espectro extendido, Canadá, 2012­2016. Emerg. Infect. Dis. 28 (7), 1410–1420. [Link]
10.3201/eid2897.211528.
la versión similar a pESI, que portaba un blaCTX­M­65, y los linajes involucrados, en un contexto
Bogomazova, AN, Gordeeva, VD, Krylova, EV, Soltynskaya, IV, Davydova, EE, Ivanova, OE, Komarov,
global. Es urgente implementar estrategias de Una Salud, como la ampliación del alcance de las AA, 2020. El megaplásmido encontrado en todo el mundo confiere resistencia antimicrobiana
pruebas y la creación de redes, y el aumento de la capacidad de muestreo para implementar la múltiple en Salmonella Infantis de origen de pollo de engorde en Rusia.
Int. J. Food Microbiol. 319 (agosto de 2019), 108497 [Link] .
vigilancia de la resistencia a los antimicrobianos de S. Infantis en diversas fuentes en todos los
países. Borrelli, L., Fioretti, A., Russo, TP, Barco, L., Raia, P., De Luca Bossa, LM, Sensale, M., Menna, LF, Dipineto,
S. Infantis puede portar genes de resistencia al arsénico y al mercurio, lo que produce resistencia L., 2013. Primer informe de Salmonella enterica serovar Infantis en vencejos comunes (Apus apus).
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a desinfectantes y metales pesados, lo que afecta considerablemente las estrategias de
mitigación en la ganadería que afectan los procesos de sacrificio y la carne para consumo Broughton, EI, Heffernan, HM, Coles, CL, 2010. Serotipos de Salmonella enterica y susceptibilidad a
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