García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

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FUNDACIÓN UNIVERSIDAD DE BOGOTÁ JORGE TADEO LOZANO

“METAZOARIOS PARÁSITOS DE LA LISA BLANCA Mugil curema

VALENCIENNES, 1836, COMO INDICADORES DE CONTAMINACIÓN EN DOS
SISTEMAS LAGUNARES AL SURESTE DEL GOLFO DE CALIFORNIA: ESTERO
DE URIAS Y ESTERO DE TEACAPÁN, SINALOA- MÉXICO”

Trabajo de Grado
presentado a la Facultad de Biología Marina
para optar el título de Biólogo Marino

ADRIANA GARCÍA VÁSQUEZ

Agosto de 2003
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

FUNDACIÓN UNIVERSIDAD JORGE TADEO LOZANO

Y
CENTRO DE INVESTIGACIONES EN ALIMENTACIÓN Y DESARROLLO, CIAD,
A.C.

“METAZOARIOS PARÁSITOS DE LA LISA BLANCA Mugil curema

VALENCIENNES, 1836, COMO INDICADORES DE CONTAMINACIÓN EN DOS
SISTEMAS LAGUNARES AL SURESTE DEL GOLFO DE CALIFORNIA: ESTERO
DE URIAS Y ESTERO DE TEACAPÁN, SINALOA- MÉXICO”

PRESENTA
ADRIANA GARCÍA VÁSQUEZ

DIRECTOR
EMMA JOSEFINA FAJER ÁVILA
Doctor en Ciencias Biológicas
CIAD, A.C. Unidad Mazatlán

Asesores
Miguel Betancourt Lozano
Doctor en Ciencias
CIAD, A.C. Unidad Mazatlán

Samuel E. Gómez Noguera

Doctor en Ciencias
U.N.A.M. Unidad Mazatlán

FACULTAD DE BIOLOGÍA MARINA

MAZATLÁN, MÉXICO
AGOSTO DE 2003
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Dedicado a mis padres que siempre creyeron en mi

y fueron mi guía durante todos estos años,
ellos que me han dado la oportunidad de demostrarles
que las enseñanzas no fueron en vano
y que cada día se crece un poco más y que no
importa en donde se lleven a cabo si no como las realicemos…
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RESUMEN

Durante un período de 10 meses (Agosto 2002- Abril de 2003), se investigaron

parasitológicamente las branquias, el hígado, vena portahepática y riñones de 242
lisas blancas Mugil curema Valenciennes, 1836, en dos localidades: Estero de Urias,
Estero del Infiernillo (área contaminada) y Estero de Teacapán, Laguna de Agua
Brava (área no contaminada), ubicadas en el Estado de Sinaloa – México. El objetivo
del presente estudio fue evaluar los monogeneas y copépodos branquiales; así como
las larvas de nemátodos presentes en la lisa, como bioindicadores de contaminación
de estos dos sistemas lagunares. Se halló un total de 8897 parásitos de los cuales
128 fueron monogeneas (64 Metamicrocotyla macracantha y 70 Haliotrema
mugilinus); 1570 copépodos (1556 Ergasilus sp1, 5 Caligus sp1, 9 Holobomolochus
sp1 y uno perteneciente a la familia Lernaeopodidae); 7198 nemátodos del género
Contracaecum sp (larva III). Se reporta una nueva localidad, México para
Metamicrocotyla macracantha; y un nuevo hospedero Mugil curema y una nueva
localidad para Haliotrema mugilinus, Ergasilus sp1, Caligus sp1, Holobomolochus sp1
y un representante de la familia Lernaeopodidae. El monogenea H. mugilinus no
mostró cambios en su abundancia durante todo el muestreo, en cambio, M.
macracantha en los meses de febrero y abril, mostró un incremento en Urias (área
contaminada). El sitio de mayor contaminación (Urias), presentó la mayor diversidad
de especies. Se halló correlación entre la abundancia de copépodos y el factor de
condición (P< 0.01) y entre el índice nematohepático y el factor de condición (P<
0.01), lo cual indicó que el estado de salud de los peces fue menor en el sitio más
contaminado. El incremento de la prevalencia y abundancia de copépodos en la lisa
blanca se pueden emplear como indicadores de contaminación de los esteros. La
especie parásita dominante en los dos sitos de estudio fue Contracaecum sp. con
una prevalencia del 100%; Ergasilus sp1 con un 75% en Urias y 58% en Teacapán.
La abundancia relativa encontrada fue de 17 y 44 larvas de Contracaecum sp./ pez; y
10 y 4 Ergasilus sp1/ pez en Urias y Teacapán respectivamente. Los altos valores de
abundancia y el incremento del índice nematohepático por larvas de Contracaecum
sp. en la lisa es un indicador de una condición ecológica relativamente negativa de
estos sistemas lagunares. Esta larva de Contracaecum sp. encontrada en Mugil
curema posee importancia médica; por lo que se recomienda continuar las
investigaciones para esclarecer el potencial zoonósico de este parásito.
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ABSTRACT

During a period of 10 months (Agust 2002 untill april 2003), then gills, liver,
portahepatic vein and kidney were studied parasitologicment of 242 “white mullet”
Mugil curema Valenciennes, 1836, in to locations: Urias stuary: Infiernillo stuary
(polluted area) and Teacapán stuary: Agua Brava lagoon (non polluted area), located
in state of Sinaloa, México. The objective of this study was to evaluate the
monogeneans and copepods of gills, like the larvae of nematods present in the “white
mullet”, like a bioindicators of pollution of these two lagoon systems. A total of 8897
parasites in which, were found 128 monogeneans (64 Metamicrocotyla macracantha
and 70 Haliotrema mugilinus); 1570 copepods (1556 Ergasilus sp1, 5 Caligus sp1, 9
Holobomolochus sp1 and a representative of the Lernaeopodidae family); 7198
nematods of genera Contracaecum sp. (larvae III). A new location was registered,
México for M. macracantha; and a new host Mugil curema and new location for H.
mugilinus, Ergasilus sp1, Caligus sp1, Holobomolochus sp1 and a representative of the
Lernaeopodidae family. The monogenea H. mugilinus didn’t show any change in
abundance during the sample, instead, M. macracantha in the months of february and
april showed an increase in Urias (polluted area). The mayor place of pollution
(Urias), showed the biggers diversity of species. A relation was found between the
quantity of copepods and the condition factor (P<0.01) and the nematohepatic index
and the condition factor (P<0.01), the health status of the fish was worse in the
polluted area. The increase of the prevalence and abundance of copepods in this
specie of “white mullet” you can stablish indicators of pollution in the stuaries. The
dominant species of the parasites in the places that were studied was Contracaecum
sp. With a prevalence of 100%, Ergasilus sp1 with a 75% in Urias and 58% in
Teacapán. The relative abundance that was found was of 17 and 44 larvae of
Contracaecum sp./ fish and 10 and 4 Ergasilus sp./ fish in Urias and Teacapán
respectively. The high abundance and the increase of the nematohepatic index for
larvae of Contracaecum sp. in “white mullet” is an indicator of an ecological condition
relatively negative of these lagoon systems. This larvae of Contracaecum sp. found
in Mugil curema has a medical importance. This is why it is recommended to
continue with the investigations to develop the potential of the zoonocis of this
parasite.
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AGRADECIMIENTOS

- A la Universidad Jorge Tadeo Lozano, por mi formación académica y a los

profesores que me apoyaron durante estos cinco años.

- Este estudio fue financiado por los proyectos: “Evaluación ecotoxicológica de la

contaminación por plaguicidas y metales pesados en lagunas costeras de Sinaloa,

México”, proyecto CONACYT clave # J34976-T, a cargo del Doctor Miguel

Betancourt-Lozano, laboratorio de ecotoxicología, CIAD, A.C.; y el proyecto CIAD-

CICESE, “Utilización de biomarcadores bioquímicos y genéticos en peces para

evaluar contaminación en dos zonas portuarias del Pacífico Mexicano: Lázaro

Cárdenas, Michoacán y Estero de Urias, Mazatlán, Sinaloa” a cargo de la Doctora

Alejandra García-Gasca, laboratorio de Biología Molecular, CIAD, A.C.

- Al Centro de Investigación y Desarrollo, CIAD, A.C., Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental.

- A Emmita, por tu guía, enseñanzas, comprensión, paciencia y ayuda durante la

realización del presente trabajo.

- A Cristina, porque sin tu confianza y apoyo esto no hubiera sido posible y por

acompañarme en los momentos más difíciles.

- Al laboratorio de Ecotoxicología, especialmente al Dr. Miguel Betancourt-Lozano

por el asesoramiento en el tratamiento de los datos y su apoyo en los muestreos. A

la Dra. Luz María García, por su ayuda y colaboración.

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- Al laboratorio de Ictiología, especialmente a Héctor Placencia, a Marcela Ruíz por

su ayuda en los muestreos y manejo de datos y a Julián Ríos por su colaboración en

los muestreos.

- Al laboratorio de Parasitología, especialmente a Mayra, Jhony, Manuel, Amparo y

Roberto, que me apoyaron en todo momento y me colaboraron en los duros

muestreos.

- A la Universidad Autónoma de México, Unidad Mazatlán en Limnología……,

especialmente al Dr. Samuel Gómez, por su colaboración en la identificación de los

copépodos y su tiempo.

- Al Dr. Rafael Lamothe, por su ayuda en la identificación de los monogeneas.

- Al amor de mi vida, Cristian, por que sin tu apoyo, paciencia, ayuda y dedicación no

hubiera podido salir adelante con este trabajo, Te amo.

- A todos mis compañeros y amigos que hicieron posible este trabajo y que de algún

modo pusieron su granito de arena: Mayra, Jhony, Manuel, Roberto, Amparo, Estela

y Sofi (la pecera del amor), Alejandro, Noemí, Michael… y todos aquellos que me

acompañaron y apoyaron.

- A mi mami y mi papi, porque creyeron en mí y me apoyaron cada día, son los

mejores papas del mundo, Los Adoro!!!!! Gracias.

- A mis hermanitos adorados, Helbert, Jonathan y Cristian, por sus correos que

siempre me levantaron el ánimo, los quiero mucho. A mi familia, porque me

apoyaron y me daban ánimos de seguir adelante.

- …Y a todas aquellas personas que no nombre pero que saben que les agradezco

con todo el corazón la ayuda prestada durante todo este tiempo.

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Pag.

Resumen………………………………………………………………………………….. 4
Abstract…………………………………………………………………………………….4I
1. Introducción…………………………………………………………………………..…1
1.1 Antecedentes………………………………………………………………………...7
1.1.2 Ciclos de vida de los parásitos……………………………………………...….8
[Link] Ciclo de vida directo……………...………………………………………....8
[Link] Ciclo de vida indirecto……………………………………………………..10
1.2 Justificación…………………………………………………………………………14
1.3 Objetivos…………………………………………………………………………….15
1.3.1 Objetivo general………………………………………………………………..15
1.3.2 Objetivos específicos…………………………………………………………..15
1.4 Hipótesis…………………………………………………………………………….15
2. Descripción del área de estudio……………………………………………………..16
2.1 Estero de Urias……………………………………………………………………..16
2.2 Estero de Teacapán……………………………………………………………….19
3. Metodología……………………………………………………………………………22
3.1 Fase de Campo…………………………………………………………………….22
3.2 Fase de Laboratorio……………………………………………………………….24
3.2.1 Colecta y fijación de monogeneas pequeños……………………………….24
3.2.2 Colecta y fijación de monogeneas grandes…………………………………25
[Link] Tinción e identificación…………………………………………………….26
3.2.3 Colecta y fijación de copépodos……………………………………………...27
3.2.4 Colecta y fijación de nemátodos……………………………………………...27
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[Link] Tinción e identificación…………………………………………………….28

3.3 Fase de Gabinete………………………………………………………………….29
3.3.1 Estructura de la comunidad de metazoarios………………………………..29
4. Resultados……………………………………………………………………………..32
4.1 Ubicación taxonómica y re-descripción de los parásitos encontrados……….32
4.1.1 Monogéneas…………………………………………………………………….32
[Link] Metamicrocotyla macracantha……………………………………………32
[Link] Haliotrema mugilinus………………………………………………………38
4.1.2 Copépodos……………………………………………………………………...42
[Link] Ergasilus sp1………………………………………………………………..42
[Link] Caligus sp1………………………………………………………………….49
[Link] Holobomolochus sp1……………………………………………………….58
[Link] Lernaeopodidae…………………………………………………………....67
4.1.3 Larvas de nemátodos………………………………………………………….70
[Link] Contracaecum sp…………………………………………………………..70
4.2 Descripción de los análisis estadísticos…………………………………………74
4.2.1 Metazoarios parásitos como indicadores de respuesta……………………74
[Link] Prevalencia, intensidad media y abundancia relativa de los taxas
encontrados………………………………………………………………...74
[Link].1 Prevalencia……………………………………………………………..76
[Link] Dominancia, Diversidad y Riqueza…………………………………...…78
[Link].1 Dominancia…..……………………………………………………...…79
[Link].2 Diversidad………..…………………………………………………….80
[Link].3 Riqueza…………………………………………………………………80
4.3 Factores físicos…………………………………………………………………….81
4.4 Abundancia de parásitos………………………………………………………….82
4.4.1 Monogeneas……………………………………………………………………82
4.4.2 Copépodos……………………………………………………………………...83
4.4.3 Laravas de Contracaecum sp………………………………………………...85
4.5 Índices estudiados…………………………………………………………………89
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4.5.1 Índice Hepatosomático (IHS)………………………………………………….89

4.5.2 Índice Nematohepático (INH)…………………………………………………90
4.5.3 Índice Gonadosomático (IGS)………………………………………………...92
4.5.4 Factor de Condición Simple (FCS)…………………………………………...94
4.5.5 Longitud y Peso Total………………………………………………………….95
5. Discusión……………………………………………………………………………....96
5.1 Comentarios taxonómicos de los parásitos encontrados……………………...96
5.2 Metazoarios como indicadores de respuesta…………………………………...98
5.2.1 Prevalencia……………………………………………………………………...98
5.2.2 Dominancia, Diversidad, Riqueza…………………………………………..100
5.2.3 Abundancia……………………………………………………………………102
[Link] Monogeneas………………………………………………………………102
[Link] Copépodos………………………………………………………………..103
[Link] Larvas de Contracaecum sp…………………………………………….104
5.2.4 Índices analizados.……………………………………………………………107
[Link] Índice Hepasomático (IHS)..…………………………………………….107
[Link] Índice Nematohepático (INH)…………………………………………...107
[Link] Longitud y Peso Total……………………………………………………108
6. Conclusiones…………………………………………………………………………109
7. Recomendaciones………………………………………………………………..…111
Bibliografía
Anexos
Glosario
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Índice de Tablas

Pag.

Tabla 1. Prevalencia (%), intensidad media y abundancia relativa de cada especie

parásita encontrada en branquias, hígado, vena porta-hepática y riñones de Mugil
curema en Urias durante el período de estudio (agosto 2002 – abril
2003)…………………………………………………………………………………….75

Tabla 2. Prevalencia (%), intensidad media y abundancia relativa de cada especie

parásita encontrada en branquias, hígado, vena porta-hepática y riñones en Mugil
curema en Teacapán durante el período de estudio (agosto 2002 – abril
2003)…………………………………………………………………………………….76

Tabla 3. % Prevalencia bimensual de los metazoarios parásitos de las branquias,

hígado, vena porta-hepática y riñones, de Mugil curema en los Esteros de Urias y
Teacapán………………………………………………………...77

Tabla 4. Factores fisicos encontrados en Urias y Teacapán durante los meses de

agosto 2002- abril 2003. (Temperatura en °C y salinidad en ppt)………………..82

Tabla 5. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

índice hepatosomático de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003……………………………………………………………………………………..89

Tabla 6. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

índice nematohépatico de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003……………………………………………………………………………………..91

Tabla 7. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

índice gonadosomático de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003……………………………………………………………………………………..93

Tabla 8. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

factor de condición de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003……………………………………………………………………………………..94
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Tabla 9. Registros de Metamicrocotyla macracantha, en Mugil cephalus y M.

curema………………………………………………………………………………….96

Tabla 10. Reportes encontrados para el nemátodo Contracaecum sp. en peces de la

familia Mugilidae de México……………………………………………………97
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Índice de Figuras

Pag.

Figura 1. Mapa de la zona de estudio, Estero de Urias (Estero del Infiernillo) y Estero
de Teacapán (laguna de agua Brava) ubicados en el estado de Sinaloa,
México…………………………………………………………………………….........21

Figura 2. Metamicrocotyla macracantha. Esquema del organismo completo…36

Figura 3. M. macracantha. A) Región cefálica. B) Gancho de la ventosa del Haptor

posterior. C) Atrio genital……………………………………………………37

Figura 4. Haliotrema mugilinus. Estructura del organismo completo…………..40

Figura 5. Estructura de los ganchos del haptor posterior. A) Gancho principal

superior. B) Conjunto principal de ganchos. C) Gancho marginal. D) Gancho
principal inferior. E) Barra de unión inferior. F) Barra de unión superior….….41

Figura 6. Ergasilus sp1. A) Estructura del organismo completo. B) Anténula (antena

1). C) Antena (antena 2). D) Apéndices bucales……………………….46

Figura 7. Apéndices toráxicos. A) Pereípodo 1. B) Pereíopodo 2. C) Rama

caudal…………………………………………………………………………………...47

Figura 8. Ergasilus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 3. B) Pereíopodo 4.

C) Pereíopodo 5……………………………………………………………………48

Figura 9. Caligus sp1. Estructura del organismo completo. Vista ventral……52

Figura 10. Caligus sp1. Apéndices cefálicos. A) Anténula (antena 1). B) Apéndices
bucales…………………………………………………………………….53

Figura 11. Caligus sp1. Apéndices cefálicos. A) Antena (antena 2) mostrando el

proceso antenal. B) Maxilipedo. C) Maxila…………………………………………54

Figura 12. Caligus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 1. B) Pereíopodo 2. C)

Pereíopodo 3…………………………………………………………………….55

Figura 13. Caligus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 4. B) Pereíopodo 5 y 6.

C) Furca esternal………………………………………………………………56

Figura 14. Caligus sp1. Estructuras del abdomen. A) Rama caudal (ampliación).
B) Abdomen……………………………………………………………57
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Figura 15. Holobomolochus sp1. A) Organismo completo. B) Anténula (antena

1)..……………………………………………………………………………………….61

Figura 16. Holobomolchus sp1. Apéndices cefálicos. A) Antena (antena 2). B)

Maxila…………………………………………………………………………………...62

Figura 17. Holobomolochus sp1. A) Estructuras bucales. B) Maxilípedo………63

Figura 18. Holobomolochus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 1. B)

Pereíopodo 2…………………………………………………………………………...64

Figura 19. Holobomolochus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 3. B)

Pereíopodo 4…………………………………………………………………………...65

Figura 20. Holobomolochus sp1. A) Pereíopodo 5. B) Ramo caudal. p 6.

Pereíopodo 6…………………………………………………………………………...66

Figura 21. Lernaeopodidae. A) Estructura del organismo completo. B) Región

cefálica. C) Estructura de unión del tronco con la segunda maxila………….…69

Figura 22. Contracaecum sp. A) Región anterior. B) Vista frontal. C) Región

posterior………………………………………………………………………………...72

Figura 23. Contracaecum sp. Corte de la parte anterior y posterior. A) Región

cefálica. B) Región caudal…………………………………………………………..73

Figura 24. Abundancia relativa de los grupos de metazoarios parásitos de Mugil

curema en Urias y Teacapán durante los meses de estudio……………………..78

Figura 25. Relación entre el índice de dominancia de los metazoarios parásitos en los
Esteros de Urias y Teacapán en los meses de muestreo…………………79

Figura 26. Relación del índice de diversidad de los metazoarios parásitos hallados en
las branquias, hígado, riñones y vena porta-hepática de Mugil curema en Urias y
Teacapán………………………………………………….……..80

Figura 27. Riqueza de la comunidad de metazoarios en las branquias, hígado,

riñones y vena porta-hepática de Mugil curema procedentes de los Esteros de Urias
y Teacapán durante los meses de estudio…………………………………..81

Figura 28. Relación entre la abundancia de monogeneas y la temperatura

encontradas en los Esteros de Urias y Teacapán durante los meses de agosto 2002 -
abril 2003……………………………………………………………………….83
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Figura 29. Relación entre la abundancia de los copépodos encontrados en las

branquias de las lisas procedentes de Urias y Teacapán………………………...84

Figura 30. Relación entre el Factor de condición de Mugil curema y la abundancia de

copépodos encontrados en Urias y Teacapán durante los meses de agosto 2002 -
abril 2003…………………………………………..………………85

Figura 31. Relación entre el número de larvas de Contracaecum sp. encontradas en

hígado, vena porta-hepática y riñones de Mugil curema procedentes de Urias y
Teacapán en los meses de estudio. A: hígado; B: vena porta-hepática y C: riñones. *
Indica que existen diferencias significativas entre Urias y Teacapán en el mismo mes
de muestreo…………………………………………………………...88

Figura 32. Relación del Índice Hepatosomático de Mugil curema en Urias y Teacapán
y los meses de estudio…………………..............................................90

Figura 33. Relación del Índice nematohepático de Mugil curema en Urias y Teacapán
y los meses de estudio…………………………………………………...91

Figra 34. Relación entre el Factor de condición y el índice nematohepático de Mugil

curema procedentes de Urias y Teacapán durante los meses de agosto 2002 – abril
2003………………………………………………………………………92

Figura 35. Relación entre el Índice Gonadosomático de Mugil curema procedentes de

Urias y Teacapán y los meses de estudio……………………….93

Figura 36. Relación entre el Factor de Condición en Urias y Teacapán y los meses de
estudio………………………………………………………………………94
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1. INTRODUCCIÓN

México cuenta con recursos acuíferos importantes: 2.9 millones de ha repartidas

entre aguas de embalse continentales y aguas costeras protegidas, 745 mil ha de

áreas acuícolas, 10000 Km de línea costera y con 123 sistemas lagunares-estuarinos

que representan un gran potencial de recursos pesqueros (Yánez-Arancibia y

Nugent, 1977; Robles, 1985). Las lagunas costeras constituyen un medio ambiente

único en virtud de su alta productividad y natural hidrodinámica. Están influenciadas

y subsidiadas por procesos físicos como la acción de la marea, el viento, la lluvia, los

ríos y escurrimientos terrestres que les proporcionan constantemente materia

orgánica y nutrientes. Como parte del litoral, las lagunas costeras son importantes

ecológica y económicamente, ya que son cuerpos de agua que están influidos por

agua de mar y agua dulce, donde la mezcla de estas dos masas de agua con

características diferentes, causa fenómenos peculiares en su comportamiento físico,

químico y biológico (Cárdenas et al., 1990).

En general, la pesca mexicana es prácticamente de régimen litoral; el 25% de la

captura nacional se produce en sistemas costeros o en sus áreas de influencia. No

obstante muchas de ellas se encuentran en sistemas precarios de explotación, otras

irracionalmente explotadas, pero todas en estado potencial de contaminación por los

impactos del hombre en el ambiente natural (Yánez-Arancibia, 1977). Aún, cuando

éstos cuerpos acuáticos son lugares aptos para el establecimiento natural de una

biota muy diversa, son usados como receptáculos de una considerable cantidad de
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

materiales y contaminantes acarreados por los ríos y por otras fuentes, como el

transporte atmosférico y la precipitación pluvial (Cárdenas et al., 1990).

El Estero de Urias (Mazatlán, Sinaloa – México) es un sistema estuarino complejo

que recibe una gran variedad de contaminantes tanto de origen natural como

antropogénico, la mayoría de los cuales tiene como destino los sedimentos y de ahí

pueden ser transferidos hacia el agua y los organismos. Desechos de industrias

alimenticias, el rastro, emisiones de instalaciones de Petróleos de México (PEMEX) y

de la termoeléctrica José Aceves Pozos (Comisión Federal de Electricidad (CFE)),

efluentes de acuicultura y agricultura, pinturas anti-incrustantes de embarcaciones,

descargas de combustibles y aguas negras son algunos de los más comunes.

Actualmente, el sistema presenta síntomas evidentes de degradación ambiental, lo

cual pone en riesgo a las especies acuáticas y finalmente a la población humana.

Evidencia de esto son los reportes de mortandades masivas de peces, moluscos y

crustáceos que frecuentemente aparecen en la prensa local. Estudios previos en la

zona han revelado la presencia de metales tóxicos, hidrocarburos poliaromáticos,

compuestos organoclorados (PCBs y plaguicidas), la mayoría de los cuales son muy

persistentes en el medio y causan efectos adversos en los organismos.

El Estero de Teacapán (Sinaloa – México), aunque presenta cierto grado de

contaminación, las actividades contaminantes en su cercanía distan mucho de

aquellas presentes en el Estero de Urias. En el sistema se ha reportado

contaminación fecal, aunque en niveles bajos y plaguicidas organoclorados en bajas

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

concentraciones, así como altos niveles de clordano en agua y sedimento (García de

la Parra, 2002).

Mugil curema es conocida en la zona de estudio como “lebrancha”, es una especie

eurihalina, que debido a los movimientos migratorios asociados a la reproducción de

la especie –entre la costa y las lagunas- ha sido definida como habitante temporal del

componente estuarino, ya que presenta una fase en el estuario y otra en el mar en su

ciclo biológico (Castro-Aguirre, 1978). Su espectro trófico señala que es una especie

detritívora vegetal correspondiendo a un consumidor primario (Yánez-Arancibia,

1977). Tradicionalmente se ha pescado, utilizándose como recurso alimenticio,

aprovechándose también las gónadas de las hembras. La investigación planteada

con la “lisa blanca” se fundamentó en estudiar las etiologías de eventos relacionados

con la degradación ambiental. Esto es de particular importancia debido a que las

alteraciones, principalmente aquellas que afectan la condición reproductiva de las

especies, puede repercutir en cambios adversos, a corto, mediano y/o largo plazo, en

la abundancia y distribución de la población, así como el papel que desempeña en la

estructura y función de las comunidades y el ecosistema (Adams, 1990).

Los bioindicadores de contaminación fueron originalmente definidos como

mediciones de fluidos corporales, células, tejidos u otras variables biológicas que

indican la presencia y magnitud de estrés por variaciones en el medio acuático. Esta

definición puede ampliarse y extenderse a organismos de diferentes características,

poblaciones y comunidades que sufren los cambios ambientales. Los bioindicadores

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

son indicadores puntuales y selectos de estrés ambiental en todos los niveles de

organización biológica y pueden evaluar y predecir los efectos de las modificaciones

ambientales antes que el daño sea irreversible. Cuando se estudian peces que

provienen de aguas contaminadas (ríos, lagos, mares y/o granjas), se evidencian

patologías secundarias a esta situación, mientras que los bioindicadores que se

analicen revelan alteraciones sustanciales. El estado en el que se encuentran los

peces generalmente permite presumir que cualquier desequilibrio relativamente

agudo de la concentración de oxígeno, aumento de temperatura en el agua o

modificaciones en la masa de agua pueden ocasionar dramáticas consecuencias

para la supervivencia de estos animales (Romano, 1999).

Las enfermedades parasitarias en peces tienen una función importante como

indicadores de la integridad del ecosistema acuático (Gelnar et al., 1994). La fauna

parasitaria forma parte importante del ambiente biótico del hospedero y los

contaminantes pueden influir sobre las diferentes especies de parásitos en los

hospederos en muchos aspectos (Gelnar et al., 1997). Cerca de 100 trabajos sobre

el efecto de varios tipos de polución sobre los parásitos de los peces se han estado

publicando desde 1980, y los parásitos de peces han mostrado ser un modelo útil

para indicar las alteraciones del medio ambiente.

Un pez puede ser un hospedero intermediario, paraténico, de reserva, accidental,

anormal, definitivo o un vector pasivo. Desde un punto de vista de salud pública los

peces pueden ser: 1. Infectados por un parásito que comúnmente infecten a un ser
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

humano como hospedero definitivo; 2. Infectarse con peces que pueden

accidentalmente infectar a un humano normal o inmunosuprimido; 3. Que sirva como

un vector pasivo u otro estadio infectivo de un parásito de un humano adquirido por

otro humano o de animales domésticos contaminados. El ciclo directo de un parasito

puede o no involucrar un estadio de vida libre. Factores medioambientales que

afectan a los diferentes estadios en un ciclo indirecto de uno o más hospederos

pueden estar involucrados, y un tóxico u otro factor puede rápidamente eliminar o

reducir uno de esos hospederos, resultando en un rompimiento del ciclo y una

reducción o exclusión de la infección parasítica correspondiente. La prevalencia o

intensidad de una infección, así como otros aspectos pueden depender de si el

parásito es externo o interno, si tiene un ciclo de vida directo o indirecto y si tienen un

efecto adverso en el pez (hospedero) (Overstreet, 1993).

El problema de la contaminación en los estuarios se ha hecho más evidente por el

establecimiento de núcleos industriales y urbanos a sus alrededores, que vierten sus

desechos sin previo tratamiento; a pesar de la transferencia de los contaminantes por

las corrientes, solo una pequeña parte abandona la zona estuarina, quedando

muchos de ellos almacenados en los sedimentos o absorbidos en macropartículas

suspendidas, alterando el equilibrio del sistema y creando perturbaciones en sus

componentes bióticos y abióticos (Cárdenas et al., 1990). Un contaminante sirve

como un factor ambiental más, que puede incrementar o disminuir la abundancia de

un parásito o incrementar o disminuir la susceptibilidad de la infección en un pez. La

acción del contaminante sin embargo puede ser única, por ser repentina y abrupta en
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

falta de términos de exposición a hospederos ingenuos. Puede tener influencia

directa en infecciones de parásitos tanto externos como internos, así como influencia

indirecta de infecciones, afectando la respuesta del hospedero o de un estadio

intermedio. Los contaminantes pueden ser agrupados en una gran variedad de

categorías (sedimentación y materia orgánica); algunos son introducidos a los

ecosistemas naturalmente y otros por la intervención humana. Los contaminantes

pueden ser hidrofílicos (solubles en agua) o hidrofóbicos (relativamente insolubles) y

la diferencia puede tener una gran importancia del efecto en el hospedero y en el

simbionte (Overstreet, 1993).

En los ambientes estuarinos, los peces se encuentran por lo general encima o cerca

del sustrato, y sus parásitos son componentes endémicos del sustrato. Los parásitos

de los peces reflejan el tipo de vida de los peces, incluyendo sus interacciones con

las comunidades bentónicas, planctónicas y de peces. Evaluar la fauna parasitaria

de una especie de pez seleccionado en un estuario en particular, puede proveer

bioindicadores cuantitativos y cualitativos, y también la sensibilidad a los cambios en

todo el sistema estuarino. Los parásitos de los peces pueden ser indicadores más

sensibles de estresores ambientales que los mismos peces. Los estudios

cuantitativos de una comunidad proporcionan datos útiles para su comprensión y

caracterización. Los rasgos que definen la estructura de las comunidades son la

riqueza, la abundancia proporcional, la equidad, la diversidad y la dominancia (Begon

et al., 1986). Los índices, basados en los agregados parasitarios de los peces
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

pueden ser integrados con otros índices de integridad biológica (Landsberg et al.,

1998).

1.1 ANTECEDENTES

Los estudios realizados en el Estero de Urias y Teacapán, Sinaloa, México acerca de

la contaminación, son muy pocos, debido a que los costos de investigación para

realizarlos son elevados. Sin embargo, se han realizado diversas investigaciones

sobre la fauna helmintológica de los cíclidos centroamericanos (Pineda-López et al.,

1985; Osorio-Sarabia et al., 1987); y la ecología de los helmintos parásitos en

diversas localidades en México, como una contribución al conocimiento de estos

organismos en áreas tropicales (Salgado, 1993).

Salgado-Maldonado y Kennedy (1997) realizaron estudios sobre la riqueza y

similaridad de comunidades de helmintos en los peces cíclidos en la Península de

Yucatán, México, en donde encuentran, dominancia de digeneos y otros helmintos

(Contracaecum sp., Oligogonotylus manteri, Stephanostomum sp., Spirocamallanus

sp., etc), pero en menor grado.

La parasitología sistemática ha realizado una contribución significativa en la medicina

tropical y la salud pública, ciencias de la biodiversidad y biología evolutiva, mediante

los nombres y características de todas las especies conocidas; sin cuya información

las ciencias biológicas no pueden proceder (Brooks, 2000). De forma paralela, los

estudios sobre el ciclo de vida de los parásitos nos permiten conocer los diferentes
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

estadios de desarrollo, sus formas de reproducción, vías de transmisión; hospederos

intermediarios que se involucran en la cadena trófica; y los factores ambientales que

favorecen su desarrollo, haciendo así que se cumplan todas las condiciones para su

proliferación en los peces.

1.1.2 CICLOS DE VIDA DE LOS PARÁSITOS

Hay más de 10000 especies de parásitos conocidos que infectan a los peces. Un

tercio pertenecen a los trematodos (17% a los digeneos y 15% a los monogeneos).

Los ectoparásitos cuentan con 4200 especies incluyendo los crustáceos,

monogeneos, hirudíneos, celenterados y muchos grupos de sarcomastigofora y

ciliofora, pertenecientes a los protozoarios. Hay dos tipos de ciclos de vida en los

parásitos: el directo e indirecto (Möler y Anders, 1986). Hay muchos parásitos que

tienen hospederos específicos hasta el punto que llegan a infectar a uno o un grupo

limitado de hospederos, además tienen diferentes efectos dependiendo el hospedero

(Roberts, 1978).

[Link] CICLO DE VIDA DIRECTO:

Monogeneas:

Los huevos son operculados con uno o dos filamentos polares, el número de huevos

es relativamente pequeño desde 1 a 12, éstos quedan en el útero y salen al exterior

por el poro genital. En el huevo se desarrolla una larva ciliada llamada

oncomiracidio, que es libre nadador, cuando se encuentra un huevo hospedero (casi

siempre de la misma especie) se instala en él por medio de sus filamentos y

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

gradualmente se transforma en adulto. Aunque se conoce poco acerca del efecto

que causan los monogeneos en su hospedero, ya que ingieren sangre de los

capilares superficiales; pueden producir ceguera cuando se instalan en los ojos, la

hipersecreción de mucus en los huéspedes parasitados, determinando la sofocación

del pez. Basado en caracteres morfológicos se agrupan los monogeneas en

Monopistocotylea, los cuales se alimentan de las células epiteliales de la piel y los

Polyopistocotylea que succionan la sangre de las branquias. Los Monopistocotylea

tienen un modo de alimentación en el que se posesionan de la filibranquia,

causando enrojecimiento y excesiva producción de mucus, hiperplasia epitelial o

hemorragia en las zonas afectadas ocasionando sofocación o asfixia del pez. Los

Polyopistocotylea causan anemia por alimentarse directamente de la sangre del

hospedero y lesiones inflamatorias en la cavidad branquial, que se convierten en

necrosis del área infectada y dan lugar a la muerte de los peces (Lamothe-

Argumedo, 1983).

Copépodos:

Tienen un ciclo de vida complejo con un número diferente de estadios larvales. De

los huevos sale un nauplio de vida libre, después de éste ocurre una sucesión de

estadios naupliares, luego se forman diferentes estadios de copepodito y finalmente

se convierten en adulto y atacan al hospedero final (Roberts, 1978). En Ergasilus el

ciclo consiste en 6 estados naupliares, 5 de copepoditos y un estadio adulto.

Cuando la hembra está madura ataca al hospedero final, el macho usualmente no

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

parasita. Se sitúa cerca de la base del filamento branquial en preferencia los arcos

3, 2, 4 y 1 (en ese orden) (Lester y Roubal, 1999).

[Link] CICLO DE VIDA INDIRECTO

Nemátodos:

El desarrollo de los nemátodos parásitos incluye 4 formas larvarias y una forma

adulta. El huevo usualmente se encuentra junto con las heces y su desarrollo esta

fuertemente influenciado con la temperatura del agua. En muchas especies la larva

en estadio II se encuentra dentro de la cáscara del huevo del estadio I, en el huésped

intermediario esta etapa eclosiona y se transforma en la larva III, la cual se puede

encontrar de vida libre o encapsulada en la pared de la cavidad estomacal, o en el

músculo esquelético, pero nunca en el lúmen intestinal. La larva estadio III puede

ser repetidamente obtenida por huéspedes intermediarios que se comen al

hospedero previo. Al entrar al estomago del hospedero definitivo este estadio se

transforma en una larva estadio IV y poco tiempo después en una hembra o un

macho adultos. Es generalmente aceptado que los crustáceos juegan un papel

importante como huéspedes intermediarios para la mayoría de las especies (Möller y

Anders, 1986 IN: Möller y Anders, 1986).

El conocimiento de los parásitos presentes en lisas en México se refieren al reporte

de 5 especies de monogeneas branquiales, 3 tremátodos y 2 acantocéfalos en el

tracto intestinal, y una especie de nemátodo en hígado, bazo, mesenterio y molleja

de Mugil cephalus (Lamothe-Argumedo, 1983). Salgado y Juárez (1986), señalaron

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

que las infecciones de M. cephalus por el nemátodo Contracaecum mulitpalpillatum

hallado en Topolobampo, Sinaloa afectan entre el 80 y 100% de las lisas con una

abundancia mayor a 10 parásitos/ pez. Esta diversidad de monogeneas y alta

prevalencia de nemátodos en esta especie en México, hace factible los estudios de

su relación con los factores ambientales y la contaminación de los sistemas

acuáticos. Valles-Ríos et al. (2002) determinaron la prevalencia e intensidad

parasitaria de dos especies de parásitos en M. cephalus: dos tipos de larvas del

nemátodo Contracaecum multipapillatum (Askaride: Anisakidae) y el copépodo

Ergasilus versicolor (Poecilostomatoidea: Ergasilidae) en la confluencia de los ríos

Colorado y Hardy, Baja California, México.

Bravo-Hollis (1967) realiza un estudio en La Paz, Baja California- México, en tres

especies de peces (en Umbrina sinaloae, Trachinotus paloma y Mugil cephalus) y

reporta 3 monogéneos: Choricotyle pacifica n. sp., Protomicrocotyle manteri n. sp. y

Metamicrocotyla macracantha, reportando dos especies nuevas y de otro se aclaran

estructuras. Este mismo autor en 1982 a,b,c da a conocer nuevos datos de

hospedadores y zonas geográficas de los monogeneas: Jaliscia caballeori,

Metamicrocotyla macracantha, Cynoscionicola sciaenae y C. srivastavai recolectados

en el Pacífico mexicano.

Chávez (1985), hace una investigación sobre los aspectos biológicos de las lisas en

la Bahía de La Paz, México, y detecta un gran número de parásitos en ellas, en

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

donde Mugil curema aparece parasitada con crustáceos del tipo cirolana y

nemátodos.

Mendoza-Garfías y Pérez-Ponce de León (1998) registraron monogeneos

microcotílidos que han parasitado a Mugil curema de la Bahía de Chamela, Jalisco;

los cuales son: Ligophorus vanbenedeni, Metamicrocotyla pacífica, M.

pseudomugilis, M. chamelense, Solostamenides pseudomugilis. Por otro lado, los

estudios parasitológicos realizados en la Laguna de Tres Palos, Guerrero mostraron

la presencia de dos copépodos (Ergasilus sieboldii, Argulus foliaceus) y tres

helmintos (Dactylogyrus sp., Contracaecum sp. y Floridoscentis mugilis) en Mugil

curema (López-Chávez y Rodríguez-Analco, 2001).

Khan y Kiceniuk (1983), estudiaron dos ambientes acuáticos en Venezuela: uno

contaminado con aceites crudos y el otro contaminado con sedimentos de aceite

solubles en agua en los peces; encontrando que la prevalencia e intensidad de

parásitos (Steringophorus furciger, Fellodistomum jurerjerum, esporocystos,

cercaria, etc), es menor en un sitio contaminado, únicamente con tratamiento de

aceite crudo. Luque (1994), en su estudio de la dinámica poblacional y estructura de

la comunidad de metazoarios parásitos de Menticirrhus ophiocephalus (Pisces:

Scianidae) en la costa peruana, encontraron dos especies de tremátodos

(Lobatostoma veranoi y Helicotrema fascita), tres monogeneos (Rhamnocercoides

menticirrhi y Cynoscionicola americana), un nemátodo (Ascarophis sp.), cuatro

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

copépodos (Bomolochus peruensis, Lernanthropus huamani, Clavellotis dilatata y

Neobrachiella menticirrhi) y un isópodo (Cymothoideo no identificado).

Gelnar et al. (1994) reportaron parásitos metazoarios (8 géneros de monogeneas, 6

géneros de céstoda, 2 géneros de tremátoda, 7 géneros de nemátoda, etc), de peces

en el río Morava con observaciones en los efectos causados por aguas

contaminadas. Gelnar et al. (1997), investigan sobre la diversidad de parásitos en

ambientes contaminados de agua dulce en la República Checa, comparan entre dos

estaciones (Brodské y Bolelouc), y encuentran que la más contaminada presenta

mayor diversidad de especies de parásitos. Dusek et al. (1998), analizaron la

biodiversidad de parásitos en ambientes de agua dulce con respecto a la polución

parásitos metazoarios del Leuciscus cephalus como un modelo de evaluación

estadístico. Y Landsberg et al. (1998) evalúan la presencia de los parásitos como

indicadores de estrés ambiental, en donde detectan que la prevalencia, abundancia,

riqueza y diversidad de parásitos pueden verse afectadas por estos factores.

En la actualidad se observa un incremento en los estudios de los parásitos como

indicadores de contaminación, entre los cuales podemos citar a los estudios de

Sures (2002) sobre el empleo de parásitos como indicadores biológicos de la calidad

ambiental; Khan (2002), refiere a los parásitos (Gyrodactylus pleuronecti, tricodinas

sp., Criptocotyle lingua), como biomarcadores; Zander (2002) determinó la influencia

de la eutroficación en las comunidades parasitarias en el mar Báltico; Gelnar et al.

(2002) estudiaron la importancia de los parásitos como indicadores de contaminación

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

en ecosistemas de agua dulce y marinos; y Harris (2002) evalúo a los parásitos como

indicadores en alto orden de los efectos biológicos en la degradación ambiental.

Las condiciones bióticas de los trópicos son típicas en cuanto a la diversidad de

especies y las densidades de sus poblaciones. Cárdenas et al. (1990), realizaron su

estudio sobre algunos aspectos biológicos y de contaminación para la lisa Mugil

curema y otras especies ícticas, en la Laguna de Pueblo Viejo, Veracruz, en donde

se midieron los niveles de metales pesados en los organismos y los comparó con los

diferentes parámetros fisicoquímicos del agua. En la actualidad se encuentra la

propuesta de investigación realizada por García de la Parra (2002), cuyo objetivo es

realizar un esfuerzo de investigación concertado que ponga en concreto el nivel de

contaminación del estero de Urias y ayude a identificar cuales son las fuentes

puntuales y no puntuales de contaminación más relevantes, las especies o

receptores más susceptibles de ser afectadas y, en conjunto, evalúe el grado de

desarrollo ecológico del sistema.

1.2 JUSTIFICACIÓN

En México, la “lisa blanca” Mugil curema Valenciennes, 1836, es una de las lisas

más abundantes y de importancia comercial, la cual se distribuye en ambas costas

de México. Al ser una especie que se desarrolla en el mar y se adentra a realizar su

ciclo reproductivo en las lagunas estuarinas y su alimentación la realizan en la capa

superficial del fondo seleccionando partículas finas, incluyendo diatomeas

bentónicas, algas filamentosas, detritus vegetal y sedimentos inorgánicos, son

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

factibles de ser parasitadas por diferentes organismos; los cuales a su vez pueden

ser utilizados como indicadores de contaminación y de otros estresores ambientales.

1.3 OBJETIVOS

1.3.1 OBJETIVO GENERAL

El presente estudio tuvo como objetivo principal evaluar los monogeneas y

copépodos branquiales; así como las larvas de nemátodos presentes en la “lisa

blanca” Mugil curema Valenciennes, 1836, como bioindicadores de contaminación,

en dos sistemas lagunares estuarinos: uno con elevado grado de contaminación y el

otro no, ubicado al sureste del Golfo de California: Estero de Urias y Teacapán,

Sinaloa- México.

1.3.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS

- Identificar los monogeneas y copépodos branquiales; así como las larvas de

nemátodos presentes en la “lisa blanca” Mugil curema.

- Determinar la estructura de la comunidad de estos metazoarios que parasitan

la “lisa blanca” en los dos sistemas lagunares.

- Evaluar la prevalencia y abundancia de estos metazoarios parásitos en la “lisa

blanca” como indicadores de contaminación del sistema lagunar.

1.4 HIPÓTESIS

La lisa blanca (Mugil curema) es infestada por una variedad de metazoarios parásitos

en el medio natural, cuya presencia y abundancia pueden ser empleados como

indicadores de contaminación y estrés al que se ven sometidos estos organismos.

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

2. DESCRIPCIÓN DEL ÁREA DE ESTUDIO

El complejo de los esteros adyacentes al puerto de Mazatlán se encuentra ubicado

en la costa mexicana sobre el Océano Pacífico, al sur del Estado de Sinaloa.

2.1 ESTERO DE URIAS

El estero de Urias se encuentra localizado en la costa suroeste del Golfo de

California y al sur del Estado de Sinaloa entre los 23° 10’ 36’’ y 23° 13’ 00’’ latitud

Norte, y los 106° 25’ 35’’ de longitud oeste (Figura 1). Tiene una extensión

aproximada de 17 Km. y área de 800 hectáreas. Está conformado por varios esteros

tributarios, de los cuales resaltan el Estero del Infiernillo, Estero Confites y el Estero

de la Sirena (García, 1973).

La zona intermedia del sistema se le puede considerar de transición, pues la

profundidad general va disminuyendo y sobre su margen Noreste y Noroeste se sitúa

el grueso de la industria pesquera, los astilleros y las termoeléctricas. Antes de

1906, año en el cual se inauguró el Ferrocarril del Pacífico, los esteros de Urias, La

Sirena y el Astillero fueron la más importante vía de comunicación de los mazatlecos

con el continente.

La fauna tan variada y los productos agrícolas que tradicionalmente se han cultivado

en la región constituían hasta hace algunos años, la fuente alimenticia y económica

de los pobladores de Mazatlán (Álvarez, 1977).

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

La vegetación litoral predominante del ecosistema son los manglares, constituidos

por: Rhizophora mangle (mangle rojo), Laguncularia racemosa (mangle blanco) y

Avicennia germinans (o nítida) que van de acuerdo al patrón de zonación. Las

marismas se encuentran pobladas por halófilas de los géneros Salicornia sp. y Batis

sp.; en la vegetación acuática sumergida encontramos microalgas representadas por

Diatomeas, Clorofitas y Dinoflagelados y macroalgas de los géneros Cladophora,

Enteromorpha y Chaetomorpha. Entre la comunidad faunística del Estero figura el

zooplancton (Copépodos) y en la macrofauna sobresalen los decápodos que habitan

en las raíces de los mangles.

Según la definición de Robles, (1986) en su estudio ha considerado el Estero de

Urias como una laguna costera de tipo III B (III A) es decir, con barrera de plataforma

interna y batimétrica modificada por la acción de las mareas, continentes, tormentas

y arenas transportadas por el viento, con ausencia de acarreos por ríos o aportes

muy localizados. Este mismo autor, define las lagunas costeras como depresiones

topográficas que se encuentran por abajo del nivel medio de las mareas más altas,

comunicadas con el mar a través de una boca efímera o permanentemente separada

de éste, mediante una barrera.

El clima de la región es cálido subhúmedo con lluvias en verano, del tipo Awo (w) (e),

perteneciendo al subtipo más seco de los subhúmedos. La temperatura media anual

del agua fluctúa entre los 25° y 28°C y el período de lluvias se extiende de julio a
García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

septiembre acompañado frecuentemente de tormentas tropicales y chubascos. Las

lluvias escasean de octubre a febrero y son casi nulas de marzo a junio. La

precipitación pluvial anual alcanza los 800 mm (promedio de diez años).

Durante el invierno prevalecen vientos del noroeste y en el verano dominan vientos

del oeste y suroeste de corta duración. La precipitación pluvial media alcanza los

850 mm, con un marcado período de lluvias a finales del verano y principios del

otoño, frecuentemente acompañados por tormentas tropicales, chubascos y colas

provenientes del sur. La boca, el fondo y los márgenes, presentan diferentes

materiales y procesos sedimentarios o erosivos. La boca con orientación suroeste

presenta una abertura de aproximadamente 150 m y una profundidad de 10 m, en

ella ocurren corrientes de diversa índole y velocidad, generando una energía del

medio capaz de sostener sedimentos arenosos (2.0/0.5 mm).

Hacia el interior del sistema, la profundidad va disminuyendo gradualmente y los

sedimentos varían de areno-limosos a arcillo-limosos, dependiendo de la cercanía o

lejanía a la boca. El tipo de sedimento de los márgenes depende de las llanuras

adyacentes, así como del sustrato de las paredes (aluviones antiguos o parte de la

barrera arenosa que separa el sistema del mar).

La batimetría del estero alcanza hasta 12 m en el canal de navegación y escasos

cms en las márgenes cercanas a la barrera, donde se han desarrollado llanuras de

inundación (marismas), la salinidad promedio es de 34 ‰. El sistema no recibe un

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

aporte de agua dulce natural contínuo, por lo que los cambios en la salinidad son

principalmente asociados a la temporada de lluvias (y las descargas de aguas

urbanas e industriales de casi todo Mazatlán (normalmente vertidas al sistema sin

previo tratamiento), presentando una mezcla predominante vertical (intervalo de

salinidad 25.8 – 38.4 ‰), con un intervalo promedio de marea de 1.5 m y corrientes

de 0 a 0.5 m/s. La profundidad es predominantemente baja (0-2 m), con excepción

de los canales naturales y artificiales del norte del sistema (2- 4 m) y el área de

navegación (5- 12 m) (Soto y Páez, 2001). En los alrededores se desarrollan

actividades portuarias, industria, una termoeléctrica, agricultura de temporal, pesca

artesanal y desarrollo urbano.

2.2 ESTERO DE TEACAPÁN

Estero de Teacapán – Laguna de Agua Brava se localiza al sur del estado de

Sinaloa, colindando con el estado de Nayarit, entre los 22° 04’ y 22° 35’ de latitud

Norte y los 105° 20’ y 105° 50’ de longitud Oeste (Figura 1). Se incluye dentro de la

depresión central que subsiste entre los depósitos que forman llanuras aluviales

deltáicas de los ríos San Pedro, Acaponeta y Grande de Santiago. Presenta dos

bocas, una al norte de Teacapán y la otra al sur del “Palmar de Cuautla”. El Estero

de Teacapán se comunica al norte con el sistema litoral del Estero de Majahual

mediante el Estero del Maíz. El sistema de Majahual está conformado por las

lagunas de: Cerritos, Grande, Cañales, Sábalos y Agua Grande y los Esteros de

Majahual y Teacapán, recibiendo los afluentes de los ríos Baluarte y Cañas. El

sistema lagunar abarca un área de aproximadamente 40 mil hectáreas, extensión

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

considerablemente mayor que el Estero de Urias, pero que presenta características

morfodinámicas similares. En sus márgenes se practica la ganadería extensiva y la

agricultura de temporal (García de la Parra, 2002).

En la boca (desembocadura del sistema al mar) se encuentra una anchura de 1000

m; una profundidad variable de 3 a 9 m, correspondiendo esta última al canal de

marea; playa y fondo arenosos. Es una región bien localizada, que sufre cambios en

su configuración debido al transporte litoral y azolves.

El estuario está orientado perpendicularmente a la costa y situado frente al

Embarcadero de San Cayetano, es el canal más profundo del sistema, con 12 m de

profundidad y fondo arenoso al igual que sus playas.

El estero se orienta paralelo a la costa, separado del mar por una barra con bermas

arenosas, tiene una profundidad promedio de 4 m, se extiende desde Vena de

Pericos hasta el límite entre las Corcovadas y Punta Cuautla; fondo de arena, limo y

arcilla en la parte inicial, más adentro se encuentra, fondo fangoso en la mayor parte,

incluyendo a la laguna, la vegetación en las orillas es de Rhizophora sp.

La laguna es de tipo costero separada del litoral por una corta faja de terrenos bajos

orientada diagonalmente con respecto a la costa; tiene una profundidad promedio de

2.50 m, se extiende desde Punta del Arco hasta la parte más interior del sistema

(García de la Parra, 2000).

García-Vásquez Metazoarios parásitos de la lisa Mugil curema…

Figura 1. Mapa de la zona de estudio, Estero de Urias (Estero del Infiernillo) y Estero de Teacapán (laguna de agua
Brava) ubicados en el estado de Sinaloa, México. (Tomado de la base de datos del CIAD, A.C. Unidad Mazatlán,
Laboratorio de Ecotoxicología).
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

3. METODOLOGÍA

Durante un período de 10 meses (Agosto 2002- Abril de 2003), con una frecuencia

bimensual para cada uno de los sitios de muestreo, se estudiaron

parasitológicamente las branquias, el hígado, riñones y vena porta-hepática de

Mugil curema “lisa blanca” Valenciennes, 1836, en dos localidades: Estero de

Urias y Estero de Teacapán- Laguna de Agua Brava, ubicadas en el Estado de

Sinaloa – México, en el Pacífico. El número de peces examinados en total fue de

242, lo cual se considera que tiene una significancia estadística del 95% de

confianza de que se han incluido animales infectados en los muestreos,

asumiendo una prevalencia mínima igual o mayor del 10%, para una población

mayor o igual a 100.000 organismos (Amos, 1985).

3.1 Fase de Campo

Los peces se capturaron con redes de pesca (chinchorro) ojo de malla de 2½ y se

colocaron en tanques de 100 litros de capacidad con la misma agua de

procedencia, durante un tiempo no mayor de 24 horas. Se mantuvieron a la

temperatura del agua de origen y con aireación constante (Power head). Se

determinaron los parámetros fisicoquímicos del agua: oxígeno (oxímetro YSI

modelo # 95/50 FT), salinidad (refractómetro Hand Refractometer), temperatura

(termómetro Brannan ± 90°C).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Para la realización de la disección se anestesiaron los peces con 2 phenoxyetanol

0.75 ml/L, se midieron con un ictiómetro en cm, se pesaron en gramos con una

balanza técnica de precisión. Se procedió luego con la disección de las branquias

de los peces colocando cada uno de los arcos branquiales en cajas Petri

medianas, a las cuales se les adicionó unas gotas de agua marina filtrada para

mantener vivos a los parásitos. La observación se realizó al estereomicroscopio

(LEICA MZ 9.5) a 16x en busca de los parásitos más grandes. Posteriormente se

realizó un raspado de cada arco branquial, se le colocó una caja Petri invertida

haciendo una presión sobre ésta y se observaron en busca de parásitos más

pequeños. Se efectuó el conteo total de cada uno de los parásitos encontrados

(monogeneas y copépodos) y se registró en una tabla de datos.

A continuación se realizó la disección de la cavidad abdominal para la extracción

del hígado, el cual se colocó de forma individual en una caja Petri y se tomo su

peso, y se le extrajeron los nemátodos que se encontraban libres dentro del

órgano, auxiliados de pinza y agujas; los cuales se cuantificaron y colectaron en

agua de mar filtrada para su limpieza y relajamiento. El tejido del hígado

remanente se extendió en una caja Petri mediana con unas gotas de agua de mar

filtrada para corroborar la ausencia de otros nemátodos. Luego se procedió a

extraer el intestino y las gónadas (éstas se pesaron). Los intestinos se guardaron

en frascos con formol al 4% para ser vistos en el laboratorio.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Una vez aislados los parásitos de los órganos de los peces, se conservaron en el

fijador correspondiente para su posterior tinción e identificación taxonómica a nivel

genérico.

Los peces tratados en el campo fueron traídos en hieleras para colectar los

nemátodos que se encontraban en la vena porta-hepática del pez.

3.2. Fase de Laboratorio

Los nemátodos del hígado fueron pesados para sacar el valor real del peso del

hígado sin los parásitos, para luego hacer el cálculo del índice hepatosomático.

Los intestinos fijados fueron abiertos y se observaron para separar los nemátodos,

éstos fueron separados, contados y fijados para su posterior identificación.

3.2.1. Colecta y fijación de los monogeneas pequeños

Los especimenes vivos se desprendieron cuidadosamente del tejido branquial bajo

el estereomicroscopio con la ayuda de una aguja (al acercarle a éstos la aguja, los

parásitos se adherían a ella y así eran transferidos a un portaobjetos limpio donde

previamente se había adicionado una gota de agua destilada). Se secó con un

papel de filtro con mucho cuidado, la mayor cantidad de agua posible, evitando

dejar seco el helminto. Se adicionó una gota de picrato de amonio o solución de

Gray & Wess (Anexo 1) y posteriormente se le colocó suavemente el cubre-

objetos inclinándolo sobre el portaobjetos y se le dejó caer lentamente con un

ángulo de 45°, soportándolo con una aguja enmangada. Los bordes del cubre-

objeto se secaron y sellaron con esmalte.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Cada portaobjeto fue marcado con una etiqueta en su extremo derecho donde se

anotó nombre del hospedero, fecha de la colecta y persona que realizó la

preparación (Rodríguez et al, 1987). Para su identificación se utilizaron las

claves de Yamaguti (1963).

3.2.2. Colecta y fijación de monogeneas grandes

Con sumo cuidado y apoyado de una aguja enmangada fina se extrajeron los

monogeneas que se encuentran en los filamentos branquiales. Se depositaron en

un vidrio de reloj que contenía una gota de agua marina filtrada y se limpiaron del

mucus de los peces y otras suciedades con las mismas agujas o pincel.

Se colocaron sobre un portaobjetos en una gota de agua marina, se le colocó un

cubreobjetos encima y se bañaron con alcohol 70% de forma tal que el alcohol

penetró en el parásito. Para esto se ponía el portaobjetos en una caja Petri para

permitir el baño de alcohol y se cubría con una caja Petri para evitar su

evaporación. Esto se hacía con el objetivo de aplanar el parásito y para facilitar la

penetración del colorante.

Una vez aplanado se extrajo el parásito con una aguja enmangada, se fijó en un

vial con alcohol 70% durante 4 a 48 horas. A continuación se lavaron en alcohol

70% y se conservaron en este alcohol hasta su tinción.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

También se colectaron los monogeneas sin aplanar, para lo cual se colocó un

vaso de precipitado con 20 ml de agua de mar en una plancha caliente hasta que

comenzó a hervir. A continuación se detuvo el hervor y se colocó al helminto en

este frasco para ser colectado posterior a su enfriamiento en un vial que contenía

formol al 10% (Whittington y Horton, 1996).

[Link] Tinción e identificación

Los monogeneas fueron teñidos por medio e la técnica de Carmín Semijón, la cual

se describe a continuación: se colocaron los monogeneas en el colorante durante

toda la noche (Anexo 1). A continuación se introdujeron en la solución decolorante

hasta ver (con el apoyo del estereomicroscopio) que se haya aclarado la cutícula y

se pueda observar la morfología interna. Se pasó nuevamente por alcohol 70%

durante 5-10 minutos para eliminar el exceso de colorante y se adicionó alcohol

70% durante 5 minutos más para terminar de lavar. Se colocó el monogenea en

alcohol al 96% durante 2 minutos y se pasó más tarde al alcohol absoluto por 3

minutos. Se añadió a los ejemplares una o dos gotas de carboxilol y se

mantuvieron durante 2 minutos en contacto; luego se secaron con papel de filtro y

se montaron los ejemplares en Bálsamo de Canadá. Una vez montados se

mantuvieron a 37°C por un día. Se colocó una etiqueta con el nombre del

hospedero, fecha de colecta y nombre de quién realizó la fijación (Rodríguez et al.,

1987).

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Luego se procedió a la observación de las estructuras de valor diagnóstico: haptor

(anterior y posterior), ganchos principales, prohaptor y el aparato reproductor.

Para su identificación genérica se utilizaron las claves de Yamaguti (1963) y Möller

y Anders (1986); y para la determinación específica los trabajos originales de

Bravo-Hollis (1967); Bravo-Hollis (1982a), Bravo-Hollis (1982b), Bravo-Hollis

(1982c) y Mendoza-Garfías y Pérez-Ponce de León (1998).

3.2.3 Colecta y fijación de copépodos

Los especimenes vivos fueron desprendidos cuidadosamente del tejido branquial y

se observaron al estereomicroscopio (Leica MZ- 9.5) con la ayuda de una aguja o

un pincel, se colocaron en una caja de Petri con agua de mar filtrada para

limpiarlos (asegurándose de que no quede mucus ni basura adherida). Se

transfirieron a un vial con alcohol 70%, se le introdujo una etiqueta de papel alba

(pergamino) escrita con lápiz, donde se consignó: nombre del hospedero, fecha de

colecta, localidad y número de muestra hasta su identificación. Para ello se

realizó la disección del especímen para hacer posible la observación de las

estructuras de valor taxonómico (antenas, mandíbulas, maxílulas, pereiópodos,

aparato reproductor, etc); las cuales se observaron, midieron y dibujaron al

microscopio LEICA DMLB- 10. Para la determinación genérica se emplearon los

criterios de Kabata (1972), Cressey y Boyle (1980), Cressey y Boyle (1985),

Kabata (1988), Kabata (1992a) y Kabata (1992b) y Ho et al. (2001).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

3.2.4 Colecta y fijación de nemátodos

Se colocaron los nemátodos en un vidrio de reloj pequeño o caja de Petri con

agua de mar filtrada. Con la ayuda de agujas enmangadas y bajo el

estereomicroscopio se limpiaron de mucus y suciedades. Se calentaron en agua

para que el helminto muriera estirado, lo cual facilita detectar las estructuras útiles

para la clasificación. Se trasladaron a viales con alcohol 70% donde se

mantuvieron hasta su identificación.

A cada vial se le introdujo una etiqueta de papel alba (pergamino) escrita con

lápiz, donde se consignó el hospedero, fecha de colecta y técnico que realizó la

fijación (Rodríguez et al, 1987).

Para la observación de las estructuras de interés taxonómico se tomó una caja de

Petri pequeña; se le agregó ácido láctico y se introdujo el nemátodo en él. Éste se

dejó por espacio de 15 días para aclarar la cutícula y observar las estructuras

internas.

[Link] Tinción e identificación

Las larvas de los nemátodos fueron colocadas en ácido láctico, para su aclaración;

y el Lactofenol de Amman-Fucsina se utilizó para la tinción de las estructuras

internas y de importancia taxonómica (Anexo 2).

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Se observó al microscopio para diferenciar las estructuras de interés para la

clasificación: cutícula, boca, esófago, intestino, anillo nervioso, vesícula y poro

excretor.

Para la identificación genérica del parásito se emplearon los criterios de Möller y

Anders (1986) y para la determinación específica los trabajos originales de

Lucker, 1941 y García (2002).

3.3. Fase de Gabinete

3.3.1. Estructura de la comunidad de Metazoarios

Los datos cuantitativos de los parásitos hallados se analizaron de acuerdo a los

parámetros ecológicos: prevalencia, intensidad media y abundancia según los

criterios de Bush et al. (1997). La riqueza y abundancia relativa de parásitos se

usaron como los componentes principales de una evaluación compleja de

diversidad y estabilidad de la comunidad parasitaria en las diferentes zonas de

estudio y su relación con los contaminantes y estresores ambientales (Salgado,

1993).

Prevalencia: usualmente expresado como un por ciento. Número de individuos de

una especie de huésped infectada con una especie particular de parásito/ número

de hospederos examinados.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Intensidad media: número total de individuos de una especie de parásito particular

en una muestra de una especie de hospedero/ número de individuos infectados de

una especie de hospedero en la muestra (= número medio de individuos de una

especie de parásito particular por huésped infectado en una muestra).

Abundancia: número total de individuos de una especie particular de parásitos en

la muestra total de hospederos.

Abundancia relativa: número total de individuos de una especie particular de

parásitos en una muestra de hospedero/ número total de individuos de la especie

de hospedero (número total de parásitos hallados en una muestra/ número total de

peces muestreados).

Índice de diversidad: Simpson

S = - ∑pi Ln pi

Donde pi = -∑(n1/nt)+(n2/nt)+...(ni/nt)

n1: es la cantidad de parásitos de la sp 1 hasta completar cada una de

las especies.

nt: es el número total de parásitos encontrados en cada uno de

los peces.

Índice de Dominancia: Shannon

D = ∑ pi2

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Donde pi es la abundancia proporcional de la especie i /número total de individuos

en la muestra D = ∑ (n1/nt)2+(n2/nt)2+..........(ni/nt)2

Donde, ni = número de parásitos en la i-ésima especie

nt = número total de parásitos

(Magurran, 1988)

Índice Hepatosomático:

HSI = Peso hígado x 100

Peso del pez (g)

Índice Gonadosomático: explica el estadío de desarrollo gonádico, ya que alcanza

un valor máximo inmediatamente antes del desove (Rodríguez, 1992).

IGS = Peso gónada x 100

Peso total del pez (gr)

Índice Nematohépatico:

INH =peso total de las larvas de los nemátodos/ pez (g) x 100
Peso del hígado (g)

Factor de condición simple: explica el grado o bienestar que guarda relación con el

cambio de la corpulencia durante su vida. Puede ser grande o pequeña,

progresiva o cíclica relacionada directamente con su crecimiento y/o madurez

sexual (Rodríguez, 1992 y Landsberg et al, 1998).

FC = Peso del pez (g) x 100

Long. estándar del pez (cm)

Los datos fueron tratados estadísticamente con el programa de Sigma-Stat versión

2.0 compatible con Windows 8.0 y Windows XP; y por el programa Excel para las

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

tablas y cálculos de datos. Se compararon estadísticamente los índices calculados

en los dos sitios de estudio, mediante un análisis de varianza (ANOVA de una vía

no paramétrica), Kruskal Wallis para comparación de datos en cada uno de los

sitios durante los meses de muestreo y Mann Withney para comparación de datos

en Urias y Teacapán en un mismo mes. Las correlaciones se hicieron mediante el

análisis de correlación de Spearman y las gráficas se realizaron en el programa

Sigma Plot 8.0 compatible con Windows 8.0 y Windows XP.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

4. RESULTADOS

Se revisó un total de 242 especimenes de “lisa blanca” Mugil curema y se halló un

total de 8897 parásitos; de los cuales 128 son monogeneas (64 Metamicrocotyla

macracantha y 70 Haliotrema mugilinus); 1570 son copépodos (1556 Ergasilus

sp1, 5 Caligus sp1, 9 Holobomolochus sp1 y uno perteneciente a la familia

Lernaeopodidae); y 7198 nemátodos del género Contracaecum sp. (larva III).

4.1 UBICACIÓN TAXONÓMICA Y RE-DESCRIPCIÓN DE LOS PARÁSITOS

ENCONTRADOS

4.1.1 MONOGENEAS:

[Link] Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) Koratha, 1955

Clasificación taxonómica:

Phylum: Platelmintos

Clase: Monogenea (van Beneden, 1958) Bychowsky, 1957

Subclase: Polyopistocotylea Odhner, 1912

Familia: Microcotylydae Taschenberg, 1879

Género: Metamicrocotyla Yamaguti, 1953

Especie: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) Koratha, 1955

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Cuerpo alargado y angosto en especial en la región testicular. Miden de longitud

total 4.86 mm y de anchura máxima 0.86 mm; la zona subterminal del cuerpo,

anterior al haptor posterior está diferenciado, con potente musculatura, el órgano

auxiliar de fijación, el cual es considerado como una pseudoventosa. El haptor

posterior posee típica forma de “cuchara”: 0.71 mm de largo y 0.3 mm de anchura

máxima; el lado derecho está bordeado por 22 ganchos y el izquierdo por 21

(Figura 3 B); los ganchos menores del extremo terminal miden 0.047-0.049 mm de

largo y de ancho 0.055-0.077 mm; los mayores de la zona ecuatorial del haptor

posterior, miden 0.036-0.055 mm de largo y de ancho 0.066-0.079 mm (Figura 2).

En el aparato digestivo no se muestran variaciones notables: la rama cecal corta

llega al inicio del haptor posterior y el más largo entra a este órgano hasta

alcanzar su extremo subterminal. Los testículos son muy númerosos llegando a

contar 170 a 250; el atrio genital se sitúa en la zona subterminal del esófago,

midiendo en su parte más ancha 0.149 mm y en longitud 0.105 mm, está armado

con dos tipos de espinas; los de la mitad anterior en posición horizontal casi

paralelas, las del lado derecho son 6 y del izquierdo 6; las espinas que ocupan la

mitad posterior tienen punta en forma de gancho, se distribuyen en dos filas a

cada lado en posición oblicua y con las puntas encontradas; el grupo del lado

derecho tiene 6 espinas en cada fila (0.046-0.065 mm) y el del lado izquierdo de 6

(0.037-0.061 mm) (Figura 3 C).

El extremo anterior del cuerpo lleva dos ventosas orales más o menos esféricas

uniseptadas, de paredes musculosas y con bordes papilados; miden de diámetro

0.046 mm y de alto 0.052 mm, más abajo se encuentra la ventosa oral, en medio

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

de éstas dos ventosas, la cual es musculosa y mide en su diámetro más ancho

0.046 mm y de longitud 0.058 mm (Figura 3 A). La faringe poco musculosa

continuando al esófago, en donde sus paredes están bien diferenciadas y se

observan ramificaciones laterales; la bifurcación cecal es posterior al poro genital,

las ramas cecales son dendríticas; terminan libres sin ramificarse; pero la del lado

derecho es corta sobrepasando su extremo terminal ligeramente a la zona

testicular y un poco alejado del haptor posterior, la rama cecal izquierda se

prolonga, penetrando hasta muy cerca del extremo terminal (Figura 2).

El aparato femenino lo constituyen, un ovario situado en posición intercecal y

pretesticular, con la rama ascendente alargada, es poco sinuoso; el oviducto es

largo y sinuoso, en su recorrido antes de su encuentro con el canal

genitointestinal, las paredes se engrosan y en su interior se observan pliegues

oblicuos; el ootipo es tubular y pequeño envuelto por una gran cantidad de células

de Mehlis. El útero sube recto hasta desembocar en el poro genital. Las

vitelógenas con folículos gruesos y se inician después de la bifurcación cecal que

sale del atrio genital; siguen a las ramas cecales desde la bifurcación intestinal

hasta muy cerca del ciego corto, sin sobrepasarlo, y terminan antes de la

pseudoventosa. El receptáculo vitelino tiene forma de “Y” con ramas anteriores

cortas (Figura 2), se une al oviducto y canal genitointestinal, desembocando en un

conducto común en el ootipo. Carece de vagina.

Total de especimenes medidos: 3

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Lugar de recolección: Urias (Estero del Infiernillo) y Teacapán (Estero de Agua

Brava) octubre 2002-abril 2003.

Localización: branquias, preferiblemente adheridos a las filibranquias.

Los parásitos fijados y teñidos se encuentran en la colección parasitológica del

Laboratorio de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 2. Metamicrocotyla macracantha. Esquema del organismo completo. HA.

Haptor anterior, v. Ventosa oral, b. boca, ag. atrio genital, bc. bifurcación cecal, f.
faringe, e. esófago, u. utero, o. ovario, rv. receptáculo vitelino, t. testículos, HP.
Haptor posterior, g. ganchos.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 3. M. macracantha. A) Región cefálica. B) Gancho de la ventosa del

Haptor posterior. C) Atrio genital. p. papilas de la ventosa bucal, vo. ventosa oral,
e. espinas.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

[Link] Haliotrema mugilinus (Hargis, 1955)

Clase: Monogenea

Subclase: Monopistocotylea Odhner, 1912

Familia: Dactylogyridae Bychowsky, 1933

Género: Haliotrema Johnston et Tiegs, 1922

Especie: Haliotrema mugilinus Hargis, 1955

Cuerpo alargado y delgado de 0.98 mm de longitud total, en la parte cefálica mide

0.1 mm, en la parte del órgano copulador mide 0.15 mm y en la parte del haptor

posterior mide 0.17 mm de ancho, más o menos comprimido en la región de la

vagina (Figura 4). Haptor posterior más o menos diferenciado, un par de ganchos

bien diferenciados los cuales están articulados por dos barras que permiten su

movimiento (Figura 5 B). El complejo de ganchos cuenta con dos ganchos en la

parte superior que son más grandes los cuales presentan dos medidas en su largo

que van desde la curvatura del gancho hasta la base de uno de los extremos (uno

es más corto) el corto mide 0.037 mm de largo y el más largo 0.039 mm y 0.017

mm de ancho (Figura 5 A), dos ganchos en la parte inferior que son un poco más

pequeños (la medida se hace igual que el anterior) el más largo mide 0.035 mm de

largo y el más corto mide 0.033 mm de largo y 0.022 mm de ancho (Figura 5 D).

Las placas de unión: la superior mide 0.007 mm de altura y 0.049 mm de ancho

(Figura 5 E), y la inferior mide 0.009 mm de altura y de ancho 0.042 mm (Figura 5

F). En la parte distal poseen 14 ganchos marginales que son muy pequeños y

miden 0.011 mm de largo y 0.019 mm de ancho (Figura 5 C). 3 a 5 órganos

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

presentes en la cabeza, se observa una ventosa grande. 2 pares de ojos

presentes (Figura 4). Testis usualmente post-ecuatorial, en la parte ancha del

cuerpo. Poro genital mediano, post-bifurcado. Ovario inmediatamente pre-

testicular. Abertura vaginal en el lado derecho y marginal (Figura 4). Receptáculo

seminal presente. Vasos deferentes curvados rodeando el limbo intestinal

opuesto a la vagina (Figura 4).

Total de especimenes medidos: 9

Localización: branquias, preferiblemente en las filibranquias.

Lugar de recolección: Urias (Estero del Infiernillo) y Teacapán (Estero de Agua

Brava) octubre 2002 – abril de 2003.

Los parásitos fijados y teñidos se encuentran en la colección parasitológica del

Laboratorio de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 4. Haliotrema mugilinus. Estructura del organismo completo. HA. haptor

anterior, o. ojos, b. boca, oc. órgano copulador, t. testís, HP. haptor posterior, gm.
ganchos marginales, g ganchos principales.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 5. Estructura de los ganchos del haptor posterior. A) Gancho principal

superior. B) Conjunto principal de ganchos. C) Gancho marginal. D) Gancho
principal inferior. E) Barra de unión inferior. F) Barra de unión superior.

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4.1.2. COPÉPODOS

[Link] Ergasilus sp1 von Nordmann, 1832

Clasificación taxonómica:

Phylum: Artrópoda

Clase: Crustácea

Orden Copépoda Edwards, 1840

Suborden: Poecilostomatoidea Throrell, 1859

Familia: Ergasilidae Burmeister, 1835

Genero: Ergasilus sp1 von Nordmann, 1832

Cefálosoma separado o fusionado entre el cefalotórax, difiere en proporciones,

hasta formar un tronco, es más ancho que largo. Los segmentos toráxicos son

libres y claramente notables, disminuyendo en talla a lo largo del eje

anteroposterior. El abdomen con dos o tres segmentos, la segunda antena

termina en una pinza fuerte y muy notoria. Las partes de la boca son aserradas

(Poecilostomatoidea). Los endopoditos de las patas son birrameos con 2 o 3

segmentos, los exópodos con 1 o 3 segmentos o con setas reducidas.

Cefalotórax rectangular, delgado y angosto posteriormente. Posee dos pares de

antenas.

Antena 1: con 6 segmentos, fórmula de la armadura 3-11-5-5-2-8. Armadura

apical con 4 setas largas y 3 cortas. En el primer segmento hacia el lado externo

se encuentran unas espinas muy pequeñas (Figura 6 B).

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Antena 2: posee 3 segmentos y contiene una pinza subquelada, delgada y hueca

y curvada en la punta, tiene 2 sétulas al final del margen cóncavo donde comienza

la pinza y otra sétula similar en el margen convexo de la base de la pinza; el

segundo segmento es más largo que el primero y posee 1 sétula parecida a la del

segmento 3 (Figura 6 C).

Apéndices bucales: (Figura 6 D) se observa la mandíbula, la maxílula 1 y la maxíla

2 con la barra interpodal, sin ornamentación, de la parte de donde salen la

mandíbula y la maxila 1, se encuentra una papila con 3 setas delgadas y

pequeñas.

Pereíopodos: Los primeros 4 son birrameos, armadura de las ramas se muestra

abajo en la tabla:

EXOPODITO ENDOPODITO
1 2 3 1 2 3
Pereíopodo 1 I-0 I-1 II-5 0-1 0-1 II-4
Pereíopodo 2 I-0 0-1 0-6 0-1 0-2 I-4
Pereíopodo 3 I-0 0-1 0-6 0-1 0-2 I-4
Pereíopodo 4 0-1 0 I-5 0-1 0-2 I-0

Pereíopodo 1: posee dos segmentos. Exopodito posee las 5 setas de forma

plumosa, solo una de ellas en uno de los lados tiene espinas pequeñas. Los tres

segmentos en sus bordes más externos poseen una membrana aserrada que

finalizan con un espina muy fuerte en cada uno de ellos. En el basis posee unas

espinas muy cortas y lleva una seta larga; en la gnatobase tiene una membrana

aserrada en el extremo inferior lateral derecho. La coxa está espinulada en el

área posterolateral. 2 espinas en la punta del primer endopodito, con margenes

aserrados en la parte lateral. el segmento basal esta fusionado y posee una seta

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

en la esquina postero lateral, el segundo segmento es más largo con 2 setas

largas unirrameas en el margen posterior. El protopodio no esta formado por una

porción subtriangular entre la base de la rama (Figura 7 A).

Pereíopodo 2: endopodito en el primer y segundo segmento con espinas;

exopodito en los tres segmentos con espinas en los bordes laterales externos.

Basis con una seta corta y delgada; todas las setas son plumosas (Figura 7 B).

Pereíopodo 3: Endopodito con espinas en el primer segmento. En el tercer

segmento posee 4 setas muy delgadas. Exopodito con espinas en los dos

primeros segmentos en el borde lateral más externo, todas las setas son plumosas

y la más externa se encuentra a un lado de la espinosa. Basis con una seta larga

y delgada con espinas muy cortas y pequeñas (Figura 8 A).

Pereíopodo 4: Endopodito con dos setas en el segundo segmento. Exopodito con

dos segmentos y una espina, posee espinas muy cortas y pequeñas bordeando el

ultimo segmento (Figura 8 B).

Períopodo 5: Todas las setas llevan una hilera de flecos en sus bordes (Figura 8

C).

El rama caudal tan larga como ancha con una seta muy larga y delgada; una seta

corta y fina; y otra seta pinada y dos setas medianas (Figura 7 C).

Abdomen segmentado en 3 partes: el primer segmento posee cuatro hileras de

espinas muy cortas y pequeñas hacia los extremos y una hilera central, dos hileras

en la parte más baja del segmento un poco más grandes y gruesas. En el

segundo segmento hay tres hileras de espinas y un pequeño poro central en la

base de éste. En el tercer segmento hay 2 hileras de espinas que se unen en el

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

centro y forman una sola, en el cuarto segmento posee espinas en el borde inferior

y el quinto segmento con poros y alrededor de ellos con espinas, a su vez posee

tres setas cortas en cada extremo y dos anchas y largas en el centro. El

segmento terminal y con una profunda incisión posterior (Figura 7 C); longitud total

1.1 mm (Figura 6 A ).

Total de especímenes medidos: 2

Localización: en branquias, principalmente en el arco branquial.

Los parásitos fijados se encuentran en la colección parasitológica del Laboratorio

de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en Acuicultura y

Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 6. Ergasilus sp1. A) Estructura del organismo completo. B) Anténula

(antena 1). C) Antena (antena 2). D) Apéndices bucales. md. Mandíbula, mx.
máxila , ml. maxílula. La línea punteada indica que la estructura se encuentra por
detrás. 0.11 mm.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 7. Apéndices toráxicos. A) Pereípodo 1. B) Pereíopodo 2. C) Rama

caudal. 0.11 mm.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 8. Ergasilus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 3. B) Pereíopodo

4. C) Pereíopodo 5. 0.11 mm.

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García-Vásquez
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[Link] Caligus sp1 Müller, 1785

Phylum: Artrópoda

Clase: Crustácea

Orden: Copépoda Edwards, 1840

Suborden: Siphonostomatoida Latreille, 1829

Familia: Caligidae Burmeister, 1835

Género: Caligus sp1 Müller, 1785

Cuerpo dorsolateralmente aplanado, de 3 mm de longitud total. Posee tres

segmentos junto con el pereíopodo incorporado en el cefalotórax. El cefalotórax

incorpora los segmentos toráxicos e incluye los tres segmentos del Pereíopodo

(Figura 9).

Antena 1: Con tres segmentos, en el primero posee 16 setas, en el segundo posee

2 setas y en el tercero posee 15 setas (Figura 10 A).

Antena 2: tres segmentos. El segmento proximal es el más pequeño, puntiagudo

y fuertemente reforzado con una pinza doble que lleva una seta en la región

proximal y otra en la región media. El proceso post-antenal comprende una base

masiva con tres papilas que llevan sétulas pequeñas (Figura 10 A).

Apéndices bucales: La mandíbula en su extremo posee 12 dientes y tiene tres

segmentos en el margen medio distal. La maxílula es larga, comprimida y delgada

y lleva el proceso de la maxílula y una papila con tres setas de diferente tamaño.

El proceso de la maxílula tiene una membrana ornamentada en su extremo distal;

maxilípedo con 3 segmentos: el segmento proximal (Corpus) largo pero no

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Metazoarios parásitos de Mugil curema…

armado; el segmento medio y distal fusionados (pero diferentes en estructura), con

una forma de pinza que lleva una seta en la parte media. Maxíla con 2

segmentos; el segmento proximal es largo, con una membrana anteromedial

hialina y transparente; y el segmento distal con una pequeña membrana hialina

que tiene unas espinas muy pequeñas; 2 elementos diferentes en la parte terminal

(Figura 10 B, Figura 11 B y Figura 11 C).

La fórmula de los pereíopodos se observa en la tabla siguiente:

EXOPODITO ENDOPODITO
1 2 3 1 2 3
Pereíopodo
1 I-0 IV-3 ---- vest vest vesti
Pereíopodo
2 0-1 0-2 0-6 I-1 I-2 I- I- 5
Pereíopodo
3 0- 7 I-1 --- I-1 0-9
Pereíopodo
4 0-1 --- I-2 0-1

Pereíopodo 1: 2 segmentos; el primero lleva un espina en su extremo distal y en el

segundo tiene tres setas muy largas y plumosas; y cuatro setas más cortas y

gruesas, el endopodito es vestigial (Figura 12 A).

Pereíopodo 2: Endopodito con tres segmentos; el primero tiene una seta muy

larga, el segundo tiene dos setas largas; el tercero tiene 6 setas muy largas y

plumosas. El basipodito tiene una seta muy larga y plumosa. Exopodito con tres

segmentos; el primero tiene dos espinas gruesas y cortas y una seta larga; el

segundo tiene una seta y una espina y el tercero tiene 5 setas muy largas y todas

plumosas, una corta y dos espinas (una corta y una mediana) (Figura 12 B).

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Pereíopodo 3: endopodito con un solo segmento, con una fuerte espina en la base

y una seta larga con 9 setas plumosas. Exopodito con un solo segmento con siete

setas. El basipodito tiene una seta muy larga y plumosa, posee una papila que

lleva algunas setas (Figura 12 C).

Pereíopodo 4: con cuatro segmentos; el endopodito con una larga seta plumosa

externa, tiene en su extremo dos setas más cortas con espinas y otra que viene de

la parte media (espinosa) (Figura 13 A).

Pereíopodo 5: 4 setas, una muy larga, una mediana y dos cortas plumosas (Figura

13 B).

Pereíopodo 6: 1 seta larga plumosa (Figura 13 B).

Furca esternal: es fuerte y muy gruesa en forma de “H” (Figura 13 C).

Abdomen: muy ancho y corto, con ornamentaciones (Figura 14 B).

Rama caudal: Corta y muy ancha. Tiene tres setas cortas, delgadas y plumosas; y

otras tres en la parte central mucho más gruesas, largas y plumosas. Se

encuentra ornamentado con unas espinas muy pequeñas (Figura 14 A).

Total de especímenes medidos: 1

Localización: branquias.

Lugar de recolección: Urias (Estero del Infiernillo) y Teacapán (Laguna de Agua

Brava) durante agosto 2002 – abril de 2003.

Los parásitos fijados y teñidos se encuentran en la colección parasitológica del

Laboratorio de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

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Figura 9. Caligus sp1. Estructura del organismo completo. Vista ventral.

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Figura 10. Caligus sp1. Apéndices cefálicos. A) Anténula (antena 1). B)

Apéndices bucales. Mx. Máxila, md. Mandíbula. 0.11 mm.

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Figura 11. Caligus sp1. Apéndices cefálicos. A) Antena (antena 2) mostrando el

proceso antenal. B) Maxilipedo. C) Maxila. 0.11 mm.

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Figura 12. Caligus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 1. B) Pereíopodo 2.

C) Pereíopodo 3. 0.11 mm.

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Figura 13. Caligus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 4. B) Pereíopodo 5

y 6. C) Furca esternal. p 5. Pereíopodo 5, p 6. Pereíopodo 6. 0.11 mm.

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Figura 14. Caligus sp1. Estructuras del abdomen. A) Rama caudal (ampliación).
B) Abdomen. 0.11 mm.

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[Link] Holobomolochus sp1

Clase: Crustácea

Orden: Copepóda Edwards, 1840

Suborden: Poecilostomatoida Throrell, 1859

Familia: Bomolochidae Sumpf, 1871

Género: Holobomolochus sp1 Vervoort, 1969

Tiene una longitud total de 2.45 mm, el organismo completo (Figura 15 A).

Antena 1: 7 segmentos; 17 setas plumosas en los cuatro primeros segmentos, 1

astetasco en cada uno de los dos últimos segmentos; en el quinto segmento tiene

2 setas, en el sexto tiene 2 setas y en el séptimo tiene seis setas largas y dos

cortas (Figura 15 B).

Antena 2: el segundo segmento con varias líneas de finos ganchos; los segmentos

terminales armados con espinas y setas y una estructura en forma de espátula

con espinas (Figura 16 A).

Apéndices bucales: la primera maxila con dos setas largas y tres cortas;

maxilípedos marginales en la parte exterior muy esclerotizados, una pinza muy

curvada en ángulo recto con procesos accesorios prominentes y con una seta

larga (Figura 16 B y Figura 17).

Pereíopodo 1: simpodio fusionado y ornamentado con una seta fornida y aserrada

en la esquina distal externa. Exopodio segmentado y parcialmente fusionado con

una gran espina esclerotizada, tres espinas débiles y seis setas plumosas; el

primer endopodito con hileras de finas espínulas y una seta interna; segundo

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segmento con una seta interna y el último segmento con una espina débil externa

y seis setas plumosas (Figura 18 A).

Pereíopodo 2: basipodito con parches de largos “cabellos” sobre la esquina

externa; coxopodito con una seta desnuda, fornida sobre la esquina distal interna.

El exopodito en el primer segmento con finas espínulas a lo largo del eje distal

externo, en la parte externa distal hay una espina esclerotizada y fuerte; en el

segundo segmento con una espina esclerotizada y fuerte y una seta interna, el

último segmento con dos espinas grandes esclerotizadas y dos espinas terminales

débiles y esclerotizadas, cada una con un “fleco” a lo largo del eje externo. Todas

las espinas en las áreas hialinas cerca de las bases y al flagelo terminal. El último

segmento también lleva cinco setas, tres terminales con tres “flecos” plumosos

cortos a lo largo del eje exterior. Otra seta con plumosidades normales; el primer

segmento del endopodito con una seta interna, el segundo con otra seta interna y

otra bien larga que en su base tiene una estructura en forma de espátula y el

último segmento con dos espinas cortas externas, tres espinas cortas plumosas y

cinco setas plumosas con dos estructuras en forma de espátula en su base

(Figura 18 B).

Pereíopodo 3: similar al segundo excepto por el último segmento del exopodito

con una sola espina esclerotizada grande y solo dos setas terminales con una fina

hilera de pelos muy cortos en los ejes. El endopodito como en la segunda excepto

el último segmento que tiene una única seta muy corta (Figura 19 A).

Pereíopodo 4: los primeros dos segmentos del exopodito cada uno con una espina

externa esclerotizada, segundo segmento con una seta interna, el último

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segmento con dos espinas externas y cinco setas largas, tres setas terminales con

“flecos” plumosos cortos a lo largo del eje exterior. El primer segmento del

endopodito con un parche en el eje exterior de espínulas (escamas) y una seta

interna; el segundo segmento con el mismo parche y no lleva setas y el último

segmento con una larga seta terminal rodeada por una espina externa, una seta

interna corta armada y una seta media (Figura 19 B).

Pereíopodo 5: segmentos libres con amplias terminaciones, con tres

subterminales iguales en la parte terminal y otra en la parte interna; margen

posterior con parches de espínulas espatuladas en la base terminal interna del

primer segmento con ornamentación de espinas muy cortas (Figura 20 A).

Pereíopodo 6: tres largas setas en el área de adhesión del saco de huevos (Figura

20 B).

Rama caudal: posee tres setas, una corta, una mediana y una muy larga y en la

parte interna del segmento con una seta y en la parte superior externa con otra

seta delgada y corta (Figura 20 B).

Total de especímenes medidos: 3

Localización: branquias.

Lugar de recolección: Urias (Estero del Infiernillo) y Teacapán (Laguna de Agua

Brava) durante agosto 2002 – abril de 2003.

Los parásitos fijados y teñidos se encuentran en la colección parasitológica del

Laboratorio de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

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Figura 15. Holobomolochus sp1. A) Organismo completo. B) Anténula (antena 1).

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Figura 16. Holobomolchus sp1. Apéndices cefálicos. A) Antena (antena 2). B)

Maxila. 0.11 mm.

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Figura 17. Holobomolochus sp1. A) Estructuras bucales. B) Maxilípedo. 1 mx.

Primera maxila. 2 mx. Segunda maxila. p. Paragnato. 0.11 mm.

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Figura 18. Holobomolochus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 1. B)

Pereíopodo 2. 0.11 mm.

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Figura 19. Holobomolochus sp1. Apéndices toráxicos. A) Pereíopodo 3. B)

Pereíopodo 4. 0.11 mm.

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Figura 20. Holobomolochus sp1. A) Pereíopodo 5. B) Ramo caudal. p 6.

Pereíopodo 6. 0.11 mm.

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[Link] Lernaeopodidae

Clase: Crustácea

Orden: Copépoda Edwards, 1840

Suborden: Siphonostomatoida Latreille, 1829

Familia: Lernaeopodidae Edwards, 1840

Se realiza la descripción a nivel de familia del presente parásito y se describen sus

principales estructuras, debido a que solo se cuenta con un representante de esta

familia, por lo tanto no se puede realizar la disección para llegar a su identificación

hasta género.

Su longitud total es de 1.39 mm. Son los únicos que tienen desarrollado un

método para envolver y adherirse a la presa, modificando la segunda maxila,

fusionándose con un ingenioso anclaje el cual se llama bulla. Se produce en la

región frontal del cefalotórax, este es el precursor de un filamento frontal,

fusionado con la segunda maxila. La longitud de estos apéndices determina el

radio de un círculo, con el que se mueve y se alimenta. En algunas especies este

radio excede en gran medida al resto del cuerpo. A la par con la segunda máxila,

un poco más pequeña, está la elongación del cefalotórax (estos rasgos son los

que determinan la estructura de esta familia). El cuerpo consiste en tres partes

principales: cefalotórax, segunda máxila y tronco. Las tres partes se fusionan en

un eje central. Hay algunos que cuentan con la segunda máxila muy larga y el

cefalotórax muy corto también existen algunos con la segunda máxila muy corta y

el cefalotórax muy largo (Figura 21).

21
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Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Total de especimenes medidos: 1

Los parásitos fijados y teñidos se encuentran en la colección parasitológica del

Laboratorio de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

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Figura 21. Lernaeopodidae. A) Estructura del organismo completo. B) Región

cefálica. C) Estructura de unión del tronco con la segunda maxila. ct.
cefalotórax, t. tronco, sm. segunda maxila, b. bulla.

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4.1.3 LARVAS DE NEMÁTODOS

[Link] Contracaecum sp. (von Drasche, 1882) Baylis, 1920

Phylum: Nemátoda Rudolph, 1808

Clase: Secernentea (Van Linstow, 1905) Chitwood, 1958

Orden: Ascaridida Skjabin & Schultz, 1940

Familia: Anisakidae Raillet & Henry, 1912

Género: Contracaecum sp. Rayllet & Henry, 1912

Helminto de cuerpo delgado y fusiforme, que en su longitud total mide 20 mm y

0.94 mm de ancho en la región ecuatorial. Presentan una boca con dos labios uno

ventral y otro dorsal, que a diferencia de otros anisáquidos carece de un diente en

el lado ventral en el extremo de los labios. La boca se conecta directamente con

un esófago muscular cilíndrico ligeramente ensanchado en la región distal del

mismo (Figura 22). Entre el esófago y el intestino se aprecia un pequeño

ventrículo, casi esférico. De este órgano se deriva una prolongación sobre el lado

ventral y hacia la región posterior que es el apéndice ventricular; en la parte

posterior al ventrículo se encuentra el intestino que recorre gran parte del cuerpo,

éste es largo y delgado, de éste se deriva un ciego que se dirige hacia la parte

cefálica en posición ventral. El anillo nervioso es una estructura que rodea al

esófago en su primer tercio del extremo anterior. Por otro lado el poro excretor se

ubica en la región cefálica en la base de los labios. En la región caudal (aguzada

y cónica), se encuentra el ano y en su parte distal se destaca un pequeño mucrón

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(Figura 23). El ano se encuentra en el extremo posterior del cuerpo y el mucrón

presenta 0.068 mm de largo y 0.032 mm de ancho (Figura 22 C).

Total de especímenes medidos:37

Localización: hígado, vena porta-hepática, riñones y muy pocos en las branquias

(no se contabilizaron).

Lugar de recolección: Urias (Estero del Infiernillo) y Teacapán (Laguna de Agua

Brava) durante agosto 2002 – abril de 2003.

Los parásitos fijados y teñidos se encuentran en la colección parasitológica del

Laboratorio de Parasitología del CIAD, A.C. ubicado en la Unidad Mazatlán en

Acuicultura y Manejo Ambiental, CIAD, A.C. México.

21
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Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Figura 22. Contracaecum sp. A) Región anterior. B) Vista frontal. C) Región

posterior. an. anillo nervioso, e. esófago, ci. ciego intestinal, v. ventrículo, av.
Apéndice ventricular, i. intestino, b. boca, pe. poro excretor, ld. labio dorsal, lv.
Labio ventral, re. recto, a. ano, m. mucrón.

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Figura 23. Contracaecum sp. Corte de la parte anterior y posterior. A) Región

cefálica. B) Región caudal. d. diente, pe. poro excretor, re. recto, a. ano, m.
mucrón. 1.28 mm.

21
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4.2 Descripción de los análisis estadísticos

4.2.1 Metazoarios parásitos como indicadores de respuesta

En Urias (Estero del Infiernillo), se encontró un total de 3475 parásitos

pertenecientes a 7 taxas en las branquias, hígado, vena porta-hepática y riñones

de los 126 peces recolectados. De éstos, 2126 fueron larvas del nemátodo

Contracaeum sp., 90 se correspondieron con los monogeneas Haliotrema

mugilinus (49) y Metamicrocotyla macracantha (41), y 1258 con los copépodos

Ergasilus sp1 (1246), Holobomolochus sp1 (8), Caligus sp1 (4) y un representante

de la familia Lernaeopodidae (el cual no fue identificado).

[Link] Prevalencia, abundancia relativa e intensidad media de los taxas

encontrados

En la Tabla 1 se muestra la prevalencia, intensidad media y abundancia relativa de

las especies de parásitos encontradas en Urias durante el período de estudio.

Como se puede observar la mayor prevalencia y abundancia la mostró el género

Contracaecum sp. (larva III) con 100% y 17 parásitos/ pez, seguido por el

Ergasilus sp. con 75% y 10 parásitos/ pez y el H. mugilinus con 25% y 0.4

parásitos/ pez, respectivamente.

21
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Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Tabla 1. Prevalencia (%), intensidad media y abundancia relativa de cada especie

parásita encontrada en branquias, hígado, vena porta-hepática y riñones de Mugil
curema en Urias durante el período de estudio (agosto 2002 – abril 2003).

% PREVALENCIA ABUNDANCIA RELATIVA INTENSIDAD MEDIA

PARÁSITOS MEDIA DESV MEDIA DESV
Contracaecum sp. 100 16.96 ±4.83 16.96 ±4.83
Ergasilus sp1 74.6 10.17 ±11.36 11.1 ±10.98
Caligus sp1 3.17 0.031 ±0.033 0.6 ±0.54
Holobomolochus sp1 4.76 0.055 ±0.059 0.9 ±0.89
Lernaeopodidae 0.83 0.008 ±0.01 0.2 ±0.44
Haliotrema mugilinus 25.39 0.36 ±0.19 1.48 ±0.31
Metamicrocotyla macracantha 11.11 0.38 ±0.44 2.55 ±2.22

En el estero de Agua Brava, Teacapán se encontró un total de 5422 parásitos

pertenientes a 6 taxas en las branquias, hígado, vena porta-hepática y riñones de

los 116 peces recolectados. De éstos, 5072 fueron larvas del nemátodo

Contracaeum sp., 38 se correspondieron con los monogeneas Haliotrema

mugilinus (21) y Metamicrocotyla macracantha (17), y 312 con los copépodos

Ergasilus sp1 (310), Holobomolochus sp1 (1) y Caligus sp1 (1).

En la Tabla 2 se muestra la prevalencia, intensidad media y abundancia relativa de

las especies de metazoarios parásitos encontrados en Teacapán durante el

período de estudio. La mayor prevalencia y abundancia relativa la tuvieron las

larvas de Contracaecum sp. con 99% y 43 parásitos/ pez, seguido por Ergasilus

sp1 58% y 4 parásitos/ pez, H. mugilinus con 13% y 0.16 parásitos/ pez y M.

macracantha con 13% y 0.16 parásitos por pez, respectivamente.

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Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Tabla 2. Prevalencia (%), intensidad media y abundancia relativa de cada especie

parásita encontrada en branquias, hígado, vena porta-hepática y riñones en Mugil
curema en Teacapán durante el período de estudio (agosto 2002 – abril 2003).

% PREVALENCIA ABUNDANCIA RELATIVA INTENSIDAD MEDIA

PARÁSITOS MEDIA DESV MEDIA DESV
Contracaecum sp. 98.66 43.03 ±26.67 44 ±26.6
Ergasilus sp1 57.8 3.7 ±2.86 4.1 ±2.15
Caligus sp1 0.8 0.008 ±0.01 0.2 ±0.45
Holobomolochus sp1 0.8 0.008 ±0.01 0.2 ±0.45
Haliotrema mugilinus 12.7 0.16 ±0.09 1.2 ±0.68
Metamicrocotyla macracantha 12.7 0.13 ±0.14 0.7 ±0.61

[Link].1 Prevalencia

La prevalencia bimensual de las especies de metazoarios parásitas halladas en

Urias y Teacapán se muestra en la Tabla 3. El mayor número de lisas

investigadas se encontraron parasitadas por larvas de Contracaecum sp. durante

todos los meses de muestreo en los dos sitios de estudio; con un ligero

decremento de la prevalencia en el mes de agosto para el Estero de Teacapán.

En Urias la prevalencia por Ergasilus sp1 se incrementó desde agosto a abril

donde se detectó un 100% en abril de lisas infectadas; mientras que en Teacapán

la prevalencia más alta se alcanzó en diciembre. El monogenea H. mugilinus está

presente en todos los meses de estudio, con fluctuaciones desde 12 a 36%, con

excepción de Teacapán, donde estuvo ausente en el mes de agosto. M.

macracantha tuvo la mayor prevalencia en el mes de abril para los dos sitios de

estudio.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Los copépodos Caligus sp1 y Holobomolochus sp1 tuvieron una prevalencia baja

en los dos sitios de estudio. Se encontró un representante de la familia

Lernaeopodidae en una sola ocasión, en el Estero de Urias.

Tabla 3. % Prevalencia bimensual de los metazoarios parásitos de las branquias,

hígado, vena porta-hepática y riñones, de Mugil curema en los Esteros de Urias y
Teacapán.

AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL

URIAS TEAC URIAS TEAC URIAS TEAC URIAS TEAC URIAS TEAC
Contracaecum sp. 100 93 100 100 100 100 100 100 100 100
Ergasilus sp1 35 67 69 42 80 88 92 44 100 48
Caligus sp1 0 0 4 0 4 0 8 4 0 0
Holobomolochus sp1 8 0 0 0 0 0 12 0 4 4
Lenaeopodidae 0 0 0 0 0 0 0 0 4 0
Haliotrema mugilinus 23 0 19 12 20 16 36 16 29 20
Metamicrocotyla macracantha 4 0 0 12 4 0 12 24 37 28

A nivel general se encontró que el 100% de los peces investigados resultaron

infectados por parásitos; 99% por el Contracaecum sp. (Ascaridida: Anisakidae),

71% por los copépodos (Ergasilus sp1, Caligus sp1, Holobomolochus sp1 y

Lernaeopodidae) y 28% por los monogeneas (H. mugilinus y M. macracantha).

La Figura 24 muestra la abundancia relativa de los grupos de parásitos

encontrados en Mugil curema (monogeneas, copépodos y larvas del nemátodo

Contracaecum sp.) para cada sitio de estudio, donde se puede observar que la

especie dominante para los dos sitios de estudio fue Contracaecum sp (larva III).

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Metazoarios parásitos de Mugil curema…

75

65
Abundancia relativa de parásitos/ pez

55

45 Nemátodos
35 Copépodos
Monogeneas
25

15

-5 u t u t u t u t u t

Agosto octubre diciembre febrero abril

Meses de muestreo

Figura 24. Abundancia relativa de los grupos de metazoarios parásitos de Mugil

curema en Urias y Teacapán durante los meses de estudio (U= Urias y T=
Teacapán).

[Link] Dominancia, diversidad y riqueza

[Link].1 Dominancia

El índice de dominancia determinado para los dos sitios de muestreo indica que

hay mayor dominancia de metazoarios parásitos en Teacapán que en Urias, pero

no hay diferencia significativa entre los meses. En Urias se encontraron

diferencias entre casi todos los meses de estudio. También hubo diferencia

significativa entre Urias y Teacapán para los meses de febrero y abril (Figura 25).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

1.1

1.0
INDICE DE DOMINANCIA/ PEZ

0.9
* *
0.8

0.7

0.6

0.5 URIAS
TEACAPAN

0.4
U T U T U T U T U T
AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL
MESES DE MUESTREO

Figura 25. Relación entre el índice de dominancia de los metazoarios parásitos en

los Esteros de Urias y Teacapán en los meses de muestreo. * Indica que existen
diferencias significativas entre los sitios de muestreo en un mismo mes.

[Link].2 Diversidad

En la Figura 26 se muestran los resultados del índice de diversidad de los

metazoarios parásitos hallados en las branquias y el hígado de las lisas

investigadas durante los meses de estudio.

El sitio que tuvo mayor diversidad parasitaria fue Urias, donde se encontró el

mayor número de taxas de parásitos. Se observó diferencia significativa del índice

de diversidad de metazoarios entre casi todos los meses de muestreo en Urias; a

diferencia de Teacapán donde no se encontraron diferencias (P= <0.001). El

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

índice de diversidad difirió significativamente entre Urias y Teacapán en los meses

de febrero y abril.

1 .0
U R IA S
T EUARCIA
APSA N
TEACAPÁN
0 .8
INDICE DE DIVERSIDAD/ PEZ

0 .6

0 .4

0 .2

0 .0

-0 .2
U T U T U T U T U T
AGOSTO OCTUBRE D IC IE M B R E FEBRERO A B R IL
M ESES DE M UESTREO

Figura 26. Relación del índice de diversidad de los metazoarios parásitos hallados
en las branquias, hígado, riñones y vena porta-hepática de Mugil curema en Urias
y Teacapán.

[Link].3 Riqueza

La riqueza de metazoarios parásitos en branquias, hígado, riñones y vena porta-

hepática encontrada en Urias fue mayor que en Teacapán, en todos los meses en

los que se realizaron los muestreos. En Urias existen diferencias en casi todos los

meses de muestreo mientras que en Teacapán no hay diferencias entre ningún

mes. Se encontraron diferencias en la riqueza de metazoarios parásitos entre

Urias y Teacapán en el mes de febrero (Figura 27). Los valores de riqueza fueron

mayores en Urias en los meses de febrero y abril. En Teacapán se observaron

valores estables durante todos los meses de muestreo.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

RIQUEZA/ PEZ
3 *

0
U T U T U T U T U T
AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL
MESES DE MUESTREO

Figura 27. Riqueza de la comunidad de metazoarios en las branquias, hígado,

riñones y vena porta-hepática de Mugil curema procedentes de los Esteros de
Urias y Teacapán durante los meses de estudio. * Indica que existen diferencias
significativas entre los sitios de muestreo en un mismo mes.

4.3 Factores Físicos

Los resultados de la temperatura y salinidad tomados en cada sitio de muestreo se

encuentran en la Tabla 4. Se observa una disminución de la temperatura a lo

largo de todo el muestreo en los dos sitos de estudio, observándose un ligero

incremento en el mes de abril. Con la salinidad ocurre lo contrario, se detectó un

aumento en casi todos los meses de muestreo en los dos sitios de estudio.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Tabla 4. Factores físicos encontrados en Urias y Teacapán durante los meses de

agosto 2002- abril 2003. (Temperatura en °C y salinidad en ppt).

AGOSTO OCTUBREDICIEMBREFEBRERO ABRIL

T° S‰ T° S‰ T° S‰ T° S‰ T° S‰
URIAS 30.24 34 29 35 24.8 36 23 36 26 37
TEACAPÁN 32.5 34 31.3 35 27.9 37 24.5 36 29.6 38

4.4 Abundancia de parásitos

4.4.1 Monogeneas

La abundancia de monogeneas no mostró diferencia significativa entre los meses

en cada uno de los sitios de estudio (P = 0.135). Tampoco se encontraron

diferencias entre Urias y Teacapán en ninguno de los meses de muestreo, sin

embargo se observó una tendencia al incremento en el número de monogeneas

por pez en los meses de febrero y abril en los dos sitios de estudio (Figura 28). El

análisis de correlación de Spearman no mostró correlación entre el número total

de monogeneas por pez y el factor de condición (P=0.05), índice gonadosomático

(P= 0.20), longitud total de los peces (P = 0.86) y el peso total (P = 0.44). Con

relación a la temperatura tampoco hubo correlación con la abundancia de los

monogeneas (P>0.05) (Figura 28).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

45 35

ABUNDANCIA DE MONOGENEAS/ PEZ 40 30

35 25

TEMPERATURA (°C)
30 20

25 15

20 10

15 5

10 0

5
AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL

MESES DE MUESTREO

Monogeneas Urias
Temperatura Urias
Monogeneas Teacapán
Temperatura Teacapán

Figura 28. Relación entre la abundancia de monogeneas y la temperatura

encontradas en los Esteros de Urias y Teacapán durante los meses de agosto
2002 - abril 2003.

4.4.2 Copépodos

La Figura 29 muestra la abundancia de las tres especies de copépodos hallados

en las branquias de las lisas durante los 5 meses de muestreo en las dos áreas de

estudio. Se encontraron diferencias significativas entre la abundancia de los

copépodos hallados en las lisas procedentes de Urias en los meses diciembre y

febrero, diciembre y abril, octubre y diciembre, octubre y febrero, octubre y abril.

El mes de agosto tuvo diferencia significativa con todos los meses de estudio (P=

<0.001) en Urias. En Teacapán se encontró diferencia significativa en la

abundancia de los copépodos entre diciembre y los tres últimos meses de

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

muestreo (P= <0.001). También hubo diferencia significativa entre Urias y

Teacapán en los meses de febrero (P= <0.001) y abril (P= <0.001). Las lisas de

Urias tuvieron la mayor abundancia de copépodos en los meses de febrero y abril

(H= 66.253, P<0.001).

100

*
ABUNDANCIA DE COPEPODOS/ PEZ

80

60 *

40

20

U T U T U T U T U T
AGOSTO OCTUBRE D IC IE M B R E FE B R E R O A B R IL

MESES

Figura 29. Relación entre la abundancia de los copépodos encontrados en las

branquias de las lisas procedentes de Urias y Teacapán. * Indica que existen
diferencias significativas entre Urias y Teacapán en el mismo mes de muestreo.

Se encontró un correlación positiva entre el factor de condición y el número total

de copépodos por pez (S = 0.34 y P<0.01) en Urias, mientras que en Teacapán no

hubo correlación entre estas variables (S = 0.140 y el P = 0.134). Los dos sitios y

5 meses de muestreo se correlacionaron positivamente (S = -0.209 y un P =

0.0018) (Figura 30). No se encontró correlación entre el número total de

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

copépodos y el IGS (P = 0.621), la temperatura (P> 0.005), la longitud total de las

lisas con los copépodos por pez (P = 0.956) y su peso total (P = 0.485)

100

URIAS
ABUNDANCIA DE COPÉPODOS/ PEZ

TEACAPÁN
80

60

40

20

0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20

FACTOR DE CONDICIÓN/ PEZ

Figura 30. Relación entre el Factor de condición de Mugil curema y la abundancia

de copépodos encontrados en Urias y Teacapán durante los meses de agosto
2002 - abril 2003.

4.4.3 Larvas de Contracaecum sp.

En la Figura 31 se muestran las variaciones en la abundancia de larvas de

Contracaecum sp. encontradas en hígado, vena porta-hepática y riñones de las

lisas estudiadas en Urias y Teacapán con relación a los meses de estudio. Como

se puede observar (Figura 31 A) se encontraron diferencias significativas entre las

abundancias de larvas de Contracaecum sp. encontradas en el hígado y la vena

porta-hepática de las lisas de Urias con respecto a Teacapán para los meses de

octubre (P= 0.023) y diciembre (P= 0.001). También se encontró diferencia

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

significativa en la abundancia de estas larvas de nemátodos de la vena porta-

hepática en los meses de octubre (P<0.01) y abril (P= 0.028) entre los sitios de

estudio (Figura 31 B). las larvas de Contracaecum sp. halladas en los riñones

variaron significativamente entre Urias y Teacapán en el mes de agosto (P=

0.023), octubre (P<0.01) y diciembre (P= 0.01) (Figura 31 C).

El número total de larvas de Contracaecum sp. aisladas del hígado de las lisas

procedentes de Urias, no mostró diferencia significativa (P= 0.273) entre los

meses de muestreo; en contraste con Teacapán, donde hubo diferencias

significativas (P= <0.001) entre los meses de agosto y febrero, diciembre y febrero

y octubre y febrero (Figura 31 A).

En la vena porta-hepática se encontraron diferencias significativas (P= 0.007),

entre la abundancia de las larvas de Contracaecum sp. entre el mes de abril y el

resto de los meses de muestreo en Urias, mientras que en Teacapán se hallaron

diferencias significativas (P= <0.001) entre los meses de octubre y diciembre,

febrero y octubre y agosto y diciembre. También se encontró diferencia

significativa en la abundancia de estas larvas de nemátodos de la vena porta-

hepática en el mes de octubre (P<0.01), diciembre (P<0.01) y abril (P= 0.028)

entre los dos sitios de estudio (Figura 31 B).

En los riñones no se encontraron diferencias significativas para la abundancia de

estos nemátodos entre ninguno de los meses de muestreo en Urias; mientras que

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

en Teacapán se encontraron diferencias significativas (P= <0.001) entre varios de

los meses de muestreo (Figura 31 C). Los riñones de las lisas procedentes de

Teacapán tuvieron el mayor número de larvas de Contracaecum sp. en los meses

de octubre y diciembre. No se encontró correlación entre el Factor de condición y

la abundancia de larvas de Contracaecum sp. presentes en el hígado (P= 0.292),

vena porta-hepática (P = 0.889) y riñones (P= 0.783). Tampoco se encontró

correlación entre el IGS y el número total de nemátodos del hígado de cada pez

(P= 0.277), vena porta-hepática (P= 0.913) y riñones (P= 0.161); entre la longitud

de las lisas y el número de larvas de los nemátodos por pez para el hígado (P=

0.953), vena porta-hepática (P= 0.0719) y riñones (P= 0.297); ni entre el peso y el

número de larvas de nemátodos encontradas en el hígado (P= 0.938), vena porta-

hepática (P= 0.226) y riñones (P= 0.112).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

40
A
30
*
*
20
*
*
10

200
180 B
ABUNDANCIA DE LARVAS DE NEMATODOS/ PEZ

160
140 *
120
100 *
80
60
* * **
40
20
0
200

C
150

** *
**
100

50

U T U T U T U T U T
AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL
MESES DE MUESTREO

Figura 31. Relación entre el número de larvas de Contracaecum sp. encontradas

en hígado, vena porta-hepática y riñones de Mugil curema procedentes de Urias y
Teacapán en los meses de estudio. A: hígado; B: vena porta-hepática y C:
riñones. * Indica que existen diferencias significativas entre Urias y Teacapán en el
mismo mes de muestreo.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

4.5 Índices estudiados

4.5.1 Índice Hepatosomático (IHS)

El IHS mostró diferencia significativa (P= <0.001) entre la mayoría de los meses

en Urias. En Teacapán estas diferencias se encontraron entre abril y octubre,

abril y diciembre (P= 0.011) (Tabla 5). Se encontraron diferencias entre Urias y

Teacapán en los meses de febrero (P= <0.001) y abril (P= <0.001) (Figura 32).

Los resultados revelaron que las lisas de Urias tenían mayor IHS que las lisas de

Teacapán en los meses de agosto y abril. No se encontró correlación entre el IHS

y el Factor de condición (P = 0), IGS (P=0.004), INH (P=0.97) y la longitud total de

los peces (P=0.19).

Tabla 5. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

índice hepatosomático de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003.

URIAS TEACAPÁN
AGOSTO * *
OCTUBRE * *
DICIEMBRE * *
FEBRERO * * * *
ABRIL *

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

2.5

URIAS
TEACAPAN *
2.0
VALORES DEL IHS/PEZ

1.5

1.0
*
0.5

0.0
AG O STO O CTUBRE D IC IEM BRE FEBRERO ABR IL

M ESES D E M U ESTREO

Figura 32. Relación del Índice Hepatosomático de Mugil curema en Urias y

Teacapán y los meses de estudio. * Indica que existen diferencias significativas
entre los sitios de muestreo en un mismo mes.

4.5.2 Índice Nematohepático (INH)

Para el INH se encontró diferencia significativa (P= 0.001) entre los meses de abril

y agosto, abril y febrero en Urias. En Teacapán se encontró que el mes que

presenta diferencias significativas (P= <0.001) entre los demás meses de

muestreo fue febrero (Tabla 6). Se encontraron diferencias significativas entre

Urias y Teacapán en el mes de agosto (P= 0.002) y octubre (P= <0.001) (Figura

33).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Tabla 6. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

índice nematohépatico de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003.

URIAS TEACAPÁN
AGOSTO * *
OCTUBRE * * * *
DICIEMBRE * * * *
FEBRERO * *
ABRIL *

En la Figura 34 se encuentra la relación existente entre el INH de Mugil curema en

los dos sitios de estudio en los meses de agosto y abril. Se encontró correlación

entre el INH y FC observándose una disminución del FC con el incremento del INH

(P< 0.01). No se encontró correlación entre el INH y el IHS (P= 0.976), ni con la

longitud total (P= 0.968) ni el peso de los peces (P= 0.676).

1.8

URIAS
1.6 TEACAPAN

1.4
VALORES DEL INH/PEZ

1.2

1.0

0.8
*
0.6

0.4
*
0.2

0.0
AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL

MESES DE MUESTREO
Figura 33. Relación del Índice nematohepático de Mugil curema en Urias y
Teacapán y los meses de estudio. * Indica que existen diferencias significativas
entre los sitios de muestreo en un mismo mes.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

URIAS
TEACAPÁN
INDICE NEMATOHEPÁTICO/ PEZ
4

0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 20

FACTO R DE CO NDICIÓ N/ PEZ

Figura 34. Relación entre el Factor de condición y el índice nematohepático de

Mugil curema procedentes de Urias y Teacapán durante los meses de agosto
2002 – abril 2003.

4.5.3 Índice Gonadosomático (IGS)

Los resultados de los análisis realizados para el IGS entre los dos sitios de

muestreo se encuentran en la Tabla 7. Como se puede observar el IGS varió

significativamente entre casi todos los meses de muestreo (P<0.01).

El IGS de las lisas mostró diferencia significativa entre Urias y Teacapán en el mes

de octubre y febrero y abril (P = 0.003) (Figura 35).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Los análisis realizados arrojan que el lugar que mayor IGS obtuvo fue el de

Teacapán en los meses de febrero y abril. No se encontró correlación entre el IGS

y la longitud total del pez (P = 0.538).

Tabla 7. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

índice gonadosomático de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril
2003.

URIAS Teacapán
AGOSTO * *
OCTUBRE * *
DICIEMBRE * * * *
FEBRERO * *
ABRIL * *

12

URIAS
10 TEACAPAN
VALOR DEL IGS/PEZ

0
AGOSTO OCTUBRE DICIEMBRE FEBRERO ABRIL

MESES DE MUESTREO

Figura 35. Relación entre el Índice Gonadosomático de Mugil curema procedentes

de Urias y Teacapán y los meses de estudio. * Indica que existen diferencias
significativas entre los sitios de muestreo en un mismo mes.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

4.5.4 Factor de Condición (FC)

El FC mostró diferencia significativa (P= <0.001) entre casi todos los meses de

muestreo en Urias y Teacapán (Tabla 8). También se encontraron diferencias

para el FC de las lisas entre los dos sitios de estudio para todos los meses de

muestreo (P= <0.001) (Figura 36).

Tabla 8. Grupos homogéneos encontrados en Urias y Teacapán con relación al

factor de condición de los peces recolectados durante agosto 2002 – abril 2003.

URIAS TEACAPÁN
AGOSTO * *
OCTUBRE * *
DICIEMBRE * * * * * *
FEBRERO * *
ABRIL * *

14

URIAS
12 TEACAPAN
VALORES DEL FC/PEZ

10

6
*
*
4

0
AG O STO O CTUBRE DICIEM BRE FEBRERO ABRIL

M ESES D E M U ESTR EO

Figura 36. Relación entre el Factor de Condición en Urias y Teacapán y los

meses de estudio. * Indica que existen diferencias significativas entre los sitios de
muestreo en un mismo mes.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

4.5.5 Longitud y Peso total

La longitud total de las lisas variaron significativamente entre los meses de

muestreo en Teacapán, a diferencia de Urias donde no hubo variación (P<0.001).

Se encontró diferencia entre Urias y Teacapán en el mes de febrero (P<0.001).

El peso total no mostró diferencia significativa entre ninguno de los meses de

muestreo; en Teacapán, el mes que presenta diferencias significativas con los

demás es agosto. Se encontró diferencia entre Urias y Teacapán en el mes de

febrero (H= 42.976, P<0.001).

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

5. DISCUSIÓN

5.1 Comentarios taxonómicos de los parásitos encontrados

La morfología del monogenea Metamicrocotyla macracantha en Mugil curema,

coincide con las descripciones realizadas por Bravo-Hollis (1967) y Bravo-Hollis

(1982b) para M. cephalus en México; sin embargo se observó cierta variabilidad

con respecto al número de ganchos del atrio genital. Estas variaciones se pueden

corresponder con la distribución zoogeográfica del hospedero y las diferencias en

tallas de este parásito; estas consideraciones coinciden con las de Boucher (1974)

para los poliopistocotylídos Tagia ecuadori hallado en Sphoeoides testudineus y

Contreras-Arce (2001) para Heterobothrium ecuadori en S. annulatus, Sinaloa,

México.

M. macracantha fue registrada para Mugil curema en Venezuela y para M.

cephalus en varias localidades de México (Tabla 9) por lo que su presencia en

Mugil curema de Sinaloa constituye un nuevo registro geográfico.

Tabla 9. Registros de Metamicrocotyla macracantha, en Mugil cephalus y M.

curema.

HOSPEDERO LOCALIDAD AUTOR

Mugil curema Urias y Teacapán, Sinaloa, México Presente estudio
Mugil cephalus Baja California, México Bravo-Hollis (1967)
Mugil cephalus Sonora y Baja California Sur, México Bravo-Hollis (1982b)
Mugil curema Chichiriviche, Venezuela Conroy et al. (1985)
Mugil cephalus Baja California Sur, Sonora, Sinaloa Mendoza-Garfias y Pérez-Ponce de León (1998)
y Golfo de México, México

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

Los especimenes de Haliotrema mugilinus concuerdan con las descripciones de

Yamaguti (1963), y debido a la inexistencia de registros para la especie en

estudio, este parásito, se le atribuye a este parásito un nuevo hospedero Mugil

curema y una nueva localidad México.

Las larvas de Contracaecum sp. encontradas en la lisa blanca no presentan

diferencias morfológicas con las reportadas por otros autores para este género de

nemátodo en otras especies de peces (Tabla 10), por lo que se le consigna en el

presente estudio.

Tabla 10. Reportes encontrados para el nemátodo Contracaecum sp. en peces

de la familia Mugilidae de México.

HOSPEDERO LOCALIDAD AUTOR

Mugil curema Sinaloa, México Presente estudio
Mugil curema Tres Palos, Guerrero, México López-Chávez y Rodríguez-Analco ( 2001)
Mugil cephalus Colima, México Salgado-Maldonado y Barquín-Alvarez (1978)
Mugil cephalus Golfo de México Deardorff Overstreet (1981)
Mugil cephalus Nayarit, México Osorio-Sarabia (1982)
Mugil cephalus Sinaloa, México Juaréz (1985)
Mugil cepahalus Baja California Norte, México Valles-Ríos et al. (2000)

Los copépodos (Ergasilus sp1, Caligus sp1, Holobomolochus sp1 y

Lernaeopodidae) son parásitos encontrados por primera vez en la lisa Mugil

curema y en la localidad, México, por lo tanto es un nuevo registro de hospedero y

región geográfica, teniendo en cuenta todos los reportes encontrados sobre estos

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

géneros para otras especies de peces (Kabata, 1992 a). La morfología del

ergasílido hallado en M. curema no concuerda con las descripciones para

Ergasilus versicolor y E. siebioldii (Gómez com. per.) registrada por López-

Chávez y Rodríguez- Analco (2001) para M. curema; por lo cual es considerada

una nueva especie en el presente estudio.

5.2 Metazoarios como indicadores de respuesta.

Los metazoarios parásitos encontrados en Mugil curema en branquias, hígado,

vena porta-hepática y riñones, en Urias y Teacapán durante los 5 meses de

estudio comprenden dos grupos principales. El primer grupo se refiere a los

monogeneas y copépodos de ciclos de vida directo, que no requieren de otros

hospederos para completar su ciclo de vida y la mayor parte de éste se desarrolla

externamente sobre el pez; por lo cual factores del medio ambiente como

temperatura, salinidad y contaminantes pueden provocar cambios en la dinámica

poblacional de éstos parásitos (Landsberg et al., 1998).

El segundo grupo de los metazoarios parásitos encontrados en esta especie de

lisa, estuvieron representados por larvas del nemátodo Contracaecum sp., el cual

posee un ciclo de vida complejo con la intervención de hospederos intermediarios,

donde el impacto del medio ambiente sobre éstos es un factor determinante en la

presencia o ausencia de estos parásitos

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

5.2.1 Prevalencia

La alta prevalencia (100%) de larvas de Contracaecum sp. parasitando Mugil

curema en Urias (área contaminada) y Teacapán (área no contaminada) durante

todo el período de estudio (Tabla 3), estuvo muy por encima de los valores

reportados (23%) por Landsberg et al. (1998) para la perca plateada Bairdiella

chryasura en el estuario de mayor contaminación de la Provincia Carolina, Florida,

EUA. De forma semejante, el rango de prevalencia de 66% hallada en Mugil

curema en los estudios realizados en la Laguna de Tres Palos, Guerrero, México

sometida a altos niveles de contaminación por descargas domésticas e

industriales durante un año de estudio (López-Chávez y Rodríguez-Analco, 2001)

fueron inferiores a nuestros hallazgos; al igual que, el valor de prevalencia de 43%

reportado por Valles-Ríos et al. (2000) para estas larvas de nemátodo en Mugil

cephalus en un monitoreo anual realizado en Baja California, México. También el

rango de los valores de prevalencia (14-58%) de estas mismas larvas de

nemátodos en Cichlasoma urophtalmus de la Península de Yucatán, México

(Salgado-Maldonado y Kennedy 1997), son menores a los encontrados en este

estudio. Los resultados indican que los valores de prevalencia por larvas de

Contracaecum sp. se comportaron independientemente de la contaminación de los

dos sitios de estudio, lo cual pudo estar asociado a la abundancia sostenida de

copépodos en climas tropicales (Salgado-Maldonado, 1993) y la gran cantidad de

aves existentes en las dos áreas de estudio, lo cual permite completar el ciclo de

vida de este nemátodo. La presencia de larvas de Contracaecum sp. no es un

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

evento raro, ya que abunda en peces dulceacícolas y estuarinos de los cuerpos de

agua de México, y está asociado por la transmisión por aves, con la baja

especificidad hospedatoria y con la amplia distribución que se presenta en

América del Norte (Szalai y Dick, 1990).

La mayor prevalencia de ergasílidos hallados en Mugil curema en Urias (75%), se

asemeja a los registros de López-Chávez y Rodríguez-Analco (2001) donde

detectaron un 64% de prevalencia de ergasílidos para Mugil curema procedente

de la Laguna de Tres Palos, México (área contaminada). Los resultados de este

estudio muestran un incremento de la prevalencia de ergasílidos (75%) en el sitio

contaminado (Urias) con relación al no contaminado (Teacapán) 58%, coincidente

con la tendencia del incremento de los ectoparásitos con el aumento de los niveles

de polución (Mackenzie 1999).

El análisis comparativo del incremento de la prevalencia por ergasílidos en Urias

(Tabla 3) hasta el mes de abril, difiere del comportamiento encontrado por López-

Chávez y Rodríguez-Analco (2001) para Mugil curema para los mismos meses de

estudio; sin embargo la ausencia de registros de temperatura en ese estudio nos

impiden comparar los resultados.

La prevalencia del resto de los parásitos encontrados no mostraron una tendencia

discernible, durante todo el período de estudio.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

5.2.2 Dominancia, diversidad y riqueza

En ambientes contaminados se debe esperar una disminución de la riqueza,

diversidad y abundancia de las especies de parásitos; pero esto no se puede

medir solamente usando términos ecológicos estándares (Landsberg et al., 1998).

La dominancia de las larvas de Contracaecum sp. es indicativo de la mayor

abundancia del copépodo que actúa como hospedero intermediario de esta larva,

lo cual está favorecido por el hábitat libre de contaminación que existe en el estero

de Teacapán. Esto corrobora la influencia de diferentes estresores ambientales,

sobre la dominancia de una especie particular (Landsberg et al., 1998).

La mayor diversidad de parásitos en Urias indica que las condiciones ambientales

fueron favorables, para la transmisión y desarrollo de los ectoparásitos

encontrados en la lisa. Las diferencias en el índice de diversidad entre Urias y

Teacapán se corresponden con los diferentes grados de polución existente entre

los esteros. La menor diversidad en Teacapán constata con los resultados de

Landsberg et al. (1998) sobre la disminución de este índice en los sitios no

contaminados; mientras que la mayor diversidad de especies encontrada en Urias

pudiese ser el reflejo de que las condiciones ambientales fueron favorables para

la transmisión y desarrollo de los seis ectoparásitos encontrados; lo cual se

corresponde con el postulado de Mackenzie (1999) sobre la tendencia al

incremento de ectoparásitos con los niveles de polución. El citado autor señala

que en el curso de la evolución de los ectoparásitos con un ciclo de vida directo,

estos han desarrollado una flexibilidad y resistencia a ciertos cambios naturales y

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

consecuentemente ellos son más tolerantes que sus hospederos a ciertos tipos de

cambios en el medio ambiente.

El incremento de la riqueza en el sitio contaminado (Urias) nos permite asumir que

los ectoparásitos toleraron la degradación de este ambiente, permitiendo su

desarrollo e incremento, coincidiendo con las asunciones de Gelnar et al. (1997)

sobre el efecto de los estresores ambientales en los cambios en el número de

especies (riqueza).

5.2.3 ABUNDANCIA

[Link] Monogeneas

De los monogeneas encontrados H. mugilinus no mostró cambios en su

abundancia en los dos sitios de muestreo; sin embargo en M. macracantha se

detectó un incremento en Urias en el mes de abril (26°C) y una disminución en el

mes de agosto (30°C); a diferencia de Teacapán donde se observó un

comportamiento estable con muy bajo número de parásitos (Figura 28). La

inexistencia de correlación entre la temperatura y la abundancia de estos

monogeneas no nos permite afirmar ninguna relación entre estos factores. Esto

se corresponde con las observaciones de Paperna (1996) el cual encontró pocas

variaciones estacionales en las infecciones del pez brema silvestre

(Acanthopragrus australis) por el monogenea Polylabroides multispinosus

(Microcotylidae) para el rango de temperatura de 16- 26°C.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

La tendencia al incremento en la abundancia de los monogeneas en los meses de

febrero y abril, parece corresponderse con la época de reproducción de Mugil

curema (Yáñez-Arancibia, 1976), donde se observa una mayor irrigación

sanguínea en el aparato respiratorio, para compensar el gasto de energía que

requiere el pez, lo cual se convierte en un momento favorable para que éste sea

parasitado por estos monogeneas sanguinívoros (Roberts, 1978). El Índice

gonadosomático de las lisas fue mayor en el mes de abril, lo cual confirma que

estos organismos se encontraban en su punto máximo de reproducción en los dos

sitios de muestreo (Figura 35).

[Link] Copépodos

La mayor abundancia de copépodos encontrada en Urias en los meses de febrero

y abril con relación a la disminución del factor de condición (Figura 30), puede

estar favorecido por el debilitamiento del sistema inmune de estos peces durante

su época reproductiva (Yáñez-Arancibia, 1976); y/o por el efecto de los

contaminantes sobre el debilitamiento de los peces incrementando su

susceptibilidad a los parásitos (Landsberg et al., 1998). De forma similar, el mayor

número de copépodos encontrado en Teacapán en el mes de diciembre puede

estar relacionado con la preparación fisiológica de los peces para el desove, como

se mencionó en el epígrafo anterior; lo cual se ve beneficiado por la baja

contaminación que aquí se registra con respecto a Urias. Estos resultados

contrastan con lo referido por Valles-Ríos et al. (2002), donde no encontraron

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

relación entre el factor de condición y a la cantidad de ergasílidos y larvas de

Contracaecum sp. en Mugil cephalus en la Baja California.

La ausencia de correlación entre el FC y la abundancia de copépodos hallados en

Teacapán se explica con la poca cantidad de copépodos parásitos en este sitio

con respecto a Urias (Figura 30). Por otro lado, la menor abundancia de

copépodos hallados en los meses de octubre y abril en Teacapán se relaciona con

que en estos dos meses se encontraron valores altos de temperatura (31.3 y

29.6°C), consideradas no favorables para el desarrollo de Ergasilus lizae por

Paperna (1996), el cual refiere que cuando la temperatura del agua fue

moderadamente elevada (21°C) se encontraron picos de infestación por Ergasilus

lizae mientras que cuando las temperaturas fueron de 27°C la infestación declinó

agudamente. Este fenómeno se manifestó de manera diferente en el mes de abril

en Urias, debido a la coincidencia de este mes con la época de reproducción de la

lisa, donde el debilitamiento del sistema inmunológico puede haber propiciado el

incremento de la carga parasitaria en estos peces.

No existe información a nuestro alcance acerca de la relación entre el factor de

condición y los copépodos parásitos, sin embargo, las infecciones por la mayoría

de las especies oportunistas bajo condiciones estresantes pueden inducir efectos

patológicos y clínicos severos (Paperna, 1996). En estanques de cría de Mugil

cephalus infestados con Ergasilus lizae en intensidades entre 100 y 200

copépodos/ pez se encontró enflaquecimiento y pérdidas de alrededor del 50% de

los peces (Paperna, 1991); este efecto de enflaquecimiento también fue

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

observado en Lisa ramada silvestre infestada con el mismo parásito (Paperna,

1996).

[Link] Larvas de Contracaecum sp.

Aunque no se identificó a nivel especifico la larva de nemátodo encontrada, de

acuerdo a la descripción del ciclo de vida para Contracaecum multipapillatum

(Huizinga, 1967); se puede inferir que la menor abundancia de larvas de

Contracaecum sp. en Urias con relación a Teacapán (Figura 31), pudo haber sido

ocasionado por la contaminación orgánica y/o por metales, desechos de industrias

alimenticias, efluentes de acuicultura y agricultura, pinturas anti-incrustantes de

embarcaciones, descargas de combustibles y aguas negras existentes en el

Estero de Urias (Soto-Jiménez y Páez-Osuna, 2001), que pudo haber causado

una disminución en el número de los copépodos que sirven de hospederos

intermediarios a las larvas del Contracaecum (Valles-Ríos et al., 2000). Estos

copépodos ingieren las larvas I y II de estos nemátodos para trasformarse en larva

III en el intestino de los peces y de allí migrar hacia el hígado y riñones de los

peces que se alimentan de este copépodo. Estos resultados se corresponden con

los estudios realizados por Landsberg et al. (1998) sobre el empleo de las larvas

de nemátodos como indicadores oportunistas tolerantes, que se incrementan bajo

condiciones adversas del medio ambiente, por lo que la alta intensidad de este

grupo parásito es considerado un reflejo de una condición ecológica relativamente

negativa.

21
García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

La mayor abundancia de estas larvas de nemátodos encontradas en la vena porta-

hepática en los meses de octubre y abril en los dos sitios de estudio, se

corresponde con el aumento de la temperatura en el mes de abril con relación a

octubre, considerando que la temperatura es un factor importante para el

desarrollo, distribución y sobrevivencia de estos anisáquidos marinos (Landsberg

et al., 1998). Se registró que las temperaturas favorables para el desarrollo de

huevos de Contracaecum fueron de 21 y 24°C (Paperna, 1996). Es importante

destacar que en experimentos realizados para la identificación de dos especies de

Contracaecum de peces marinos, no se logró la infestación en el laboratorio

debido a la incapacidad de las larvas de sobrevivir a la temperatura del cuerpo de

los mamíferos (Cheng, 1976). Por otro lado, la mayor abundancia de larvas de

este nemátodo en la vena porta-hepática se corresponde con el hecho de que

cuando los peces ingieren los copépodos, la larva penetra desde el intestino a

través de la vena porta-hepática hasta la cavidad del cuerpo, donde migra hacia

los diferentes órganos internos (Huizinga, 1967).

El segundo órgano con mayor abundancia de larvas fueron los riñones, lo cual se

explica por la abundancia de oxígeno que pueden encontrar estas larvas en este

órgano purificador de la sangre (Roberts, 1978). Estos resultados coinciden con lo

registrado para Salgado-Maldonado y Barquín-Álvarez (1978) en Mugil cephalus

procedentes de Manzanillo, México, los cuales definen a los riñones en segundo

orden de frecuencia de parasitación por estos parásitos.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

La presencia de larvas de Contracaecum sp. no es un evento raro, ya que abunda

en peces dulceacícolas y estuarinos de los cuerpos de agua de México, y está

asociado por la transmisión por aves, con la baja especificidad hospedatoria y con

la amplia distribución que se presenta en América del Norte (Szalai y Dick, 1990).

Es importante señalar que a pesar de que los estadíos larvarios de los anisákidos

son bien conocidos, sólo es posible su identificación específica mediante

inoculaciones experimentales de las larvas IV en su hospedero definitivo o

mediante estudios genéticos (Mattiucci et al., 2002) y su comparación con adultos

identificados.

Los nemátodos anisakidos poseen importancia médica ya que son los

responsables de la enfermedad conocida como anisakiasis, la cual se adquiere al

consumir el pescado crudo o semicocido, en el que se alojan las larvas de estos

nemátodos (López-Chávez y Rodríguez-Analco, 2001). No se tiene conocimiento

aún de que, las larvas de Contracaecum sp. puedan producir este tipo de

enfermedad en los humanos; sin embargo, Vidal et al. (1994), inocularon larvas de

Contracaecum multipapillatum en el gato común y algunas aves, completando el

ciclo de vida de este parásito, en este mamífero, por lo cual este se convierte en

un peligro potencial para el hombre.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

5.2.4 Índices analizados

[Link] Índice Hepatosomático (IHS)

El mayor IHS encontrado en los meses de agosto y abril en Urias, está asociado a

la alta contaminación que presenta este estero; donde los mayores valores se

encontraron en los sitios más contaminados; lo cual se explica porque los cambios

tempranos en la estructura del hígado ocasionan un incremento en su peso debido

a la hipertrofia e hiperplasia de los hepatocitos, las cuales pueden ser

consideradas respuestas adaptativas para incrementar la capacidad del hígado a

la desintoxicación por contaminantes (Landsberg et al., 1998).

[Link] Índice Nematohepático (INH)

La diferencia del INH entre los meses de abril, agosto y febrero en Urias; y agosto

en Teacapán, se evidencia por el comienzo del ciclo reproductivo de las lisas; lo

cual en este caso también se encuentra relacionado con las temperaturas

favorables para el desarrollo de las larvas de Contracaecum sp. como se describió

en el inciso [Link]. Las diferencias con relación a este índice entre los dos sitios

de muestreo en los meses de agosto y octubre son resultado de la diferencia de

contaminación en Urias y Teacapán.

La disminución del factor de condición con el incremento del índice

nematohepático muestra el efecto negativo asociado al incremento de la carga

parasitaria en el hígado de las lisas en Urias y Teacapán; corroborado por los

menores pesos de los hígados de las lisas con mayor número de parásitos en

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

comparación con los no parasitados y en algunos casos su destrucción parcial.

Estos resultados coinciden con el decremento en el factor de condición del

bacalao del Báltico parasitado con 200-300 larvas/ pez de Contracaecum

(Thynnascaris) aduncum obteniendo valores de 0.629 con relación a 0.941 en

individuos no parasitados (Grabda, 1991).

[Link] Longitud y peso total

La abundancia de los copépodos y larvas de Contracaecum sp. que parasitan

Mugil curema se comportó independientemente de la talla y el peso de estos

peces; lo cual difiere con lo reportado por Hudson et al. (1994) y Cedrick et al.

(1998) sobre la relación directamente proporcional entre la cantidad de

ectoparásitos y la superficie de los filamentos branquiales del hospedero; y el

incremento de la abundancia de parásitos con la talla o edad del hospedero. En

este estudio estos resultados pueden explicarse por las estrechas variaciones

encontradas entre las longitudes totales de las lisas investigadas en los dos

esteros.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

6. CONCLUSIONES

¾ Se encontraron en total siete taxas de parásitos en Urias (Estero del

Infiernillo) y seis en Teacapán (Laguna de Agua Brava): dos monogeneas:

Metamicrocotyla macracantha y Haliotrema mugilinus; cuatro copépodos:

Ergasilus sp1, Caligus sp1, Holobomolochus sp1 y un representante de la

familia Lernaeopodidae y una larva de nemátodo: Contracaecum sp.

¾ Se reporta una nueva localidad México para M. macracantha y un nuevo

hospedero Mugil curema para Haliotrema mugilinus, Ergasilus sp1, Caligus

sp1, Holobomolochus sp1 y un representante de la familia Lernaeopodidae.

¾ El mayor índice de diversidad de metazoarios parásitos se encontró en

Urias (área contaminada) y la mayor dominancia en Teacapán (área no

contaminada).

¾ La especie metazoaria parásita dominante fue el nemátodo Contracaecum

sp. (larva III) en el estero de Teacapán con un 100% de prevalencia.

¾ El sitio más parasitado por larvas de nemátodos fue la vena porta-hepática

seguido por los riñones.

¾ El incremento en la abundancia de copépodos parásitos disminuyó el factor

de condición de Mugil curema.

¾ El aumento de prevalencia y abundancia de copépodos en Mugil curema

se pueden emplear como indicadores de contaminación en los esteros.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

¾ Los altos valores de abundancia por larvas de Contracaecum sp. es un

indicador de una condición ecológica relativamente negativa y poseen

importancia médica.

¾ El incremento del índice nematohepático por larvas de Contracaecum sp.

fue un buen indicador del efecto negativo en el factor de condición del pez

asociado a la carga parasitaria.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

7. RECOMENDACIONES

- Continuar las investigaciones sobre el empleo de los parásitos como

indicadores de contaminación.

- Investigar el músculo de Mugil curema en busca de larvas de anisáquidos.

- Realizar infestaciones artificiales de la larva III de Contracaecum sp. aislado

de M. curema en aves y mamíferos, para describir la especie parásita y su

potencial zoonósico.

- Determinar a nivel histológico el efecto de los ergasílidos y larvas de

Contracaecum en los órganos parasitados.

- Estandarizar los métodos de muestreo para las comunidades parásitas de

peces en diferentes ambientes.

- Evaluar a nivel experimental el efecto de los parásitos a determinados

estresores ambientales en ambientes contaminados y no contaminados.

- Realizar investigaciones multidisciplinarias entre ictioparasitólogos y

ecotoxicólogos que hagan factible un análisis integral de los resultados.

- Completar estas investigaciones con la determinación del contenido

estomacal de Mugil curema y los organismos del zooplancton y el bentos

que habitan en los sitios de estudio.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

ANEXO 1

SOLUCIONES UTILIZADAS PARA LA TINCIÓN DE MONOGENEAS

Carmín Semijón

Ácido acetico glacial p.a. o no.......50 ml

Agua destilada...............................50 ml

Carmín.............................................1 gr

Nota: si el ácido acético es glacial se agrega 1 gr, si no lo es 2 gr.

La mezcla de ácido acético y agua se calienta durante 5 minutos añadiendo

lentamente el carmín; debe hacerse bajo lámpara de extracción de gases.

Luego de mezclado se deja reposar y se añade igual cantidad de alcohol 70%,

entonces se filtra con papel de filtro doble y se conserva durante años en frasco

ámbar protegido de la luz (Rodríguez et al., 1987).

Solución Gray-Weiss

Alcohol Polivinilico (PVA).................................2 g.

Acetona al 70%................................................7 ml.

Glicerina...........................................................5 ml.

Ácido Láctico....................................................5 ml.

Agua destilada..................................................10 ml.

Mezclar el PVA con la acetona y 5 ml. de agua con la glicerina y el ácido láctico,

adicione los otros 5 ml de agua (gota a gota) hasta que se mezclen. La mezcla

cambia de color de gris a trasparente cuando se hace a baño de maría. El medio

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

sigue siendo útil por períodos de tiempo largos, sin embargo, si se seca, se puede

añadir una pequeña cantidad de agua destilada (Vidal-Martínez et al., 2001).

Solución de Picrato de Amonio:

Picrato de Amonio...................................1 g.

Agua destilada..........................................100 ml.

Se mezclan con glicerina en solución 1:1. Durante la preparación, se tendrá en

cuenta que el polvo seco de picrato puede explotar al calentarse (Fajer et al,

2001).

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

ANEXO 2

SOLUCIONES UTILIZADAS PARA LA ACLARACIÓN Y TINCIÓN DE LAS

LARVAS DE Contracaecum sp.

Lactofenol de Amman

Fenol (en cristales).......................................20 g.

Ácido Láctico................................................16 ml.

Glicerol.........................................................32 ml.

Agua destilada.............................................20 ml.

Calentar la mezcla en baño de maría hasta que los cristales de fenol se hayan

diluido. Almacenar en un frasco color ámbar para evitar la acción de la luz sobre

la mezcla.

Lactofenol de Amman-Fucsina

A al mezcla anterior, se le agrega fucsina ácida o estándar hasta que alcance una

coloración violeta o rosa mexicano, que la adquirirán los organismos. Los

organismos se deben dejar por espacio de 15 a 30 días.

Fucsina ácida:

Fucsina ácida................................................0.5 g.

Alcohol al 96%...............................................100 ml.

Mezclar los dos ingredientes muy bien.

Lactofenol de Amman...................................100 ml.

Fucsina ácida ...............................................5 ml. O hasta que la muestra adquiera

una coloración violeta (García, 2002).

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

GLOSARIO

- Aguja enmangada: aguja que lleva en uno de sus extremos un palo de

madera para poder facilitar su agarre. Se utiliza principalmente para extraer

los copépodos y algunos monogeneas.

- Astetasco: seta delgada, tubular quimiorreceptora presente en la anténula.

- Basipodito: (basis) segundo segmento de algunas partes de la boca y de

algunas patas nadadoras.

- Birrameo: que posee dos ramas en sus apéndices.

- Bulla: órgano de adhesión en forma de champiñón de la hembra de los

Lernaeopodidae y de algunos otros copépodos.

- Cefalosoma: región de la cabeza que incluye el Maxilípedo.

- Cefalotórax: región de la cabeza que incluye en adición el somite del

maxilípedo, uno o más segmentos pedigeros, segmentos fusionados con el

cuerpo.

- Copepodito: estadio del ciclo de vida de los copépodos que precede al

estado adulto en los poecilostomatoideos y en los copépodos ciclopoideos.

En sifonostomatoidea están equipados con un filamento frontal.

- Coxa: (coxipodito) Primer segmento de algunas estructuras bucales y de

algunas patas nadadoras.

- Endopodito: en los apéndices birrameos, parte más interna al cuerpo.

- Exopodito: en los apéndices birrameos, parte más externa al cuerpo.

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García-Vásquez
Metazoarios parásitos de Mugil curema…

- Haptor: parte anterior y posterior de los monogeneas. En la parte posterior

se encuentran las ventosas donde se encuentran los ganchos por los que

se adhiere el monogenea a la filibranquia. En la parte anterior esta la boca

y otras estructuras.

- Lúnulas: estructuras redondas a manera de ventosas que se encuentran en

las placas frontales de algunos copépodos calígidos.

- Mandíbulas: estructura más anterior de las partes de la boca, localizada a

cualquiera de los dos lados de la abertura de la boca.

- Maxilípedos: estructura más anterior de la boca derivado del primer par de

los apéndices toráxicos.

- Ootipo: conducto en el cual se unen el ovario y el canal genito-intestinal de

algunos monogeneas.

- Papel alba: papel pergamino o también se puede utilizar papel mantequilla.

- Paragnato: estructura de forma variada muy cerca de la boca en muchas

especies, pero no es clásico de las partes de la boca.

- Rama caudal: par de apéndices asociados con la parte terminal del cuerpo.

- Seta: estructura circular fina y finamente atenuada que aparece como una

extensión de los apéndices.

- Taxa: taxón, para futuros trabajos se debe colocar taxa o taxas, pues el

termino taxón queso abolido.

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