Morfología funcional del fitoplancton en un lago

de alta montaña tropical: Lago de Tota (Boyacá-Colombia)

Claudia Liliana Muñoz-López1, Nelson Javier Aranguren-Riaño1 & Santiago R. Duque2
1. Grupo de Investigación Unidad de Ecología en Sistemas Acuáticos-UDESA, Escuela de Ciencias Biológicas,
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, Av. Central del Norte 39-115 AA 1094 Tunja, Colombia;
clausmunoz92@[Link], [Link]@[Link]
2. Grupo de Investigación Limnología Amazónica, Instituto Amazónico de Investigaciones –Imani, Universidad
Nacional de Colombia-Sede Amazonía, km 2 -Vía Tarapacá AA 215 Leticia, Colombia; srduquee@[Link]

Recibido 26-IV-2016. Corregido 12-XII-2016. Aceptado 17-I-2017.

Abstract: Functional morphology of phytoplankton in a tropical high mountain lake: Tota Lake (Boyacá-
Colombia). Functional morphology corresponds to adaptive responses to changes in the environment. In phyto-
plankton, traits such as the development of mucilage, oil vesicles, filaments and variation in the surface/volume
ratio, allow algae to deal with sedimentation, optimizing light and nutrient uptake. The aim of this research
was to evaluate the relationship between traits and variation in physical and chemical conditions in Tota Lake
(Boyacá, Colombia). For this, ten samplings were undertaken in a monthly basis between October 2013 and
July 2014. We measured water pH, conductivity, temperature, dissolved oxygen, oxygen saturation, alkalinity
and total hardness; we also quantified Total Kjeldahl nitrogen and Total phosphorus. Algae were collected at
different depths according to Secchi transparency. Taxonomic composition and abundance were estimated by
the chamber sedimentation method. Morphological traits were measured for each taxa according to geometric
models, allowing traits classification into morphologically based functional groups (MBFG) and having algae
biomass expressed as biovolume. The variables were evaluated through Principal Components Analysis, which
included time-space effect and it was interpreted according to variation in water level. Through Canonical
Correspondence Analysis we established the relationship between phytoplankton biovolume accumulated in
form categories and environmental variables. The ordination showed that limnological conditions are influenced
by seasonal changes, which are mainly represented by oxygen saturation percentage, Secchi transparency, TKN,
hardness and alkalinity. Four MBFG were found: IV, V, VI and VII, being MBFG IV and VII the most repre-
sentatives. ACC was significant (Monte-Carlo Test, p<0.05). In conclusion, the morphological and functional
response of phytoplankton in Tota Lake is driven by short-term variability in transparency, phosphorus, nitrogen,
hardness, and electrical conductivity, which are all affected by seasonal changes in the lake level. Rev. Biol.
Trop. 65 (2): 669-683. Epub 2017 June 01.

Key words: biovolume, functional group, functional morphology, phytoplankton, Tota Lake.

El fitoplancton es un conjunto de microor- incidencia de la luz, la temperatura, la disponi-

ganismos, compuesto en su mayoría por espe- bilidad de nutrientes, la competencia, la herbi-
cies fotoautotróficas, pertenecientes a varios voría y la dinámica hidráulica (Reynolds, 1980;
linajes evolutivos y adaptadas a la suspensión Rhee, 1982; Margalef, 1983, Reynolds, 2006).
en el agua. Es considerado la base de la cadena Para enfrentar las diferentes expresiones
trófica y el principal receptor de energía en del hábitat en un ambiente, los organismos
sistemas acuáticos (Harris, 1986; Graham, Gra- del fitoplancton poseen una serie de adapta-
ham, & Wilcox, 2009; Reynolds, 2006; Esteves ciones de forma o rasgos que se asocian a la
& Suzuki, 2011). Su distribución en la columna denominada morfología funcional (Margalef,
de agua está regulada principalmente por la 1978; Brasil & Huszar, 2011). Características

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 669
morfológicas como: desarrollo de vaina muci- Reynolds, Huszar, Kruk, Naselli-Flores y
laginosa, vesículas de aceite (Esteves & Suzu- Melo (2002) actualizaron el sistema de clasi-
ki, 2011), formación de filamentos y variación ficación funcional del fitoplancton, postulando
en la relación superficie/volumen (S/V), se 31 asociaciones: grupos de especies (en su
incluyen en ésta y son importantes, pues permi- mayoría polifiléticos) que responden de manera
ten al fitoplancton enfrentar la sedimentación, similar frente a cambios en el ambiente, debido
optimizar la captación lumínica y de nutrientes en gran medida, a rasgos adaptativos com-
(Reynolds, 1997). A su vez la morfología fun- partidos. Para simplificar su uso, este modelo
cional, resulta en la asociación de organismos fue ajustado por Padisák, Crossetti y Nase-
con rasgos similares o estrategias, que van a lli-Flores (2009), quienes propusieron nueve
promover la supervivencia y el ajuste a ciertas agrupaciones más e incluyeron descripciones
presiones del medio (Salmaso & Padisák, 2007; más detalladas de los hábitats donde podrían
Roldán-Pérez & Ramírez-Restrepo, 2008). ocurrir las especies.
Desde el enfoque funcional, que se basa El modelo de clasificación más reciente
en la teoría de nicho ecológico (Hutchinson, fue propuesto por Kruk et al. (2010) quienes
1957), se han desarrollado varias clasificacio- relacionan VII Grupos Funcionales Basados
nes para el fitoplancton. Lewis (1976), reco- en Morfología (GFBM o MBFG, por sus siglas
noció la importancia ecológica de la relación en inglés). Éstos son determinados, siguiendo
(S/V) y la asoció con la captación de luz y rasgos sencillos como volumen, superficie,
dimensión linear máxima y presencia de estruc-
nutrientes, como resultado de la selección natu-
turas como: vainas mucilaginosas, flagelos,
ral y la competencia. Posteriormente, Margalef
vesículas de gas (aerótopos), heterocistos y
(1978) estableció que las diferentes “formas
estructuras exo-esqueléticas de sílice. Estos
de vida” observadas en este grupo, son el
atributos, guardan relación ecológica, más que
factor determinante en la sucesión estacional
filogenética; aspecto clave que permite inter-
del mismo e interpretadas como adaptaciones
pretar los procesos que se dan en sistemas
de supervivencia en un ambiente inestable y
acuáticos (Weithoff, 2003; Kruk et al., 2010).
turbulento, relacionado a su vez, con el flujo de
Recientemente, la ecología del fitoplanc-
energía y el suministro de nutrimentos.
ton de sistemas tropicales ha incorporado el
Reynolds (1980) evaluó el fitoplancton de fundamento de los modelos de clasificación
seis ambientes ingleses: cuatro lagos naturales funcional. Algunos estudios realizados en este
y dos reservorios experimentales. En este tra- tipo de ambientes, han sido desarrollados en
bajo distinguió 14 “ensambles de especies”, el lago de inundación brasilero `Batata´, los
los cuales relacionó principalmente con la cuales han concluido que las propiedades físi-
disponibilidad de nutrientes, la estabilidad de cas del medio, son altamente determinantes
la columna de agua y las estrategias de vida. sobre las estrategias o asociaciones del grupo
Además, concluyó que las especies de cada en mención (Huszar & Reynolds, 1997; Hus-
grupo o ensamble poseen atributos ecológicos zar, Silva, Marinho, Domingos, & Sant´Anna,
que les permiten dominar o co-dominar en cada 2000; Melo & Huszar, 2000). En el lago pro-
una de las etapas de la sucesión estacional. fundo natural `Dom Helvécio´, Souza, Barros,
Posteriormente, adaptando el modelo de Grime Barbosa, Hajnal y Padisák (2008) sugieren que
(1977) para plantas terrestres, definió un nuevo el fitoplancton allí presente, está condicionado
sistema de clasificación funcional; categorizan- por cambios estacionales de la temperatura
do a los organismos de este grupo biológico en del agua, que promueven la mezcla e incre-
estrategas C, R y S, estableciendo como rasgo mentan la disponibilidad de nutrientes. Pro-
distintivo la relación superficie/volumen (S/V) ponen además, que el buen entendimiento de
y la susceptibilidad al disturbio, al estrés y a la la relación ensamble fitoplanctónico-cambios
limitación de recursos (Reynolds, 1988). medioambientales-períodos climáticos, puede

670 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
ser una buena herramienta para el manejo de la cubetas interconectadas: lago Chico y lago
calidad del agua, cuando se evalúan ecosiste- Grande (Armada Nacional, 1998). La cuenca
mas acuáticos del trópico. abarca una superficie de 201 km2 y ocupa
Para el Lago de Tota, el registro más una gran depresión en alta montaña (Cañón &
aproximado, menciona que en cuerpos de agua Valdés, 2011).
situados en la alta montaña, profundos y de Es clasificado como un sistema polimícti-
baja temperatura, se establecen algas grandes y co cálido y con tendencia a aumentar su estado
sin rasgos funcionales particulares, vinculadas trófico (Cardozo, Bermúdez, Aranguren-Ria-
en su mayoría, a los GFBM IV y VII (Hernán- ño, & Duque, 2005). El patrón de lluvias y
dez-Atilano et al., 2012). de evaporación es monomodal: los meses de
Este lago de la alta montaña andina, es un altas precipitaciones se registran entre abril y
ecosistema estratégico por la variedad de servi- noviembre; los meses de baja precipitación de
cios que ofrece. Soporta una serie de tensores diciembre a marzo. La humedad relativa pro-
ambientales, relacionados principalmente con medio multianual es de 82 % (Cordero et al.,
la ampliación de las fronteras disponibles para 2005; Hernández-Atilano et al., 2013).
la agricultura, descarga de productos agroquí-
micos y de aguas residuales (Cordero, Ruiz, & Diseño de muestreo y medición de varia-
Vargas, 2005; Noriega, Castillo, Vásquez, & bles físicas y químicas: Se realizaron diez
Monroy, 2010), fenómenos que pueden modi- muestreos con periodicidad mensual, abar-
ficar las condiciones naturales de los sistemas cando varios momentos de la cota del nivel
acuáticos (Smith & Schindler, 2009), siendo (Fig. 1), entre octubre 2013 y julio 2014, en
el fitoplancton sensible a estos cambios, dadas dos estaciones de la zona limnética del lago de
sus variadas respuestas de adaptación (Duque Tota: una en lago Grande y otra en lago Chico.
& Donato-Rondón, 1992). Según Brasil y Hus- En cada una, se midió la transparencia Secchi y
zar (2011), el abordaje de los rasgos funciona- en la capa superficial la alcalinidad y la dureza
les de las algas y su relación con su ambiente, (kits Aqua-Merck), el pH (pH-metro Schott
permitiría establecer patrones o “predicciones” D 55014), la conductividad eléctrica (con-
de la dinámica de los sistemas acuáticos. ductímetro YSI 85) y la temperatura, oxígeno
Partiendo de este principio, se planteó disuelto y porcentaje de saturación emplean-
como objetivo evaluar aspectos de la morfolo- do un oxímetro YSI 55 (Wetzel & Likens,
gía funcional del fitoplancton y su relación con 2000; Ruiz, 2002).
la variación de las condiciones físicas y quími- Para la cuantificación de nitrógeno total
cas del lago de Tota, como una aproximación al Kjeldahl (NTK) y fósforo total (PT), se toma-
entendimiento de su funcionamiento. ron 500 mL de agua integradas de tres profun-
didades: superficie, una profundidad Secchi
MATERIALES Y MÉTODOS (1DS) y tres profundidades Secchi (3DS). Se
almacenaron en frascos de vidrio color ámbar,
Área de estudio: El lago de Tota está ubi- preservaron con ácido sulfúrico hasta obtener
cado sobre la cordillera Oriental, hacia el suro- un pH cercano a 2 y se mantuvieron refrigera-
riente del departamento de Boyacá-Colombia das hasta su análisis (Wetzel & Likens, 2000).
(5°33’0” N - 72°55’0” W), a 3 015 msnm, entre Los métodos de cuantificación empleados en
la jurisdicción de los municipios de Aquitania, laboratorio fueron: Macro-Kjeldahl SM 4500-
Cuítiva y Tota. Es un sistema de origen tectó- Norg C, 4500-NH3 B, F, para NTK y Digestión
nico (Rangel & Aguirre, 1983) con influencia Colorimétrica del ácido ascórbico SM 4500-P
glaciar, presenta una profundidad media de B, E, para PT (APHA, AWWA, & WEF, 2012).
30 m y máxima de 61 m, un perímetro de 47
km, un espejo de agua de 6 000 ha, un volumen Muestreo del fitoplancton: Las muestras
máximo de 1 920 x 106 m3 y se divide en dos cuantitativas fueron obtenidas con botella tipo

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 671
 Fig. 1. Variación de la cota de nivel del lago para los meses de estudio (Cañón, com. pers.).
Fig. 1. Variation of Lake level elevation for the months of study (Cañón, com. pers.).

Schindler, en las profundidades definidas para colonia se contó como individuo según Gómez,
nutrientes. Se colectó un volumen de 200 mL, Rivera, Duque, Andrade y Rodríguez (2011).
se almacenó en frascos ámbar y se preservó con La densidad se expresó en términos de orga-
lugol, en proporción de 1 mL por cada 100 mL nismos por mililitro ([Link]-1), mediante la
de muestra (Schwoerbel, 1975). Además, se ecuación de Ros (1979):
colectaron muestras cualitativas concentradas
org. mL-1= n.F/s.c.h
mediante arrastres superficiales con red de
17 µm de diámetro de poro. Estas fueron fija- Donde:
das con solución Transeau, en proporción 1:1 n = número de organismos contados
(Ramírez-Restrepo, 2000). F = factor de conversión (103 mm/mL)
s = superficie del campo óptico (mm2)
Procesamiento de muestras de fito- c = número de campos contados
plancton: Se identificó el fitoplancton hasta h = altura de la cámara (mm)
género y/o especie, mediante el uso de claves
especializadas y observaciones en un micros- Determinación de rasgos morfológicos,
copio óptico (Nikon Eclipse E200) provisto grupos funcionales y biovolumen: Se estimó
de ocular micrométrico, a una magnificación la superficie (S), el volumen (V) y la dimensión
de 400X. Para la evaluación cuantitativa, se linear máxima (DLM) de 49 taxa de fitoplanc-
implementó el método de sedimentación en ton, a partir de las medidas realizadas a treinta
cámaras de volumen conocido, para el caso 20 células (entre una y cinco para taxa poco comu-
mL de muestra y observación en el microscopio nes), según la correspondencia a los modelos
invertido Olympus CKX41, (Utermöhl, 1958). geométricos y su respectiva representación
Se contaron campos al azar, con una magnifica- algorítmica (Hillebrand, Dürselen, Kirschtel,
ción de 200X, con un mínimo de cuatrocientos Pollingher, & Zohary, 1999; Sun & Liu, 2003).
individuos del morfotipo más frecuente (Ramí- La relación superficie/volumen (S/V) se cal-
rez-Restrepo, 2000). Cada filamento, cenobio o culó a partir del cociente de estas magnitudes.

672 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
 CUADRO 1
Categorías de forma modificadas de Alba y Jiménez (com. pers.)

TABLE 1
Form categories modified from Alba y Jiménez (com. pers.)

Categoría Descripción Ejemplo

A Esfera Asterococcus sp., Sphaerocystis sp.
B1 Cilíndro + Elipsoide + Conos Ceratium hirundinella
B2 Media esfera Staurodesmus connatus, Staurodesmus dejectus
C Esfera prolongada Oocystis cf. parva, Scenedesmus ecornis
D Cilíndro Aulacoseira granulata, Mougeotia sp.
E Doble cono Closterium acutum, Elakatothrix cf. gelatinosa, Monoraphidium cf. minutum
E1 Doble cono truncado Staurastrum chaetoceras, Staurastrum cingulum
F Caja rectangular Asterionella formosa, Tabellaria sp.
H Prisma sobre paralelogramo Nitzchia sp1.

Los taxa fueron clasificados en Grupos biológica fue normalizada mediante la función
Funcionales Basados en Morfología (GFBM), Log x (García-Berthou, Alcaraz, Benejam, &
siguiendo la clave dicotómica propuesta por Benito, 2009). Los datos se analizaron en el
Kruk et al. (2010). Se estimó la biomasa de las software R (versión libre).
algas expresada como biovolumen a partir del
producto del volumen geométrico calculado y
RESULTADOS
la densidad de individuos del recuento (Rott,
1981; Kruk et al., 2010). A partir de esto, se Variables físicas y químicas: El ACP
evaluó el aporte de biovolumen por cada GFBM explicó el 53.07 % de la varianza en los dos
y por cada categoría de forma (Cuadro 1). primeros componentes: 36.15 % y 16.92 %,
respectivamente y permitió establecer aso-
Tratamiento de la información: Para ciaciones entre variables, épocas de estudio y
establecer el comportamiento de las variables sitios de muestreo. El componente uno se aso-
físicas y químicas, se realizó un Análisis de ció positivamente con el porcentaje de satura-
Componentes Principales (ACP) (McCune & ción del oxígeno disuelto (r= 0.535), el oxígeno
Grace, 2002), que incluyó el efecto espacio- disuelto (r= 0.514) y negativamente con la
temporal y se interpretó en función de las transparencia Secchi (r= 0.223). El componente
variaciones del nivel del lago. dos, con el nitrógeno total Kjeldahl (r= 0.526),
Mediante Análisis de Correspondencia el pH (r= 0.357) y negativamente con la dureza
Canónica (ACC), herramienta multivariada (r= 0.548) y la alcalinidad (r= 0.434).
que facilita identificar la relación entre las El plano de ordenación mostró la forma-
variables biológicas y ambientales (Ter Braak, ción de cuatro grupos correspondientes con
1986; McCune & Grace, 2002), se evaluó la la variación temporal así: el primero agrupó a
dependencia del biovolumen obtenido, agru- los muestreos de octubre y noviembre que se
pado en categorías de forma (Cuadro 1) y la caracterizaron por menor transparencia Secchi,
expresión física y química de cada estación y valores bajos de fósforo total y alta tempe-
período de estudio. La significancia estadística ratura; éstos correspondieron al momento de
del modelo se efectuó mediante el test Monte- alta cota de nivel. El segundo relacionó a los
Carlo con 999 permutaciones (Castellanos & muestreos de febrero, marzo, abril y mayo cuya
Donato-Rondón, 2008). Previamente, la matriz característica común conductividad eléctrica,

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 673
pH, oxígeno disuelto y porcentaje de saturación leptocladum vinculadas al GFBM IV, este
altos. Además, de coincidir con la reducción de cociente fue mayor a 1 µm-1. Este patrón tam-
la cota de nivel. bién se observó en Cryptomonas cf. ovata,
El tercer momento integró a los meses de Gymnodinium sp. (GFBM V), Tabellaria sp., y
junio y julio. Para éstos, la cota de nivel regis- Asterionella formosa (GFBM VI). Las dimen-
tró su nivel más bajo (3 014.22 msnm) y un siones lineares máximas más altas (superiores
leve ascenso, respectivamente, y fueron expli- a 170 µm), correspondieron a algas similares
cados por valores altos de la transparencia Sec- a un cilindro: Mougeotia sp., Phormidium sp.,
chi y NTK. El cuarto, a diciembre y enero que Aulacoseira granulata y Ceratium hirundinella
se definieron por un descenso de nivel, tempe- y a doble cono truncado (C. acutum).
ratura y conductividad eléctrica bajas (Fig. 2). Se identificaron cuatro Grupos Funciona-
les Basados en Morfología (Fig. 4). Los más
Rasgos morfológicos, grupos funciona- representativos fueron los GFBM IV y VII,
les y biovolumen: En la figura 3 se representa los cuales fueron constantes temporalmente
la relación de la DLM y la S/V de los 49 taxa tanto en lago Grande como en lago Chico.
medidos, separadas por grupo funcional. La Aunque hay variaciones sutiles, como ocurre
mayoría de éstos, presentaron baja relación en los meses de octubre y noviembre, donde
superficie/volumen (<1 µm-1). Sin embargo, en la cota de nivel presenta sus valores máximos
Cosmarium contractum, Closterium acutum, (3 014.88 msnm), el grupo VII se acentuó
Closterium sp., Monoraphidium cf. contornum, más, sobretodo en el lago Chico. Al reducir-
Monoraphidium cf. minutum y Staurastrum se la cota, se evidenció un recambio por el

Fig. 2. Análisis de Componentes Principales (ACP) para las variables físicas y químicas obtenidas en los sitios de estudio.
DS: transparencia Secchi; ALC: alcalinidad; DUR: dureza; C-E: conductividad eléctrica; T: temperatura; O2D: oxígeno
disuelto; SO2: saturación de oxígeno; PT: fósforo total; NTK: nitrógeno total Kjeldahl.
Fig. 2. Principal Component Analysis (PCA) for the physical and chemical variables obtained in the study sites. DS: Secchi
transparency; ALC: alkalinity; DUR: hardness; C-E: electrical conductivity; T: temperature; O2D: disolved oxygen; SO2:
oxygen saturation; PT: total phosphorus; NTK: total Kjeldahl nitrogen.

674 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
Fig. 3. Relación entre la Dimensión Linear Máxima (DLM) y el cociente Superficie/Volumen (S/V) de cuarenta y nueve
taxa de fitoplancton del lago de Tota (Boyacá-Colombia), separadas por GFBM: A= GFBM IV, B= GFBM V, C= GFBM
VI y D= GFBM VII.
Fig. 3. Relationship between the Greatest Linear Dimension and Surface/Volumen ratio for the forty-nine taxa of
phytoplankton of Tota Lake (Boyacá-Colombia), separated by MBFG: A= MBFG IV, B= MBFG V, C= MBFG VI and D=
MBFG VII.

GFBM IV. Para el lago Grande también se evi- Kjeldahl (r= -0.597). El segundo (22.9 %), se
denció este patrón, que se repite para los meses asoció positivamente con la dureza (r= 0.361)
de febrero y marzo. En menor proporción, se y negativamente con la transparencia Secchi
encontraron los GFBM V y VI, cuyo aporte de (r= 0.5835). Además, se pudo establecer que el
biovolumen fue menor. biovolumen acumulado por la forma doble cono
Respecto al ACC, este explicó el 72.8 % (E) se relacionó con valores altos de dureza,
de la varianza en los dos primeros ejes canó- durante los meses de cota de nivel alta (octubre
nicos (Fig. 5). Mostró una relación signi- y noviembre). Las categorías B1 y B2 se asocia-
ficativa entre el biovolumen agrupado en ron con los valores más bajos de transparencia
categorías de forma y las variables ambien- Secchi, mientras que las algas de la categoría A
tales (Test de Monte-Carlo, p<0.05). El eje (esfera) con baja conductividad eléctrica.
uno (49.9 %) presentó correlación positiva Asimismo, el biovolumen acumulado por
con el porcentaje de saturación (r= 0.864), el los organismos asociados a la forma esfe-
oxígeno disuelto (r= 0.827), la temperatura ra prolongada (C), se asoció con valores de
(r= 0.657) y negativa con el nitrógeno total NTK bajos. En tanto, las categorías F, E1,

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 675
Fig. 4. Distribución temporal del biovolumen por Grupo Funcional Basado en Morfología (GFBM), en los sectores del lago
del Tota. A= Lago Grande, B=Lago Chico. Las barras corresponden a los GFBM en orden de importancia (IV-VII-V-VI).
Fig. 4. Temporal Biovolume distribution by Morphologically Based Functional Group (MBFG), in Tota Lake’s sectors. A=
Lake Grande, B=Lake Chico. Bars correspond to MBFG in order of importance (IV- VII-V-VI).

H y D, se relacionaron con valores altos de fós- Sin embargo, el ordenamiento de las condicio-
foro total, principalmente en los meses donde el nes limnológicas en este trabajo, se dio prin-
nivel del lago fue bajo. cipalmente por la variación del porcentaje de
saturación de oxígeno, la transparencia medida
con el disco Secchi, el NTK, la dureza y la
DISCUSIÓN
alcalinidad, que se explicaron en función de
El alto grado de aislamiento, la tendencia a cambios estacionales en el nivel del lago.
la polimixis y el predominio de una condición Este patrón indica un cambio respecto de
oligotrófica, son características de los lagos de su condición natural de lago de alta montaña,
alta montaña tropical (Löffler, 1962; Lewis, así la reducción histórica y la variabilidad
1996; Catalán & Donato-Rondón, 2016). Parti- estacional de la transparencia se relacionaría
cularmente, ambientes de origen tectónico-gla- principalmente con el incremento del fitoplanc-
ciar, como es el caso del Lago de Tota, tienden ton, asociado a su vez con el enriquecimiento
a ser estables, muy transparentes y con baja de nutrientes (Vollenweider, 1983; Corpobo-
concentración de nitrógeno (Wetzel, 2001). yacá, 2016). El distanciamiento de un estado

676 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
Fig. 5. Análisis de Correspondencia Canónica (ACC) para las variables físicas y químicas y el biovolumen (µm³.mL-1)
agrupado en categorías de forma (A: esfera; B1: + elipsoide + conos; B2: media esfera; C: esfera prolongada; D: doble cono;
E1: doble cono truncado; F: caja rectangular; H: prisma sobre paralelogramo). DS: transparencia Secchi; ALC: alcalinidad;
DUR: dureza; C-E: conductividad eléctrica; T: temperatura; O2-D: oxígeno disuelto; SAT O2: saturación de oxígeno; PT:
fósforo total; NTK: nitrógeno total Kjeldahl.
Fig. 5. Canonical Correspondence Analysis (CCA) for physical and chemical variables and biovolume (µm³.mL-1) grouped
into form categories (A: sphere; B1: cylinder+ ellipsoid+ cones; B2: half sphere; C; prolate sphere; D: cylinder; E: double
cone; E1: truncated double cone; F: rectangular box; H: prism on parallelogram). DS: Secchi transparency; ALC: alkalinity;
DUR: hardness; C-E: electrical conductivity; T: temperature; O2D: disolved oxygen; SO2: oxygen saturation; PT: total
phosphorus; NTK: total Kjeldahl nitrogen.

oligotrófico a uno de mayor trofía se debe a la y cota de nivel bajo. Las cantidades de NTK y
intensa actividad antrópica en la cuenca, con PT pueden ser incrementadas, especialmente
implicaciones en la reducción gradual del nivel en el sector del Lago Chico, por la entrada de
del lago, la capacidad de almacenamiento y aguas residuales de la población de Aquitania
la expansión de la zona litoral (Vollenweider, (Vollenweider, 1983; Cordero et al., 2005;
1983; Cañón & Valdés, 2011). Corpoboyacá, 2016).
El aumento del contenido de nitrógeno Con respecto al fitoplancton, la mayoría
se explica por la descarga directa de afluentes de taxa encontrados en el estudio presen-
ricos en materia orgánica de origen antrópico, taron baja relación S/V (<1 µm-1). Según
junto con la escorrentía y lavado de las áreas Margalef (1978) y Reynolds (1988), este atri-
cultivadas, fenómeno más intenso en el sector buto puede traducirse en tasas bajas de reno-
del lago Chico. La variación estacional de la vación para los organismos, en respuesta a
concentración de nutrientes (PT y NTK) se un bajo estrés por limitación de recursos.
relaciona con los cambios de nivel del lago, Para el Lago de Tota, este rasgo se relaciona
con incremento del NTK en períodos de lluvias principalmente con el enriquecimiento de fós-
y cota de nivel alta por arrastre desde la cuen- foro (Hernández-Atilano et al., 2012). Aunque
ca, opuesto al comportamiento del PT, que se menos representativos, los taxa de mayor rela-
concentra en los períodos de baja precipitación ción S/V (>1 µm-1) correspondieron a formas

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 677
distorsionadas de la esfera (Lewis, 1976) como superficie/volumen y provistas de flagelos,
por ejemplo Cryptomonas cf. ovata y Gym- características que les permiten enfrentar el
nodinium sp. Estos dos patrones generales hundimiento (Kruk et al., 2010). El segundo,
también se encontraron en otros ambientes de incluye a las diatomeas cuyo rasgo de mayor
la zona andina colombiana. Modesto-Iregui, importancia es la presencia de pared de sílice,
Guillot, Donato-Rondón y Ortegón (2002), la cual les concede ventaja en cuanto al pas-
mediante el cálculo de dimensiones fractales toreo, sumada a la formación de colonias y
de las algas de las lagunas de Fúquene (2 540 filamentos, que son un importante rasgo para la
msnm) y de San Rafael (3 300 msnm), repor- captación lumínica (Padisák, Soróczki-Pintér,
tan valores de este cociente que varían entre & Rezner, 2003; Kruk et al., 2010). Aunque
0 y 3 µm-1, que asocian con el estado trófico estos grupos son menos representativos, en el
de los sistemas estudiados, que igualmente se sector Lago Chico dado su nivel de tensión,
distancia de la oligotrofía por afectación de el aporte de biovolumen de estos es un poco
carácter antrópico y que propicia el desarrollo más elevado que en el Lago Grande. Este
de especies que amplían su área superficial patrón difiere de la dominancia de diatomeas
como mecanismo de captación lumínica, por la y algas euglenófitas reportada para la laguna
eventual disminución de la zona fótica, y desa- San Rafael por Modesto-Iregui et al. (2002),
rrollan ultraestructuras celulares complejas que que aunque no implementaron la metodología
regulan la entrada de los nutrientes. de clasificación del fitoplancton en grupos fun-
Además, se identificaron cuatro Grupos cionales, puede traducirse en relevancia de los
Funcionales Basados en Morfología: IV, V, grupos en mención.
VI y VII, de los cuales los GFBM IV y VII Esta diversidad a nivel funcional puede ser
fueron los más representativos. Según Kruk explicada además, para el lago de Tota, por su
et al. (2010), el primero se caracteriza por sus carácter polimíctico y la fluctuación, a corto
pérdidas moderadas por sedimentación y tole- plazo, del suministro nutritivo. Constantes
rancia moderada a la limitación de recursos; el movimientos en la columna de agua, se tradu-
segundo, por agrupar algas con capa mucila- cen en variación en el entorno físico y químico,
ginosa, rasgo que aumenta su volumen y que proceso que estimula a su vez, el recambio
se traduce en baja relación S/V. Haciendo un o diversificación del fitoplancton (Weithoff,
análisis por cada sector del sistema estudiado, Walz, & Gaedke, 2001; Weithoff, 2003).
son grupos constantes a escala temporal. Aun- Es importante mencionar que se encon-
que hay variaciones sutiles, como ocurre en los traron valores de biovolumen que oscilaron
meses de octubre y noviembre, donde la cota de entre 1.6 x 104 y 1.05 x 108 µ[Link]-1 y que
nivel presenta sus valores máximos (3 014.88 son mayores a los reportados por Hernández-
msnm), el grupo VII se acentuó más, sobretodo Atilano et al. (2012) para este lago, correspon-
en el lago Chico. Al reducirse la cota, se evi- dientes a muestreos realizados entre 2005 y
denció un recambio por el GFBM IV. Para el 2007. La toma de muestras del presente trabajo
lago Grande, también se evidenció este patrón, se efectuó entre 2013 y 2014, lo que indica que
que se repite para los meses de febrero y en solo seis años ya se vislumbran cambios
marzo. Hernández-Atilano et al. (2011) para el importantes en el sistema y en la respuesta de
mismo sistema sugieren que la dominancia de sus comunidades, en este caso, el fitoplancton.
estos GFBM se debe a que sus características Por otra parte, la respuesta del fitoplanc-
morfológicas, previamente descritas, les per- ton del lago de Tota se explicó con base en
miten controlar su posición en la columna de la relación significativa encontrada entre el
agua, lo que es concordante con su constancia biovolumen acumulado según categorías de
durante el estudio. forma y las variables ambientales. Este fenó-
También se registraron los GFBM V y meno brinda una aproximación al entendi-
VI. El primero, agrupa algas de alta relación miento del funcionamiento del sistema acuático

678 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
(Brasil & Huszar, 2011), ya que proporciona o cuenca. Por su origen tectónico con influencia
condiciona formas biológicas según la oferta glaciar, el contenido iónico del lago de Tota
nutricional y condición limnológica del cuerpo es limitado, característica que explicaría la
de agua (Modesto-Iregui et al., 2002). La forma relación con algas que desarrollan mucilago.
doble cono (E), que agrupa especies como Este rasgo morfológico les permite aumentar
Closterium acutum, Elakatothrix cf. gelatinosa la superficie de almacenamiento de sustancias,
y Monoraphidium cf. minutum, se relacionó principalmente cuando se encuentran restringi-
con la alta dureza, que en el estudio se eva- das en el medio (Reynolds, 2006).
luó en forma de carbonato de calcio. Según La categoría C (esfera prolongada) se aso-
Reynolds (2006), estos iones son importantes ció a condición de bajo NTK. Las algas aquí
para el fitoplancton, pues constituyen fuentes agrupadas, por ejemplo Oocystis cf. parva o
adicionales de carbono para realizar la fotosín- Scenedesmus ecornis, carecen de rasgos morfo-
tesis y generar nueva biomasa. Esta afirmación, lógicos particulares como mucilago o espinas.
concuerda para el lago de Tota, ya que la mayo- Por esta razón, su respuesta a la limitación de
ría de los representantes de la categoría men- nitrógeno, se basa en la deformación de alguna
cionada, presentaron los biovolúmenes más de sus dimensiones celulares para reducir su
representativos del estudio, principalmente, relación superficie/volumen (Reynolds, 1997;
donde el nivel fue alto y se dio mayor arrastre Modesto-Iregui et al., 2002). Este rasgo opti-
de materiales de la cuenca. miza la captación de este nutriente, que como
Condiciones de baja transparencia Sec- se menciona, presenta una variación estacional.
chi en el lago de Tota, se ajustaron mejor a Condiciones de alta concentración de fós-
las categorías B1 y B2, cuyos representantes foro total, principalmente en meses donde el
fueron especies como Ceratium hirundinella y nivel del lago fue bajo, se ajustaron mejor a las
Staurodesmus connatus, respectivamente, las categorías caja rectangular (F), prisma sobre
cuales tienen como característica común que paralelogramo (H), doble cono truncado (E1),
sus células presentan proyecciones similares y (D), las cuales agrupan especies como Aste-
a espinas y se asocian a ambientes influen- rionella formosa, Nitzchia sp., Staurastrum
ciados por efecto de mezcla (Reynolds et al., chaetoceras y Aulacoseira granulata, que son
2002). Las modificaciones estructurales son reportadas como asociaciones características
un mecanismo que facilita el incremento del de lagos eutróficos (Duque & Donato-Rondón,
área de captación lumínica, sin ser costoso en 1992; Reynolds et al., 2002). La presencia de
términos energéticos y que revela aspectos de esta asociación de algas, es reflejo de la ten-
la autoecología de las especies que les permiten dencia que tiene el lago de aumentar su estado
mantenerse en dadas condiciones de su entorno trófico, según la afirmación de Cardozo et
(Margalef, 1983; Modesto-Iregui et al., 2002; al. (2005), característica no esperada para un
Padisák et al., 2003). Esto sugiere, que la luz es ambiente de alta montaña tropical y del efecto
un factor altamente determinante en los ajustes que tienen las variaciones de su nivel en la
morfológicos del fitoplancton del cuerpo de dinámica de los nutrientes. Con respecto a la
agua estudiado, que presenta drásticas variacio- morfología, estas especies tienen grandes valo-
nes en la transparencia y por ende, en la oferta res de DLM, rasgo que se relaciona con condi-
de energía radiante. ciones cambiantes de estabilidad en ambientes
La categoría A (esfera), que en su mayoría de alta categoría trófica (Naselli-Flores &
agrupa algas mucilaginosas como Asterococcus Barone, 2003).
sp. y Sphaerocystis sp., se relacionó con baja El presente estudio ha documentado que
conductividad eléctrica. Según Talling (2009), la respuesta morfológica y funcional del fito-
esta variable se aproxima a una medida de la plancton del lago de Tota está condicionada
concentración de sustancias inorgánicas y se principalmente por la variabilidad a corto plazo,
relaciona con la naturaleza geoquímica de la en las condiciones de transparencia, fósforo,

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 679
nitrógeno, dureza y conductividad eléctrica, biomasa expresada como biovolumen. Las variables fueron
que son influenciadas por los cambios estacio- evaluadas mediante Análisis de Componentes Principales,
que incluyó el efecto espacio-temporal y fue interpretado
nales en la cota de nivel, reflejan asociaciones
según la variación en el nivel del agua. Mediante Análisis
que van más allá del nivel taxonómico y deve- de Correspondencia Canónica se estableció la relación
lan gran diversidad ecológica en este ambiente entre el biovolumen del fitoplancton acumulado en cate-
(Reynolds, 1988). Es destacable el hecho de gorías de forma y las variables ambientales. La ordenación
que las categorías de forma agrupen algas de mostró que las condiciones limnológicas son influenciadas
diferentes grupos funcionales, lo que indica por cambios estacionales, principalmente representadas por
el porcentaje de saturación de oxígeno, la transparencia
la necesidad de hacer ajustes a los sistemas de Secchi, el NTK, la dureza y la alcalinidad. Se encontraron
clasificación funcional, vinculando cada aspec- cuatro GFBM: IV, V, VI y VII, siendo los GFBM IV y
to particular que presentan los ambientes ubi- VII, los más representativos. El ACC fue significativo
cados en la provincia de alta montaña tropical. (Test de Monte-Carlo, p<0.05). En conclusión, la respuesta
morfológica y funcional del fitoplancton del lago de Tota
esta condicionada principalmente por la variabilidad a
AGRADECIMIENTOS corto plazo, en la transparencia, el fósforo, el nitrógeno, la
dureza y la conductividad eléctrica, que son afectados por
A la Universidad Pedagógica y Tecnoló- los cambios estacionales en el nivel del lago.
gica de Colombia por la financiación del pro-
yecto a través de la convocatoria DIN-capital Palabras clave: biovolumen, fitoplancton, grupo funcio-
nal, lago de Tota, morfología funcional.
semilla 2013. A Carla Kruk por sus valiosos
aportes y sugerencias, a Alejandra Jiménez y
Nidia Gil por el acompañamiento en la fase REFERENCIAS
campo, a Ángela Zapata y Carlos Rivera por
American Public Health Association (APHA), Ameri-
su aporte en la labor taxonómica y a las inte- can Water Works Association (AWWA), & Water
grantes del grupo de investigación de Jonathan Environment Federation (WEF). (2012). Standard
Shurin, de la Universidad de California-San Methods for examination of water and wastewater
(22nd edition). Washington, D.C.: APHA.
Diego, por su revisión del abstract y las demás
secciones escritas en inglés. Armada Nacional. (1998). Levantamiento topográfico,
batimétrico y sedimentológico laguna de Tota. Car-
tagena de Indias, Colombia (Informe final). Colom-
RESUMEN bia: Centro de Investigaciones Oceanográficas e
Hidrológicas.
La morfología funcional corresponde a las respuestas
de adaptación a los cambios en el medio ambiente. En fito- Brasil, J., & Huszar, V. L. M. (2011). O papel dos traços
plancton, rasgos como el desarrollo de mucílago, vesículas funcionais na ecologia do fitoplâncton continental.
de aceite, filamentos y variación en la relación superficie/ Oecologia Australis, 15(4), 799-834. doi: 10.4257/
oeco.2011.1504.04
volumen, permiten enfrentar la sedimentación, optimizar
la captación lumínica y de nutrientes. El objetivo del pre- Cañón, J., & Valdés, J. (2011). Assessing the Influence of
sente estudio fue evaluar la relación entre los rasgos y la Global Climate and Anthropogenic Activities on the
variación de las condiciones físicas y químicas en el lago Water Balance of an Andean Lake. Journal of Water
de Tota (Boyacá, Colombia). Para esto, se realizaron diez Resource and Protection, 3, [Link]: 10.4236/
muestreos mensuales entre octubre 2013 y julio 2014. Se jwarp.2011.312098
midieron el pH, conductividad eléctrica, temperatura, oxí-
geno disuelto, saturación de oxígeno, alcalinidad y dureza Cardozo, A., Bermúdez, A., Aranguren-Riaño, N., &
total del agua. Además se recolectaron muestras para la Duque, S. R. (2005). Algas planctónicas del lago
cuantificación en laboratorio de Nitrógeno Total Kjeldahl de Tota: listado taxonómico actualizado. Ciencia en
desarrollo, 2(1), 80-88.
y Fósforo Total. Las algas se obtuvieron en diferentes pro-
fundidades según la transparencia Secchi. Se caracterizó
Castellanos, L., & Donato-Rondón, J. (2008). Biovolumen
la composición taxonómica y se estimó la abundancia por y sucesión de diatomeas bénticas. In J. Donato-
el método de sedimentación en cámaras. Se midieron los Rondón (Ed.), Ecología de un río de montaña de los
rasgos morfológicos de cada taxa según la correspondencia Andes Colombianos (Río Tota - Boyacá) (pp. 127-
a modelos geométricos, se clasificaron en grupos fun- 144). Bogotá: Centro de Publicaciones Universidad
cionales basados en morfología (GFBM) y se calculó su Nacional de Colombia.

680 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
Catalán, J., & Donato-Rondón, J. (2016). Perspectives for regiones Amazónica, Andina y Caribe de Colombia.
an integrated understanding of tropical and temperate Actualidades Biológicas, 34(96), 67-83.
high-mountain lakes. Journal of Limnology, 75(sl),
215-234. doi: 10.4081/jlimnol.2016.1372 Hernández-Atilano, E., Aguirre-Ramírez, N., Palacio-Bae-
na, J., Ramírez-Restrepo, J., Duque, S., Guisande-
Cordero, R., Ruiz, E., & Vargas, E. (2005). Determinación González, C., Aranguren-Riaño, N., & Mogollón, M.
espacio-temporal de la concentración de fósforo en (2013). Evaluación comparativa de algunas caracte-
el lago de Tota. Revista Colombiana de Química, rísticas limnológicas de seis ambientes leníticos de
34(2), 211-218. Colombia. Revista Facultad de Ingenieria Universi-
dad de Antioquia, 69, 216-228.
Corpoboyacá, (2016). Efecto de variabilidad climática de
un ciclo anual sobre el flujo de nutrientes (C, N y P), Hillebrand, H., Dürselen, C., Kirschtel, D., Pollingher,
fuentes y biocaptación en el Lago de Tota (Informe U., & Zohary, T. (1999). Biovolume calculations
técnico). Tunja, Colombia: Centro de documentación for pelagic and benthic microalgae. Journal of
de la Corporación Autónoma Regional de Boyacá. Phycology, 35(2), 103-421.
Duque, S. & Donato-Rondón, J. (1992). Biología y Ecolo- Huszar, V. L. M., & Reynolds, C. S. (1997). Phyto-
gía del fitoplancton de las aguas dulces en Colombia. plankton periodicity and sequences of domi-
Cuadernos Divulgativos, 35, 1-21. nance in an Amazonian floodplain lake (Lago
Batata, Pará, Brazil): Responses to gradual environ-
Esteves, F. A., & Suzuki, M. S. (2011). Comunidade Fito- mental change. Hydrobiologia, 346, 169-181. doi:
planctônica. In F. A. Esteves (Ed.), Fundamentos de 10.1023/A:1002926318409
Limnología 3° edición (pp. 375-445). Rio de Janeiro:
Editora Interciência. Huszar, V. L. M., Silva, L. H. S., Marinho, M., Domingos,
P., & Sant´Anna, C. L. (2000). Cyanoprokaryote
García-Berthou, E., Alcaraz, L., Benejam, L., & Benito, J.
assemblages in eight productive tropical Brazilian
(2009). Diseño experimental y análisis de datos. In
waters. Hydrobiologia, 424, 67-77. doi: 10.1023/A:
A. Elosegi & S. Sabater (Eds.), Conceptos y técnicas
1003996710416
en ecología fluvial (pp. 397-412). Bilbao: Editorial
Fundación BBVA.
Hutchinson, G. E. (1957). Concluding remarks. Cold
spring Harbor Symposia on Quantitative. Biology,
Gómez, M., Rivera, C., Duque, S., Andrade, C., & Rodrí-
guez, C. (2011). Análisis temporal y espacial del fito- 22, 415-427.
plancton en el sistema de lagos Yahuarca, Planicie de
Kruk, C., Huszar, V. L. M, Peeters, E., Bonilla, S., Costa,
Inundación del Río Amazonas (Leticia, Colombia).
El Astrolabio, Revista de Investigación y Ciencia del L., Rling, M., Reynolds. C. S., & Scheffer, M. (2010).
Gimnasio Campestre, 1, 7-27. A morphological classification capturing functional
variation in phytoplankton. Freshwater Biology, 55,
Graham, L., Graham, J., & Wilcox, L. (2009). Algae 614-627. doi: 10.1111/j.1365-2427.2009.02298x
(2nd edition). San Francisco: Pearson Benjamin
Cummings. Lewis, W. M. (1976). Surface/ Volume Ratio: Impli-
cations for Phytoplankton Morphology. Science,
Grime, J. (1977). Evidence for the existence of three 192, 885-887.
primary strategies in plants and its relevance to
ecological and Evolutionary Theory. The American Lewis, W. M. (1996). Tropical lakes: How latitude makes
Naturalist, 111(982), 1169-1194. a difference. In F. Schiemer, & K. T. Boland (Eds.),
Perspectives in Tropical Limnology (pp. 43-64).
Harris, G. (1986). Phytoplankton Ecology: Structure, Amsterdam: SPB Academic Publishing.
Function and Fluctuation. New York: Chapman
& Hall. Löffler, H. (1962). The limnology of tropical high-mou-
ntain lakes. Internationale Vereinigung fuer Theore-
Hernández-Atilano, E., Aguirre-Ramírez, N., Ramírez- tische und Angewandte Limnologie Verhandlungen,
Restrepo, J., Duque, S. R., Guisande-González, C., 15, 176-193.
Bonilla, S., & Kruk, C. (2011). Grupos funcionales
basados en la morfología del fitoplancton en lagos Margalef, R. (1978). Life-forms of phytoplankton as survi-
tropicales. Boletín de la Sociedad Argentina de Botá- val alternatives in an unstable environment. Oceanica
nica, 46(sl 2), 83-84. Acta, 1(4), 493-509.

Hernández-Atilano, E., Aguirre-Ramírez, N., Pala- Margalef, R. (1983). Limnología. Barcelona: Ediciones
cio-Baena, J., Ramírez-Restrepo, J., Duque, S., Omega, S. A.
Guisande-González, C., Aranguren-Riaño, N.,
& Mogollón, M. (2012). Rasgos morfológicos Margalef, R. (1998). Ecología (9ª edición). Barcelona:
del fitoplancton en seis sistemas leníticos de las Ediciones Omega, S. A.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 681
McCune, B., & Grace, J. (2002). Analysis of Ecolo- Reynolds, C. S. (2006). The ecology of phytoplankton.
gical Communities. Gleneden Beach, OR: MjM Nueva York: Cambridge University Press.
software design.
Reynolds, C. S., Huszar, V. L. M., Kruk, C., Naselli-
Melo, S., & Huszar, V. L. M. (2000). Phytoplankton in Flores, L., & Melo, S. (2002). Towards a functio-
an Amazonian flood-plain lake (Lago Batata, Bra- nal classification of the freshwater phytoplankton.
sil): diel variation and species strategies. Journal Journal of Plankton Research, 24(5), 417-428. doi:
of Plankton Research, 22, 63-76. doi: 10.1093/ 10.1093/plankt/24.5.417
plankt/22.1.63
Rhee, G. (1982). Effects of environmental factors and
Modesto-Iregui, M., Guillot, G., Donato-Rondón, J., & their interactions on the phytoplankton growth.
Ortegón, M. (2002). Dimensión fractal y relación Advances in Microbial Ecology, 6, 33-73. doi:
área superficial/volumen de algas del fitoplancton de 10.1007/978-1-4615-8318-9_2
lagos colombianos. Caldasia, 24(1), 121-134.
Roldán-Pérez, G. & Ramírez-Restrepo, J. (2008). Fun-
Naselli-Flores, L., & Barone, R. (2003). Steady-state damentos de Limnología neotropical (2ª edición).
assemblages in a mediterranean hypertrophic reser- Medellín: Editorial Universidad de Antioquia.
voir. The role of Microcystis ecomorphological
variability in maintaining an apparent equilibrium. Ros, J. (1979). Prácticas de Ecología. Barcelona: Editorial
Hydrobiologia, 502, 133-143. Omega Barna.

Noriega, J., Castillo, D., Vásquez, A., & Monroy, D. Rott, E. (1981). Some results from phytoplankton coun-
(2010). Estudio preliminar del estado de la micro- ting intercalibrations. Schweizerische Zeitschrift fur
cuenca Los Pozos y su posible efecto en un sector Hydrologie-swiss Journal of Hydrology, 43, 34-62.
de la laguna de Tota, Boyacá-Colombia. Revista de doi: 10.1007/BF02502471
Tecnología, 9(2), 145-164.
Ruiz, E. (2002). Métodos para el estudio de las carac-
Padisák, J., Crossetti, L. O., & Naselli-Flores, L. (2009). terísticas Físico-químicas del agua. In G. Rueda
Use and misuse in the application of the phytoplank- (Ed.), Manual de Métodos en Limnología (pp. 9-27).
ton functional classification: a critical review with Bogotá: Asociación Colombiana de Limnología
updates. Hydrobiologia, 621, 1-19. doi: 10.1007/ (ASCOLIMNOS).
s10750-008-9645-0
Salmaso, N., & Padisák, J. (2007). Morpho-Functional
Padisák, J., Soróczki-Pintér, E., & Rezner, Z. (2003). Sin- Groups and phytoplankton development in two deep
king properties of some phytoplankton shapes and the lakes (Lake Garda, Italy and Lake Stechlin, Ger-
relation of form resistance to morphological diversity many). Hidrobiologia, 578, 97-112. doi: 10.1007/
of plankton - an experimental study. Hydrobiologia, s10750-006-0437-0
500, 243-257.
Schwoerbel, J. (1975). Métodos de hidrobiología. Madrid:
Ramírez-Restrepo, J. (2000). Fitoplancton de agua dulce, Ediciones Blume.
aspectos ecológicos, taxonómicos y sanitarios. Mede-
llín: Editorial Universidad de Antioquia. Smith, V. H., & Schindler, D. W. (2009). Eutrophication
science: where do we go from here? Trends in Ecolo-
Rangel O., & Aguirre, J. (1983). Comunidades acuáticas gy and Evolution, 24, 201-207.
altoandinas - I. Vegetación sumergida y de ribera
en el lago de Tota, Boyacá, Colombia. Caldasia, Souza, M. B., Barros, C. F., Barbosa, F., Hajnal, E., & Padi-
65, 719-742. sák, J. (2008). Role of atelomixis in replacement of
phytoplankton assemblages in Dom Helvécio Lake,
Reynolds, C. S. (1980). Phytoplankton assemblages and South-East Brazil. Hydrobiologia, 607, 211-224.
their periodicity in stratifying lake systems. Holarctic
Ecology, 3, 141-159. Sun, J., & Liu, D. (2003). Geometric models for calculating
cell biovolume and surface area for phytoplankton.
Reynolds, C. S. (1988). Functional Morphology and adap- Journal of Plankton Research, 25(11), 1331-1346.
tive strategies of freshwater phytoplankton. In C. D. doi: 10.1093/plankt/fbg096
Sandgren (Ed.), Growth and reproductive strategies
of freshwater phytoplankton (pp. 388-433). Cambrid- Talling, J. F. (2009). Electrical conductance - a versatile
ge: Cambridge University Press. guide in freshwater science. Freshwater Reviews, 2,
65-78. doi: 10.1608/FRJ-2.1.4
Reynolds, C. S. (1997). Vegetation processes in the
pelagic: a model for ecosystem theory. Germany: Ter Braak, C. J. (1986). Canonical Correspondence Analy-
Ecology Institute. sis: A New Eigenvector Technique for Multivariate

682 Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017
 Direct Gradient Analysis. Ecology, 67(5), 1167-1179. ecology? Freshwater Biology, 48, 1669-1675. doi:
doi: 10.2307/1938672 10.1046/j.1365-2427.2003.01116.x

Utermöhl, H. (1958). Zur Vervollkommnung der quan- Weithoff, G., Walz, N., & Gaedke, U. (2001). The inter-
titative Phytoplankton-Methodik. Mitteilungen des mediate disturbance hypothesis-species diversity or
Internationalen Limnologie, 9, 1-38. functional diversity? Journal of Plankton Research,
23(10), 1147-1155. doi: 10.1093/plankt/23.10.1147
Vollenweider, R. (1983). Informe sobre el Lago de Tota.
Bogotá, Colombia (Informe técnico). Colombia, Cor- Wetzel, R. (2001). Limnology: Lake and River Ecosystems
poración Autónoma Regional de Cundinamarca. (3rd edition). San Diego, California Academic Press.

Weithoff, G. (2003). The concepts of ‘plant functio- Wetzel, R., & Likens, G. (2000). Limnological Analy-
nal types’ and ‘functional diversity’ in lake phyto- ses (2nd edition). New York: Springer Science +
plankton - a new understanding of phytoplankton Business Media.

Rev. Biol. Trop. (Int. J. Trop. Biol. ISSN-0034-7744) Vol. 65 (2): 669-683, June 2017 683